Spectroscopic and DFT studies of second-sphere variants of the type 1 copper site in azurin: Covalent and nonlocal electrostatic contributions to reduction potentials

Journal of the American Chemical Society

Volumn 134, Issue 40, 2012, Pages 16701-16716

  Hadt, Ryan G ^a   Sun, Ning ^a   Marshall, Nicholas M ^c   Hodgson, Keith O ^a,b   Hedman, Britt ^b   Lu, Yi ^c   Solomon, Edward I ^a,b  

^a STANFORD UNIVERSITY   (United States)

^b SLAC NATIONAL ACCELERATOR LABORATORY   (United States)

^c UNIVERSITY OF ILLINOIS AT URBANA CHAMPAIGN   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

COPPER; DENSITY FUNCTIONAL THEORY; ELECTROSTATICS; HYDROGEN BONDS; MAGNETIC RESONANCE; METAL IONS; PARAMAGNETISM; PROTEINS; REDOX REACTIONS; SPHERES; X RAY ABSORPTION SPECTROSCOPY; X RAY CRYSTALLOGRAPHY;

COORDINATION SPHERE; COPPER IONS; COPPER SITES; COVALENCIES; CRYSTALLOGRAPHIC DATA; DENSITY FUNCTIONAL THEORY CALCULATIONS; DFT STUDY; ELECTRON-TRANSFER SITES; ELECTRONIC ABSORPTION; ELECTROSTATIC COMPONENTS; ELECTROSTATIC CONTRIBUTIONS; H-BONDS; LOCAL INTERACTIONS; LOW TEMPERATURES; MAGNETIC CIRCULAR DICHROISMS; NONLOCAL; PSEUDOMONAS AERUGINOSA; REDOX-ACTIVE; REDUCTION POTENTIAL; RESONANCE RAMAN;

REDUCTION;

AZURIN; COPPER PROTEIN;

ABSORPTION; ARTICLE; CIRCULAR DICHROISM; DENSITY FUNCTIONAL THEORY; DIPOLE; ELECTRON SPIN RESONANCE; ELECTROSTATIC PRECIPITATION; HYDROGEN BOND; METHODOLOGY; NONHUMAN; PROTEIN ANALYSIS; PROTEIN INTERACTION; PSEUDOMONAS AERUGINOSA; RAMAN SPECTROMETRY; REDUCTION; STATIC ELECTRICITY; X RAY ABSORPTION SPECTROSCOPY;

EID: 84961982126     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja306438n     Document Type: Article

References (98)

1. Malkin, R.; Malmström, B. G. Adv. Enzymol. Relat. Areas Mol. Biol. 1970, 33, 177
2. Adman, E. T. Adv. Protein Chem. 1991, 42, 145
3. Gray, H. B. Chem. Soc. Rev. 1986, 15, 17
4. Holm, R. H.; Kennepohl, P.; Solomon, E. I. Chem. Rev. 1996, 96, 2239
5. Crane, B. R.; Di Bilio, A. J.; Winkler, J. R.; Gray, H. B. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 11623
6. Colman, P. M.; Freeman, H. C.; Guss, J. M.; Murata, M.; Norris, V. A.; Ramshaw, J. A. M.; Venkatappa, M. P. Nature (London) 1978, 272, 319
7. Guss, J. M.; Freeman, H. C. J. Mol. Biol. 1983, 169, 521
8. Guss, J. M.; Bartunik, H. D.; Freeman, H. C. Acta Crystallogr., Sect. B: Struct. Sci. 1992, B48, 790
9. Nar, H.; Messerschmidt, A.; Huber, R.; Van de Kamp, M.; Canters, G. W. J. Mol. Biol. 1991, 221, 765
10. Hart, P. J.; Nersissian, A. M.; Herrmann, R. G.; Nalbandyan, R. M.; Valentine, J. S.; Eisenberg, D. Protein Sci. 1996, 5, 2175
11. Germann, U. A.; Muller, G.; Hunziker, P. E.; Lerch, K. J. Biol. Chem. 1988, 263, 885
12. Messerschmidt, A.; Huber, R. Eur. J. Biochem. 1990, 187, 341
13. Lowery, M. D.; Solomon, E. I. Inorg. Chim. Acta 1992, 198-200, 233
14. Solomon, E. I. Inorg. Chem. 2006, 45, 8012
15. Solomon, E. I.; Szilagyi, R. K.; DeBeer George, S.; Basumallick, L. Chem. Rev. 2004, 104, 419
16. Solomon, E. I.; Hadt, R. G. Coord. Chem. Rev. 2011, 255, 774
17. Gewirth, A. A.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 1988, 110, 3811
18. Penfield, K. W.; Gay, R. R.; Himmelwright, R. S.; Eickman, N. C.; Norris, V. A.; Freeman, H. C.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 1981, 103, 4382
19. Shadle, S. E.; Penner-Hahn, J. E.; Schugar, H. J.; Hedman, B.; Hodgson, K. O.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 767
20. Berry, S. M.; Ralle, M.; Low, D. W.; Blackburn, N. J.; Lu, Y. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 8760
21. Garner, D. K.; Vaughan, M. D.; Hwang, H. J.; Savelieff, M. G.; Berry, S. M.; Honek, J. F.; Lu, Y. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 15608
22. DeBeer George, S.; Basumallick, L.; Szilagyi, R. K.; Randall, D. W.; Hill, M. G.; Nersissian, A. M.; Valentine, J. S.; Hedman, B.; Hodgson, K. O.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 11314
23. Ghosh, S.; Xie, X.; Dey, A.; Sun, Y.; Scholes, C. P.; Solomon, E. I. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 4969
24. Malmström, B. G. Eur. J. Biochem. 1994, 223, 711
25. Williams, R. J. P. Eur. J. Biochem. 1995, 234, 363
26. Gray, H. B.; Malmström, B. G.; Williams, R. J. P. J. Biol. Inorg. Chem. 2000, 5, 551
27. Marshall, N. M.; Garner, D. K.; Wilson, T. D.; Gao, Y.-G.; Robinson, H.; Nilges, M. J.; Lu, Y. Nature 2009, 462, 113
28. Li, H.; Webb, S. P.; Ivanic, J.; Jensen, J. H. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 8010
29. Cascella, M.; Magistrato, A.; Tavernelli, I.; Carloni, P.; Rothlisberger, U. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 19641
30. Olsson, M. H. M.; Hong, G.; Warshel, A. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 5025
31. Botuyan, M. V.; Toy-Palmer, A.; Chung, J.; Blake, Ii, R. C.; Beroza, P.; Case, D. A.; Dyson, H. J. J. Mol. Biol. 1996, 263, 752
32. Berry, S. M.; Baker, M. H.; Reardon, N. J. J. Inorg. Biochem. 2010, 104, 1071
33. Hong, G.; Ivnitski, D. M.; Johnson, G. R.; Atanassov, P.; Pachter, R. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 4802
34. Si, D.; Li, H. J. Phys. Chem. A 2009, 113, 12979
35. Churg, A. K.; Warshel, A. Biochemistry 1986, 25, 1675
36. Warshel, A.; Papazyan, A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1996, 93, 13665
37. Stephens, P. J.; Jollie, D. R.; Warshel, A. Chem. Rev. 1996, 96, 2491
38. Dey, A.; Jenney, F. E., Jr.; Adams, M. W. W.; Babini, E.; Takahashi, Y.; Fukuyama, K.; Hodgson, K. O.; Hedman, B.; Solomon, E. I. Science 2007, 318, 1464
39. Anxolabehere-Mallart, E.; Glaser, T.; Frank, P.; Aliverti, A.; Zanetti, G.; Hedman, B.; Hodgson, K. O.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 5444
40. Glaser, T.; Bertini, I.; Moura, J. J. G.; Hedman, B.; Hodgson, K. O.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 4859
41. Yanagisawa, S.; Banfield, M. J.; Dennison, C. Biochemistry 2006, 45, 8812
42. Kataoka, K.; Hirota, S.; Maeda, Y.; Kogi, H.; Shinohara, N.; Sekimoto, M.; Sakurai, T. Biochemistry 2011, 50, 558
43. Machczynski, M. C.; Gray, H. B.; Richards, J. H. J. Inorg. Biochem. 2002, 88, 375
44. Carrell, C. J.; Sun, D.; Jiang, S.; Davidson, V. L.; Mathews, F. S. Biochemistry 2004, 43, 9372
45. Nishiyama, M.; Suzuki, J.; Ohnuki, T.; Chang, H. C.; Horinouchi, S.; Turley, S.; Adman, E. T.; Beppu, T. Protein Eng. 1992, 5, 177
46. Hall, J. F.; Kanbi, L. D.; Harvey, I.; Murphy, L. M.; Hasnain, S. S. Biochemistry 1998, 37, 11451
47. Kanbi, L. D.; Antonyuk, S.; Hough, M. A.; Hall, J. F.; Dodd, F. E.; Hasnain, S. S. J. Mol. Biol. 2002, 320, 263
48. Hoitink, C. W. G.; Canters, G. W. J. Biol. Chem. 1992, 267, 13836
49. Rose, K.; Shadle, S. E.; Eidsness, M. K.; Kurtz, D. M.; Scott, R. A.; Hedman, B.; Hodgson, K. O.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 10743
50. Sun, N.; Dey, A.; Xiao, Z.; Wedd, A. G.; Hodgson, K. O.; Hedman, B.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 12639
51. Kang, J.; Ohta, T.; Hagiwara, Y.; Nishikawa, K.; Yamamoto, T.; Nagao, H.; Tateno, M. J. Phys.: Condens. Matter 2009, 21, 064235/1
52. Chang, T. K.; Iverson, S. A.; Rodrigues, C. G.; Kiser, C. N.; Lew, A. Y. C.; Germanas, J. P.; Richards, J. H. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1991, 88, 1325
53. Mizoguchi, T. J.; Di Bilio, A. J.; Gray, H. B.; Richards, J. H. J. Am. Chem. Soc. 1992, 114, 10076
54. Hedman, B.; Frank, P.; Gheller, S. F.; Roe, A. L.; Newton, W. E.; Hodgson, K. O. J. Am. Chem. Soc. 1988, 110, 3798
55. Nurizzo, D.; Silvestrini, M.-C.; Mathieu, M.; Cutruzzola, F.; Bourgeois, D.; Fulop, V.; Hajdu, J.; Brunori, M.; Tegoni, M.; Cambillau, C. Structure 1997, 5, 1157
56. DeBeer George, S.; Metz, M.; Szilagyi, R. K.; Wang, H.; Cramer, S. P.; Lu, Y.; Tolman, W. B.; Hedman, B.; Hodgson, K. O.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 5757
57. George, G. N. EXAFSPAK & EDG-FIT; Stanford Synchrotron Radiation Lightsource, SLAC National Accelerator Laboratory, Stanford University: Stanford, CA, 2000.
58. Frisch, M. J.; Gaussian 09, Revision B.01; Gaussian, Inc.: Wallingford, CT, 2009.
59. Miertus, S.; Scrocco, E.; Tomasi, J. Chem. Phys. 1981, 55, 117
60. Tenderholt, A. L. QMForge, Version 2.1; Stanford University, Stanford, CA
61. Kieber-Emmons, M. T. Lumo, Version 0.9b; Burlingame, CA, 2011.
62. Gorelsky, S. I.; Lever, A. B. P. J. Organomet. Chem. 2001, 635, 187
63. Gorelsky, S. I. SWizard (http://www.sg-chem.net/); University of Ottawa, Ottawa, Canada, 2010.
64. Becke, A. D. J. Chem. Phys. 1993, 98, 5648
65. Schaefer, A.; Huber, C.; Ahlrichs, R. J. Chem. Phys. 1994, 100, 5829
66. Francl, M. M.; Pietro, W. J.; Hehre, W. J.; Binkley, J. S.; Gordon, M. S.; DeFrees, D. J.; Pople, J. A. J. Chem. Phys. 1982, 77, 3654
67. Hariharan, P. C.; Pople, J. A. Theor. Chim. Acta 1973, 28, 213
68. Rassolov, V. A.; Pople, J. A.; Ratner, M. A.; Windus, T. L. J. Chem. Phys. 1998, 109, 1223
69. Bates, W. W.; Hobbs, M. E. J. Am. Chem. Soc. 1951, 73, 2151
70. Perdew, J. P. Phys. Rev. B 1986, 33, 8822
71. Becke, A. D. Phys. Rev. A: Gen. Phys. 1988, 38, 3098
72. Szilagyi, R. K.; Metz, M.; Solomon, E. I. J. Phys. Chem. A 2002, 106, 2994
73. Piepho, S. B.; Schatz, P. N. Group Theory in Spectroscopy: With Applications to Magnetic Circular Dichroism; John Wiley & Sons: New York, 1983.
74. Siiman, O.; Young, N. M.; Carey, P. R. J. Am. Chem. Soc. 1974, 96, 5583
75. Miskowski, V.; Tang, S. P. W.; Spiro, T. G.; Shapiro, E.; Moss, T. H. Biochemistry 1975, 14, 1244
76. Siiman, O.; Young, N. M.; Carey, P. R. J. Am. Chem. Soc. 1976, 98, 744
77. Ferris, N. S.; Woodruff, W. H.; Tennent, D. L.; McMillin, D. R. Biochem. Biophys. Res. Commun. 1979, 88, 288
78. Thamann, T. J.; Frank, P.; Willis, L. J.; Loehr, T. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1982, 79, 6396
79. Blair, D. F.; Campbell, G. W.; Lum, V.; Martin, C. T.; Gray, H. B.; Malmström, B. G.; Chan, S. I. J. Inorg. Biochem. 1983, 19, 65
80. Woodruff, W. H.; Norton, K. A.; Swanson, B. I.; Fry, H. A. J. Am. Chem. Soc. 1983, 105, 657
81. Woodruff, W. H.; Norton, K.; Swanson, B. I.; Fry, H. A.; Malmström, B. G.; Pecht, I.; Blair, D. F.; Cho, W.; Campbell, G. W.; Lum, V.; Miskowski, V. M.; Chan, S. I.; Gray, H. B. Inorg. Chim. Acta 1983, 79, 51
82. Nestor, L.; Larrabee, J. A.; Woolery, G.; Reinhammar, B.; Spiro, T. G. Biochemistry 1984, 23, 1084
83. Woodruff, W. H.; Norton, K. A.; Swanson, B. I.; Fry, H. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1984, 81, 1263
84. Blair, D. F.; Campbell, G. W.; Cho, W. K.; English, A. M.; Fry, H. A.; Lum, V.; Norton, K. A.; Schoonover, J. R.; Chan, S. I. J. Am. Chem. Soc. 1985, 107, 5755
85. Han, J.; Adman, E. T.; Beppu, T.; Codd, R.; Freeman, H. C.; Huq, L.; Loehr, T. M.; Sanders-Loehr, J. Biochemistry 1991, 30, 10904
86. DSarangi, R.; Gorelsky, S. I.; Basumallick, L.; Hwang, H. J.; Pratt, R. C.; Stack, T. D. P.; Lu, Y.; Hodgson, K. O.; Hedman, B.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 3866
87. Dey, A.; Green, K. N.; Jenkins, R. M.; Jeffrey, S. P.; Darensbourg, M.; Hodgson, K. O.; Hedman, B.; Solomon, E. I. Inorg. Chem. 2007, 46, 9655
88. Schutz, C. N.; Warshel, A. Proteins: Struct., Funct., Bioinf. 2004, 55, 711
89. Dey, A.; Okamura, T.; Ueyama, N.; Hedman, B.; Hodgson, K. O.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 12046
90. Dey, A.; Jenney, F. E., Jr.; Adams, M. W. W.; Johnson, M. K.; Hodgson, K. O.; Hedman, B.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 12418
91. Dey, A.; Jiang, Y.; Ortiz, d., M. P.; Hodgson, K. O.; Hedman, B.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 7869
92. Dey, A.; Hocking, R. K.; Larsen, P.; Borovik, A. S.; Hodgson, K. O.; Hedman, B.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 9825
93. Comba, P.; Lledos, A.; Maseras, F.; Remenyi, R. Inorg. Chim. Acta 2001, 324, 21
94. Florian, J.; Warshel, A. J. Phys. Chem. B 1997, 101, 5583
95. Luzhkov, V.; Warshel, A. J. Comput. Chem. 1992, 13, 199
96. Kamerlin, S. C. L.; Warshel, A. Wiley Interdiscip. Rev.: Comput. Mol. Sci. 2011, 1, 30
97. Warshel, A.; Weiss, R. M. J. Am. Chem. Soc. 1980, 102, 6218
98. Lancaster, K. In Structucture and Bonding (Berlin); Mingos, D. M. P.; Day, P.; Dahl, J. P., Eds.; Springer: Berlin/Heidelberg, 2012; Vol. 142.