Rapid proton-detected NMR assignment for proteins with fast magic angle spinning

Journal of the American Chemical Society

Volumn 136, Issue 35, 2014, Pages 12489-12497

  Barbet Massin, Emeline ^a   Pell, Andrew J ^a   Retel, Joren S ^b   Andreas, Loren B ^a,c   Jaudzems, Kristaps ^d   Franks, W Trent ^b   Nieuwkoop, Andrew J ^b   Hiller, Matthias ^b   Higman, Victoria ^b   Guerry, Paul ^a   Bertarello, Andrea ^a   Knight, Michael J ^a   Felletti, Michele ^a   Le Marchand, Tanguy ^a   Kotelovica, Svetlana ^e   Akopjana, Inara ^e   Tars, Kaspars ^e   Stoppini, Monica ^f   Bellotti, Vittorio ^f,g   Bolognesi, Martino ^h   Ricagno, Stefano ^h   Chou, James J ⁱ   Griffin, Robert G ^c   Oschkinat, Hartmut ^b   Lesage, Anne ^a   Emsley, Lyndon ^a   Herrmann, Torsten ^a   Pintacuda, Guido ^a   more..

^a UNIVERSITÉ DE LYON   (France)

^b LEIBNIZ INSTITUT FÜR MOLEKULARE PHARMAKOLOGIE   (Germany)

^c MASSACHUSETTS INSTITUTE OF TECHNOLOGY   (United States)

^d LATVIAN INSTITUTE OF ORGANIC SYNTHESIS   (Latvia)

^e LATVIAN BIOMEDICAL RESEARCH AND STUDY CENTRE   (Latvia)

^f UNIVERSITY OF PAVIA   (Italy)

^g UNIVERSITY COLLEGE LONDON   (United Kingdom)

^h UNIVERSITY OF MILAN   (Italy)

ⁱ HARVARD MEDICAL SCHOOL   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

CARBON; HYDROGEN; NITROGEN; PROTEIN; PROTON;

CHEMICAL STRUCTURE; CHEMISTRY; DEUTERIUM HYDROGEN EXCHANGE; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; PROCEDURES;

CARBON ISOTOPES; DEUTERIUM EXCHANGE MEASUREMENT; HYDROGEN; MODELS, MOLECULAR; NITROGEN ISOTOPES; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE, BIOMOLECULAR; PROTEINS; PROTONS;

EID: 84906862072     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja507382j     Document Type: Article

References (62)

1. Castellani, F.; van Rossum, B.; Diehl, A.; Schubert, M.; Rehbein, K.; Oschkinat, H. Nature 2002, 420, 98-102
2. Rienstra, C. M.; Tucker-Kellogg, L.; Jaroniec, C. P.; Hohwy, M.; Reif, B.; McMahon, M. T.; Tidor, B.; Lozano-Perez, T.; Griffin, R. G. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2002, 99, 10260-10265
3. Wasmer, C.; Lange, A.; Van Melckebeke, H.; Siemer, A. B.; Riek, R.; Meier, B. H. Science 2008, 319, 1523-1526
4. Lu, J. X.; Qiang, W.; Yau, W. M.; Schwieters, C. D.; Meredith, S. C.; Tycko, R. Cell 2013, 154, 1257-1268
5. Jehle, S.; Rajagopal, P.; Bardiaux, B.; Markovic, S.; Kuhne, R.; Stout, J. R.; Higman, V. A.; Klevit, R. E.; van Rossum, B. J.; Oschkinat, H. Nat. Struct. Mol. Biol. 2010, 17, 1037-1042
6. Han, Y.; Ahn, J.; Concel, J.; Byeon, I. J. L.; Gronenborn, A. M.; Yang, J.; Polenova, T. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 1976-1987
7. Lange, A.; Giller, K.; Hornig, S.; Martin-Eauclaire, M. F.; Pongs, O.; Becker, S.; Baldus, M. Nature 2006, 440, 959-962
8. Cady, S. D.; Schmidt-Rohr, K.; Wang, J.; Soto, C. S.; DeGrado, W. F.; Hong, M. Nature 2010, 463, 689-692
9. Shahid, S. A.; Bardiaux, B.; Franks, W. T.; Krabben, L.; Habeck, M.; van Rossum, B. J.; Linke, D. Nat. Methods 2012, 9, 1212-U1119
10. Loquet, A.; Sgourakis, N. G.; Gupta, R.; Giller, K.; Riedel, D.; Goosmann, C.; Griesinger, C.; Kolbe, M.; Baker, D.; Becker, S.; Lange, A. Nature 2012, 486, 276-279
11. Rienstra, C. M.; Hohwy, M.; Hong, M.; Griffin, R. G. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 10979-10990
12. Böckmann, A.; Lange, A.; Galinier, A.; Luca, S.; Giraud, N.; Juy, M.; Heise, H.; Montserret, R.; Penin, F.; Baldus, M. J. Biomol. NMR 2003, 27, 323-339
13. Sattler, M.; Schleucher, J.; Griesinger, C. Progr. NMR Spectrosc. 1999, 34, 93-158
14. Guerry, P.; Herrmann, T. Q. Rev. Biophys. 2011, 44, 257-309
15. Serrano, P.; Pedrini, B.; Mohanty, B.; Geralt, M.; Herrmann, T.; Wüthrich, K. J. Biomol. NMR 2012, 53, 341-354
16. Maricq, M. M.; Waugh, J. S. J. Chem. Phys. 1979, 70, 3300-3316
17. Zheng, L.; Fishbein, K. W.; Griffin, R. G.; Herzfeld, J. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 6254-6261
18. Reif, B.; Jaroniec, C. P.; Rienstra, C. M.; Hohwy, M.; Griffin, R. G. J. Magn. Reson. 2001, 151, 320-327
19. Samoson, A.; Tuherm, T.; Gan, Z. Solid State Nucl. Magn. Reson. 2001, 20, 130-136
20. Kobayashi, T.; Mao, K.; Paluch, P.; Nowak-Krol, A.; Sniechowska, J.; Nishiyama, Y.; Gryko, D. T.; Potrzebowski, M. J.; Pruski, M. Angew. Chem., Int. Ed. 2013, 52, 14108-14111
21. Paulson, E. K.; Morcombe, C. R.; Gaponenko, V.; Dancheck, B.; Byrd, R. A.; Zilm, K. W. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 15831-15836
22. Chevelkov, V.; Rehbein, K.; Diehl, A.; Reif, B. Angew. Chem., Int. Ed. 2006, 45, 3878-3881
23. Linser, R.; Bardiaux, B.; Higman, V.; Fink, U.; Reif, B. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 5905-5912
24. Linser, R.; Dasari, M.; Hiller, M.; Higman, V.; Fink, U.; del Amo, J. M. L.; Markovic, S.; Handel, L.; Kessler, B.; Schmieder, P.; Oesterhelt, D.; Oschkinat, H.; Reif, B. Angew. Chem., Int. Ed. 2011, 50, 4508-4512
25. Akbey, U.; Lange, S.; Franks, W. T.; Linser, R.; Rehbein, K.; Diehl, A.; van Rossum, B. J.; Reif, B.; Oschkinat, H. J. Biomol. NMR 2012, 46, 67-73
26. Zhou, D. H.; Shea, J. J.; Nieuwkoop, A. J.; Franks, W. T.; Wylie, B. J.; Mullen, C.; Sandoz, D.; Rienstra, C. M. Angew. Chem., Int. Ed. 2007, 46, 8380-8383
27. Zhou, D. H.; Shah, G.; Cormos, M.; Mullen, C.; Sandoz, D.; Rienstra, C. M. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 11791-11801
28. Ward, M. E.; Shi, L.; Lake, E.; Krishnamurthy, S.; Hutchins, H.; Brown, L. S.; Ladizhansky, V. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 17434-17443
29. Zhou, D. H.; Nieuwkoop, A. J.; Berthold, D. A.; Comellas, G.; Sperling, L. J.; Tang, M.; Shah, G. J.; Brea, E. J.; Lemkau, L. R.; Rienstra, C. M. J. Biomol. NMR 2012, 54, 291-305
30. Lewandowski, J. R.; Dumez, J. N.; Akbey, U.; Lange, S.; Emsley, L.; Oschkinat, H. J. Chem. Phys. Lett. 2011, 2, 2205-2211
31. Knight, M. J.; Webber, A. L.; Pell, A. J.; Guerry, P.; Barbet-Massin, E.; Bertini, I.; Felli, I. C.; Gonnelli, L.; Pierattelli, R.; Emsley, L.; Lesage, A.; Herrmann, T.; Pintacuda, G. Angew. Chem., Int. Ed. 2011, 50, 11697-11701
32. Laage, S.; Sachleben, J. R.; Steuernagel, S.; Pierattelli, R.; Pintacuda, G.; Emsley, L. J. Magn. Reson. 2009, 196, 133-141
33. Wickramasinghe, N. P.; Parthasarathy, S.; Jones, C. R.; Bhardwaj, C.; Long, F.; Kotecha, M.; Mehboob, S.; Fung, L. W. M.; Past, J.; Samoson, A.; Ishii, Y. Nat. Methods 2009, 6, 215-218
34. Lewandowski, J. R.; De Paëpe, G.; Eddy, M. T.; Struppe, J.; Maas, W.; Griffin, R. G. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 9062-9069
35. Knight, M. J.; Pell, A. J.; Bertini, I.; Felli, I. C.; Gonnelli, L.; Pierattelli, R.; Herrmann, T.; Emsley, L.; Pintacuda, G. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2012, 109, 11095-11100
36. Marchetti, A.; Jehle, S.; Felletti, M.; Knight, M. J.; Wang, Y.; Xu, Z. Q.; Park, A. Y.; Otting, G.; Lesage, A.; Emsley, L.; Dixon, N. E.; Pintacuda, G. Angew. Chem., Int. Ed. 2012, 51, 10756-10759
37. Knight, M. J.; Felli, I. C.; Pierattelli, R.; Bertini, I.; Emsley, L.; Herrmann, T.; Pintacuda, G. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 14730-14733
38. Volk, J.; Herrmann, T.; Wuthrich, K. J. Biomol. NMR 2008, 41, 127-138
39. Martin, R. W.; Zilm, K. W. J. Magn. Reson. 2003, 165, 162-174
40. Mainz, A.; Jehle, S.; van Rossum, B. J.; Oschkinat, H.; Reif, B. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 15968-15969
41. Bertini, I.; Luchinat, C.; Parigi, G.; Ravera, E.; Reif, B.; Turano, P. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2011, 108, 10396-10399
42. Gardiennet, C.; Schutz, A. K.; Hunkeler, A.; Kunert, B.; Terradot, L.; Bockmann, A.; Meier, B. H. Angew. Chem., Int. Ed. 2012, 51, 7855-7858
43. Gelis, I.; Vitzthum, V.; Dhimole, N.; Caporini, M. A.; Schedlbauer, A.; Carnevale, D.; Connell, S. R.; Fucini, P.; Bodenhausen, G. J. Biomol. NMR 2013, 56, 85-93
44. Hiller, M.; Krabben, L.; Vinothkumar, K. R.; Castellani, F.; van Rossum, B. J.; Kuhlbrandt, W.; Oschkinat, H. ChemBioChem. 2005, 6, 1679-1684
45. Andreas, L. B.; Eddy, M. T.; Pielak, R. M.; Chou, J.; Griffin, R. G. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 10958-10960
46. Zhou, D. H.; Rienstra, C. M. J. Magn. Reson. 2008, 192, 167-172
47. Lewandowski, J. R.; Sein, J.; Blackledge, M.; Emsley, L. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 1246-1248
48. Shaka, A. J.; Keeler, J.; Frenkiel, T.; Freeman, R. J. Magn. Reson. 1983, 52, 335-338
49. Marion, D.; Ikura, M.; Tschudin, R.; Bax, A. J. Magn. Reson. 1989, 85, 393-399
50. Laage, S.; Marchetti, A.; Sein, J.; Pierattelli, R.; Sass, H. J.; Grzesiek, S.; Lesage, A.; Pintacuda, G.; Emsley, L. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 17216-17217
51. Emsley, L.; Bodenhausen, G. Chem. Phys. lett. 1990, 165, 469-476
52. Barbet-Massin, E.; Pell, A. J.; Jaudzems, K.; Franks, W. T.; Retel, J. S.; Kotelovica, S.; Akopjana, I.; Tars, K.; Emsley, L.; Oschkinat, H.; Lesage, A.; Pintacuda, G. J. Biomol. NMR 2013, 56, 379-386
53. Pawson, T.; Schlessinger, J. Curr. Biol. 1993, 3, 434-442
54. Bjorkman, P. J.; Saper, M. A.; Samraoui, B.; Bennett, W. S.; Strominger, J. L.; Wiley, D. C. Nature 1987, 329, 506-512
55. Klovins, J.; Overbeek, G. P.; van den Worm, S. H. E.; Ackermann, H. W.; van Duin, J. J. Gen. Virol. 2002, 83, 1523-1533
56. Holsinger, L. J.; Nichani, D.; Pinto, L. H.; Lamb, R. A. J. Virol. 1994, 68, 1551-1563
57. Fajardo, D. A.; Cheung, J.; Ito, C.; Sugawara, E.; Nikaido, H.; Misra, R. J. Bacteriol. 1998, 180, 4452-4459
58. Hu, K. N.; Qiang, W.; Tycko, R. J. Biomol. NMR 2011, 50, 267-276
59. Schmidt, E.; Gath, J.; Habenstein, B.; Ravotti, F.; Szekely, K.; Huber, M.; Buchner, L.; Bockmann, A.; Meier, B. H.; Guntert, P. J. Biomol. NMR 2013, 56, 243-254
60. Nielsen, J. T.; Kulminskaya, N.; Bjerring, M.; Nielsen, N. C. J. Biomol. NMR 2014, 59, 119-134
61. Moseley, H. B.; Sperling, L. J.; Rienstra, C. M. J. Biomol. NMR 2010, 48, 123-128
62. Ernst, R. R.; Bodenhausen, G.; Wokaun, A. Principles of Nuclear Magnetic Resonance in One and Two Dimensions; Clarendon: Oxford, UK, 1987.