Metalation kinetics of the human α-metallothionein 1a fragment is dependent on the fluxional structure of the apo-protein

Chemistry - A European Journal

Volumn 21, Issue 3, 2015, Pages 1269-1279

  Irvine, Gordon W ^a   Duncan, Kelly E R ^a,b   Gullons, Meredith ^a   Stillman, Martin J ^a  

^a UNIVERSITY OF WESTERN ONTARIO   (Canada)

^b FOX CHASE CANCER CENTER   (United States)

Author keywords

Cysteine modification; Kinetics; Mass spectrometry; Metalation; Metalloproteins; Protein structure

Indexed keywords

AMINO ACIDS; CADMIUM COMPOUNDS; CHEMICAL REACTIONS; CONFORMATIONS; ENZYME KINETICS; KINETICS; MAMMALS; MASS SPECTROMETRY; STOICHIOMETRY;

CYSTEINE MODIFICATION; METAL BINDING DOMAIN; METAL-BINDING PROTEIN; METALATIONS; METALLO-PROTEINS; PROTEIN STRUCTURES; STOPPED-FLOW KINETICS; STRUCTURAL DETERMINATION;

PROTEINS;

BENZOQUINONE; BENZOQUINONE DERIVATIVE; CADMIUM; CYSTEINE; METALLOTHIONEIN; MT1A PROTEIN, HUMAN;

CHEMISTRY; CIRCULAR DICHROISM; ELECTROSPRAY MASS SPECTROMETRY; HUMAN; KINETICS; METABOLISM; MOLECULAR DYNAMICS; PH; PROTEIN DENATURATION; PROTEIN TERTIARY STRUCTURE;

BENZOQUINONES; CADMIUM; CIRCULAR DICHROISM; CYSTEINE; HUMANS; HYDROGEN-ION CONCENTRATION; KINETICS; METALLOTHIONEIN; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATION; PROTEIN DENATURATION; PROTEIN STRUCTURE, TERTIARY; SPECTROMETRY, MASS, ELECTROSPRAY IONIZATION;

EID: 84920837145     PISSN: 09476539     EISSN: 15213765     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/chem.201404283     Document Type: Article

References (72)

1. K. L. Bren, V. L. Pecoraro, H. B. Gray, Inorg. Chem. 2004, 43, 7894.
2. C. M. Palmer, M. L. Guerinot, Nat. Chem. Biol. 2009, 5, 333.
3. a) L. Järup, A. A˚kesson, Toxicol. Appl. Pharmacol. 2009, 238, 201;
4. b) J. J. Wirth, R. S. Mijal, Syst. Biol. Reprod. Med. 2010, 56, 147;
5. c) S. Clemens, Biochimie 2006, 88, 1707.
6. A. Hartwig, M. Asmuss, H. Blessing, S. Hoffmann, G. Jahnke, S. Khandelwal, A. Pelzer, A. Burkle, Food Chem. Toxicol. 2002, 40, 1179.
7. a) S. S. Sharma, K.-J. Dietz, Trends Plant Sci. 2009, 14, 43-50;
8. b) L. R. Perez, K. J. Franz, Dalton Trans. 2010, 39, 2177.
9. a) D. E. K. Sutherland, M. J. Stillman, Metallomics 2011, 3, 444;
10. b) D. E. K. Sutherland, M. J. Stillman, in Brain Diseases and Metalloproteins (Ed.: D. Brown), Pan Stanford Publishing, Singapore, 2013, p. 58.
11. Y. Boulanger, I. M. Armitage, K.-A. Miklossy, D. R. Winge, J. Biol. Chem. 1982, 257, 13717.
12. P. Babula, M. Masarik, V. Adam, T. Eckschlager, M. Stiborova, L. Trnkova, H. Skutkova, I. Provaznik, J. Hubalek, R. Kizek, Metallomics 2012, 4, 739.
13. A. Presta, A. R. Green, A. Zelazowski, M. J. Stillman, Eur. J. Biochem. 1995, 227, 226.
14. a) T. Miyayama, Y. Ishizuka, T. Iijima, D. Hiraoka, Y. Ogra, Metallomics 2011, 3, 693;
15. b) S. Atrian, M. Capdevila, BioMol. Concepts 2013, 4, 143;
16. c) K. J. Waldron, N. J. Robinson, Nat. Rev. Microbiol. 2009, 7, 25.
17. a) C. A. Blindauer, M. D. Harrison, J. A. Parkinson, A. K. Robinson, J. S. Cavet, N. J. Robinson, P. J. Sadler, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2001, 98, 9593;
18. b) R. A. Colvin, W. R. Holmes, C. P. Fontaine, W. Maret, Metallomics 2010, 2, 306.
19. C. D. Klaassen, J. Liu, B. A. Diwan, Toxicol. Appl. Pharmacol. 2009, 238, 215.
20. a) Y. Manso, P. A. Adlard, J. Carrasco, M. Vasak, J. Hidalgo, J. Biol. Inorg. Chem. 2011, 16, 1103;
21. b) Y. Manso, J. Carrasco, G. Comes, G. Meloni, P. A. Adlard, A. I. Bush, M. Vašák, J. Hidalgo, Cell. Mol. Life Sci. 2012, 69, 3683;
22. c) S. Sauge-Merle, C. Lecomte-Pradines, P. Carrier, S. Cuiné, M. DuBow, Chemosphere 2012, 88, 918;
23. d) M. Namdarghanbari, W. Wobig, S. Krezoski, N. M. Tabatabai, D. H. Petering, J. Biol. Inorg. Chem. 2011, 16, 1087;
24. e) A. Torreggiani, C. Chatgilialoglu, C. Ferreri, M. Melchiorre, S. Atrian, M. Capdevila, J. Proteomics 2013, 92, 204.
25. a) V. Rodilla, A. T. Miles, W. Jenner, G. M. Hawksworth, Chem.-Biol. Interact. 1998, 115, 71;
26. b) M. J. Bebianno, W. J. Langston, Marine Biol. 1991, 108, 91;
27. c) M. Karin, A. Haslinger, H. Holtgreve, R. I. Richards, P. Krauter, H. M. Westphal, M. Beato, Nature 1984, 308, 513.
28. a) O. I. Leszczyszyn, C. R. J. White, C. A. Blindauer, Mol. BioSystems 2010, 6, 1592;
29. b) Ò. Palacios, A. Pagani, S. Pérez-Rafael, M. Egg, M. Höckner, A. Brandstätter, M. Capdevila, S. Atrian, R. Dallinger, BMC Biol. 2011, 9, 4.
30. a) J. Ejnik, C. F. Shaw, D. H. Petering, Inorg. Chem. 2010, 49, 6525;
31. b) A. E. Funk, F. A. Day, F. O. Brady, Fed. Proc. 1983, 42, 1897;
32. b) A. E. Funk, F. A. Day, F. O. Brady, Comp. Biochem. Physiol. C 1987, 86, 1;
33. J. Ejnik, A. Muñoz, T. Gan, C. F. Shaw Iii, D. H. Petering, J. Biol. Inorg. Chem. 1999, 4, 784;
34. e) K. Połeć Pawlak, Ò. Palacios, M. Capdevila, P. González-Duarte, R. Łobiński, Talanta 2002, 57, 1011;
35. f) M. Huang, C. F. Shaw Iii, D. H. Petering, J. Inorg. Biochem. 2004, 98, 639;
36. g) M. J. Stillman, W. Cai, A. J. Zelazowski, J. Biol. Chem. 1987, 262, 4538;
37. h) M. J. Stillman, A. Zelazowski, J. Biol. Chem. 1988, 263, 6128.
38. A. Hörnberg, D. T. Logan, S. L. Marklund, M. Oliveberg, J. Mol. Biol. 2007, 365, 333.
39. M. Vašák, J. Trace Elem. Med. Biol. 2005, 19, 13.
40. a) J. Ejnik, J. Robinson, J. Zhu, H. Forsterling, C. F. Shaw III, D. H. Petering, J. Inorg. Biochem. 2002, 88, 144;
41. b) D. Ghosh, V. L. Pecoraro, Inorg. Chem. 2004, 43, 7902.
42. a) G. W. Irvine, M. J. Stillman, Biochem. Biophys. Res. Commun. 2013, 441, 208;
43. b) G. W. Irvine, K. L. Summers, M. J. Stillman, Biochem. Biophys. Res. Commun. 2013, 433, 477.
44. R. van Sluis, Z. M. Bhujwalla, N. Raghunand, P. Ballesteros, J. Alvarez, S. Cerdan, J.-P. Galons, R. J. Gillies, Magn. Reson. Med. 1999, 41, 743.
45. S.-H. Hong, W. Maret, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2003, 100, 2255.
46. S.-H. Hong, Q. Hao, W. Maret, Protein Eng. Des. Sel. 2005, 18, 255.
47. J. Chan, M. E. Merrifield, A. V. Soldatov, M. J. Stillman, Inorg. Chem. 2005, 44, 4923.
48. B. A. Messerle, A. Schaffer, M. Vasak, J. H. R. Kagi, K. Wuthrich, J. Mol. Biol. 1990, 214, 765.
49. W. Feng, F. W. Benz, J. Cai, W. M. Pierce, Y. J. Kang, J. Biol. Chem. 2006, 281, 681.
50. W. R. Bernhard, M. Vasak, J. H. Kagi, Biochemistry 1986, 25, 1975.
51. W.-W. Li, J. Heinze, W. Haehnel, J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 6140.
52. D. E. K. Sutherland, M. J. Willans, M. J. Stillman, Biochemistry 2010, 49, 3593.
53. M. Vasak, J. H. Kaegi, H. A. O. Hill, Biochemistry 1981, 20, 2852-2856.
54. J. M. Snell, A. Weissberger, J. Am. Chem. Soc. 1939, 61, 450.
55. K. E. Rigby, M. J. Stillman, Biochem. Biophys. Res. Commun. 2004, 325, 1271.
56. K. L. Summers, A. K. Mahrok, M. D. M. Dryden, M. J. Stillman, Biochem. Biophys. Res. Commun. 2012, 425, 485.
57. T. T. Ngu, A. Easton, M. J. Stillman, J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 17016.
58. Y.-L. Liu, H.-T. Lee, C.-C. Chang, L.-S. Kan, Biochem. Biophys. Res. Commun. 2003, 306, 59.
59. K. E. Rigby Duncan, M. J. Stillman, FEBS J. 2007, 274, 2253.
60. T. T. Ngu, M. J. Stillman, J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 12473.
61. a) W. Lu, M. Kasrai, G. M. Bancroft, M. J. Stillman, K. H. Tan, Inorg. Chem. 1990, 29, 2561;
62. b) A. Galdes, M. Vasak, H. A. O. Hill, J. H. R. Kagi, FEBS Lett. 1978, 92, 17;
63. c) R. Riek, B. Precheur, Y. Wang, E. A. Mackay, G. Wider, P. Guntert, A. Liu, J. H. R. Kagi, K. Wuthrich, J. Mol. Biol. 1999, 291, 417;
64. I. Bertini, C. Luchinat, L. Messori, M. Vasak, J. Am. Chem. Soc. 1989, 111, 7296.
65. A. H. Robbins, D. E. McRee, M. Williamson, S. A. Collett, N. H. Xuong, W. F. Furey, B. C. Wang, C. D. Stout, J. Mol. Biol. 1991, 221, 1269.
66. M. T. Salgado, M. J. Stillman, Biochem. Biophys. Res. Commun. 2004, 318, 73.
67. K. E. Rigby, J. Chan, J. Mackie, M. J. Stillman, Proteins Struct. Funct. Bioinf. 2006, 62, 159.
68. D. E. Sutherland, M. J. Stillman, Metallomics 2014, 6, 702.
69. K. L. Summers, D. E. K. Sutherland, M. J. Stillman, Biochemistry 2013, 52, 2461.
70. K. E. Rigby Duncan, M. J. Stillman, J. Inorg. Biochem. 2006, 100, 2101.
71. T. E. Creighton, Proteins: Structures and Molecular Properties, 2nd ed., W. H. Freeman, New York, 1993.
72. A. Krezel, W. Maret, J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 10911.