Self-Assembling Nano-Architectures Created from a Protein Nano-Building Block Using an Intermolecularly Folded Dimeric de Novo Protein

Journal of the American Chemical Society

Volumn 137, Issue 35, 2015, Pages 11285-11293

  Kobayashi, Naoya ^a,b   Yanase, Keiichi ^a   Sato, Takaaki ^a   Unzai, Satoru ^c   Hecht, Michael H ^d   Arai, Ryoichi ^a  

^a SHINSHU UNIVERSITY   (Japan)

^b JAPAN SOCIETY FOR THE PROMOTION OF SCIENCE   (Japan)

^c YOKOHAMA CITY UNIVERSITY   (Japan)

^d PRINCETON UNIVERSITY   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

BACTERIOPHAGES; DIMERS; DISTRIBUTION FUNCTIONS; ESCHERICHIA COLI; LIGHT SCATTERING; OLIGOMERS; ORGANIC POLYMERS; PURIFICATION; SELF ASSEMBLY; SIZE EXCLUSION CHROMATOGRAPHY; SUPRAMOLECULAR CHEMISTRY; X RAY SCATTERING;

ANALYTICAL ULTRACENTRIFUGATION; BIOPHYSICAL TECHNIQUES; DISTANCE DISTRIBUTION FUNCTIONS; MULTI-ANGLE LIGHT SCATTERINGS; NANOBUILDING BLOCKS; SUPRA-MOLECULAR NANO STRUCTURES; SUPRAMOLECULAR COMPLEXES; THREE-DIMENSIONAL STRUCTURE;

PROTEINS;

DIMER; FOLDON PROTEIN; HYBRID PROTEIN; NANOMATERIAL; OLIGOMER; PROTEIN; UNCLASSIFIED DRUG; WA20 PROTEIN;

ARTICLE; ENTEROBACTERIA PHAGE T4; ESCHERICHIA COLI; LIGHT SCATTERING; NONHUMAN; OLIGOMERIZATION; PROTEIN DOMAIN; PROTEIN EXPRESSION; PROTEIN POLYMERIZATION; PROTEIN PURIFICATION; PROTEIN STRUCTURE; SIZE EXCLUSION CHROMATOGRAPHY; ULTRACENTRIFUGATION; X RAY CRYSTALLOGRAPHY;

EID: 84941242937     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jacs.5b03593     Document Type: Article

References (63)

1. Seeman, N. C. Nature 2003, 421, 427 10.1038/nature01406
2. Rothemund, P. W. Nature 2006, 440, 297 10.1038/nature04586
3. Endo, M.; Yang, Y.; Sugiyama, H. Biomater. Sci. 2013, 1, 347 10.1039/C2BM00154C
4. Ke, Y. Curr. Opin. Struct. Biol. 2014, 27, 122 10.1016/j.sbi.2014.07.010
5. Arai, R.; Kobayashi, N.; Kimura, A.; Sato, T.; Matsuo, K.; Wang, A. F.; Platt, J. M.; Bradley, L. H.; Hecht, M. H. J. Phys. Chem. B 2012, 116, 6789 10.1021/jp212438h
6. Guthe, S.; Kapinos, L.; Moglich, A.; Meier, S.; Grzesiek, S.; Kiefhaber, T. J. Mol. Biol. 2004, 337, 905 10.1016/j.jmb.2004.02.020
7. Dahiyat, B. I.; Mayo, S. L. Science 1997, 278, 82 10.1126/science.278.5335.82
8. Kuhlman, B.; Dantas, G.; Ireton, G. C.; Varani, G.; Stoddard, B. L.; Baker, D. Science 2003, 302, 1364 10.1126/science.1089427
9. Koga, N.; Tatsumi-Koga, R.; Liu, G.; Xiao, R.; Acton, T. B.; Montelione, G. T.; Baker, D. Nature 2012, 491, 222 10.1038/nature11600
10. Keefe, A. D.; Szostak, J. W. Nature 2001, 410, 715 10.1038/35070613
11. Kamtekar, S.; Schiffer, J. M.; Xiong, H.; Babik, J. M.; Hecht, M. H. Science 1993, 262, 1680 10.1126/science.8259512
12. Hecht, M. H.; Das, A.; Go, A.; Bradley, L. H.; Wei, Y. Protein Sci. 2004, 13, 1711 10.1110/ps.04690804
13. West, M. W.; Wang, W.; Patterson, J.; Mancias, J. D.; Beasley, J. R.; Hecht, M. H. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1999, 96, 11211 10.1073/pnas.96.20.11211
14. Wei, Y.; Liu, T.; Sazinsky, S. L.; Moffet, D. A.; Pelczer, I.; Hecht, M. H. Protein Sci. 2003, 12, 92 10.1110/ps.0228003
15. Bradley, L. H.; Kleiner, R. E.; Wang, A. F.; Hecht, M. H.; Wood, D. W. Protein Eng., Des. Sel. 2005, 18, 201 10.1093/protein/gzi020
16. Patel, S. C.; Bradley, L. H.; Jinadasa, S. P.; Hecht, M. H. Protein Sci. 2009, 18, 1388 10.1002/pro.147
17. Bennett, M. J.; Choe, S.; Eisenberg, D. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1994, 91, 3127 10.1073/pnas.91.8.3127
18. Bennett, M. J.; Schlunegger, M. P.; Eisenberg, D. Protein Sci. 1995, 4, 2455 10.1002/pro.5560041202
19. Glykos, N. M.; Cesareni, G.; Kokkinidis, M. Structure 1999, 7, 597 10.1016/S0969-2126(99)80081-1
20. Peters, K.; Hinz, H. J.; Cesareni, G. Biol. Chem. 1997, 378, 1141 10.1515/bchm.1997.378.10.1141
21. Ogihara, N. L.; Ghirlanda, G.; Bryson, J. W.; Gingery, M.; DeGrado, W. F.; Eisenberg, D. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2001, 98, 1404 10.1073/pnas.98.4.1404
22. Padilla, J. E.; Colovos, C.; Yeates, T. O. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2001, 98, 2217 10.1073/pnas.041614998
23. Lai, Y. T.; Cascio, D.; Yeates, T. O. Science 2012, 336, 1129 10.1126/science.1219351
24. Lai, Y. T.; Tsai, K. L.; Sawaya, M. R.; Asturias, F. J.; Yeates, T. O. J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 7738 10.1021/ja402277f
25. Sinclair, J. C.; Davies, K. M.; Venien-Bryan, C.; Noble, M. E. Nat. Nanotechnol. 2011, 6, 558 10.1038/nnano.2011.122
26. Pandya, M. J.; Spooner, G. M.; Sunde, M.; Thorpe, J. R.; Rodger, A.; Woolfson, D. N. Biochemistry 2000, 39, 8728 10.1021/bi000246g
27. Papapostolou, D.; Smith, A. M.; Atkins, E. D.; Oliver, S. J.; Ryadnov, M. G.; Serpell, L. C.; Woolfson, D. N. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2007, 104, 10853 10.1073/pnas.0700801104
28. Sharp, T. H.; Bruning, M.; Mantell, J.; Sessions, R. B.; Thomson, A. R.; Zaccai, N. R.; Brady, R. L.; Verkade, P.; Woolfson, D. N. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012, 109, 13266 10.1073/pnas.1118622109
29. Boyle, A. L.; Bromley, E. H.; Bartlett, G. J.; Sessions, R. B.; Sharp, T. H.; Williams, C. L.; Curmi, P. M.; Forde, N. R.; Linke, H.; Woolfson, D. N. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 15457 10.1021/ja3053943
30. Fletcher, J. M.; Harniman, R. L.; Barnes, F. R.; Boyle, A. L.; Collins, A.; Mantell, J.; Sharp, T. H.; Antognozzi, M.; Booth, P. J.; Linden, N.; Miles, M. J.; Sessions, R. B.; Verkade, P.; Woolfson, D. N. Science 2013, 340, 595 10.1126/science.1233936
31. Salgado, E. N.; Faraone-Mennella, J.; Tezcan, F. A. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 13374 10.1021/ja075261o
32. Brodin, J. D.; Ambroggio, X. I.; Tang, C.; Parent, K. N.; Baker, T. S.; Tezcan, F. A. Nat. Chem. 2012, 4, 375 10.1038/nchem.1290
33. Gradisar, H.; Bozic, S.; Doles, T.; Vengust, D.; Hafner-Bratkovic, I.; Mertelj, A.; Webb, B.; Sali, A.; Klavzar, S.; Jerala, R. Nat. Chem. Biol. 2013, 9, 362 10.1038/nchembio.1248
34. King, N. P.; Sheffler, W.; Sawaya, M. R.; Vollmar, B. S.; Sumida, J. P.; Andre, I.; Gonen, T.; Yeates, T. O.; Baker, D. Science 2012, 336, 1171 10.1126/science.1219364
35. King, N. P.; Bale, J. B.; Sheffler, W.; McNamara, D. E.; Gonen, S.; Gonen, T.; Yeates, T. O.; Baker, D. Nature 2014, 510, 103 10.1038/nature13404
36. Armstrong, C. T.; Boyle, A. L.; Bromley, E. H. C.; Mahmoud, Z. N.; Smith, L.; Thomson, A. R.; Woolfson, D. N. Faraday Discuss. 2009, 143, 305 10.1039/b901610d
37. Salgado, E. N.; Radford, R. J.; Tezcan, F. A. Acc. Chem. Res. 2010, 43, 661 10.1021/ar900273t
38. Radford, R. J.; Brodin, J. D.; Salgado, E. N.; Tezcan, F. A. Coord. Chem. Rev. 2011, 255, 790 10.1016/j.ccr.2010.10.010
39. Woolfson, D. N.; Bartlett, G. J.; Bruning, M.; Thomson, A. R. Curr. Opin. Struct. Biol. 2012, 22, 432 10.1016/j.sbi.2012.03.002
40. Lai, Y. T.; King, N. P.; Yeates, T. O. Trends Cell Biol. 2012, 22, 653 10.1016/j.tcb.2012.08.004
41. King, N. P.; Lai, Y. T. Curr. Opin. Struct. Biol. 2013, 23, 632 10.1016/j.sbi.2013.06.002
42. Bozic, S.; Doles, T.; Gradisar, H.; Jerala, R. Curr. Opin. Chem. Biol. 2013, 17, 940 10.1016/j.cbpa.2013.10.014
43. Tao, Y.; Strelkov, S. V.; Mesyanzhinov, V. V.; Rossmann, M. G. Structure 1997, 5, 789 10.1016/S0969-2126(97)00233-5
44. Pace, C. N.; Vajdos, F.; Fee, L.; Grimsley, G.; Gray, T. Protein Sci. 1995, 4, 2411 10.1002/pro.5560041120
45. Laue, T. M.; Shah, B. D.; Ridgeway, T. M.; Pelletier, S. L. In Analytical Ultracentrifugation in Biochemistry and Polymer Science; Harding, S. E.; Rowe, A. J.; Horton, J. C., Eds.; Royal Society of Chemistry: Cambridge, UK, 1992; p 90.
46. Schuck, P. Biophys. J. 2000, 78, 1606 10.1016/S0006-3495(00)76713-0
47. Vistica, J.; Dam, J.; Balbo, A.; Yikilmaz, E.; Mariuzza, R. A.; Rouault, T. A.; Schuck, P. Anal. Biochem. 2004, 326, 234 10.1016/j.ab.2003.12.014
48. Orthaber, D.; Bergmann, A.; Glatter, O. J. Appl. Crystallogr. 2000, 33, 218 10.1107/S0021889899015216
49. Glatter, O. J. Appl. Crystallogr. 1980, 13, 577 10.1107/S0021889880012794
50. Glatter, O.; Kratky, O. Small-Angle X-Ray Scattering; Academic Press: New York, 1982.
51. Brunner-Popela, J.; Glatter, O. J. Appl. Crystallogr. 1997, 30, 431 10.1107/S0021889896015749
52. Emsley, P.; Lohkamp, B.; Scott, W. G.; Cowtan, K. Acta Crystallogr., Sect. D: Biol. Crystallogr. 2010, 66, 486 10.1107/S0907444910007493
53. Svergun, D. I. Biophys. J. 1999, 76, 2879 10.1016/S0006-3495(99)77443-6
54. Petoukhov, M. V.; Franke, D.; Shkumatov, A. V.; Tria, G.; Kikhney, A. G.; Gajda, M.; Gorba, C.; Mertens, H. D. T.; Konarev, P. V.; Svergun, D. I. J. Appl. Crystallogr. 2012, 45, 342 10.1107/S0021889812007662
55. Pace, C. N.; Scholtz, J. M. Biophys. J. 1998, 75, 422 10.1016/S0006-3495(98)77529-0
56. Yokoi, N.; Inaba, H.; Terauchi, M.; Stieg, A. Z.; Sanghamitra, N. J.; Koshiyama, T.; Yutani, K.; Kanamaru, S.; Arisaka, F.; Hikage, T.; Suzuki, A.; Yamane, T.; Gimzewski, J. K.; Watanabe, Y.; Kitagawa, S.; Ueno, T. Small 2010, 6, 1873 10.1002/smll.201000772
57. Wyatt, P. J. Anal. Chim. Acta 1993, 272, 1 10.1016/0003-2670(93)80373-S
58. Tanford, C. Physical Chemistry of Macromolecules; Wiley: New York, 1961.
59. Ortega, A.; Amoros, D.; Garcia de la Torre, J. Biophys. J. 2011, 101, 892 10.1016/j.bpj.2011.06.046
60. Fisher, M. A.; McKinley, K. L.; Bradley, L. H.; Viola, S. R.; Hecht, M. H. PLoS One 2011, 6, e15364 10.1371/journal.pone.0015364
61. Fujita, D.; Suzuki, K.; Sato, S.; Yagi-Utsumi, M.; Yamaguchi, Y.; Mizuno, N.; Kumasaka, T.; Takata, M.; Noda, M.; Uchiyama, S.; Kato, K.; Fujita, M. Nat. Commun. 2012, 3, 1093 10.1038/ncomms2093
62. Leaver-Fay, A.; Tyka, M.; Lewis, S. M.; Lange, O. F.; Thompson, J.; Jacak, R.; Kaufman, K.; Renfrew, P. D.; Smith, C. A.; Sheffler, W.; Davis, I. W.; Cooper, S.; Treuille, A.; Mandell, D. J.; Richter, F.; Ban, Y. E.; Fleishman, S. J.; Corn, J. E.; Kim, D. E.; Lyskov, S.; Berrondo, M.; Mentzer, S.; Popovic, Z.; Havranek, J. J.; Karanicolas, J.; Das, R.; Meiler, J.; Kortemme, T.; Gray, J. J.; Kuhlman, B.; Baker, D.; Bradley, P. Methods Enzymol. 2011, 487, 545 10.1016/B978-0-12-381270-4.00019-6
63. Baker, D. Biochem. Soc. Trans. 2014, 42, 225 10.1042/BST20130055