Protein control of S-nitrosothiol reactivity: Interplay of antagonistic resonance structures

Journal of Physical Chemistry B

Volumn 117, Issue 6, 2013, Pages 1827-1837

  Talipov, Marat R ^a   Timerghazin, Qadir K ^a  

^a Marquette University   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ELECTRONIC STRUCTURE; NITRIC OXIDE; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY;

BIOLOGICAL FUNCTIONS; CHARGED SPECIES; ELECTRONIC STRUCTURE CALCULATIONS; ENVIRONMENT EFFECTS; ENZYMATIC PROCESS; IN-VIVO; LIGAND EFFECT; POLAR RESIDUES; RESONANCE STRUCTURE; S-NITROSATION; S-NITROSOTHIOL; S-NITROSOTHIOLS; SPECIFIC INTERACTION;

PROTEINS;

EID: 84873886579     PISSN: 15206106     EISSN: 15205207     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jp310664z     Document Type: Article

References (93)

1. Williams, D. L. H. Acc. Chem. Res. 1999, 32, 869-876
2. Broniowska, K. A.; Hogg, N. Antioxid. Redox Signaling 2012, 17, 969-980
3. Smith, B. C.; Marletta, M. A. Curr. Opin. Chem. Biol. 2012, 16, 498-506
4. Koppenol, W. H. Inorg. Chem. 2012, 51, 5637-5641
5. Filipovic, M. R.; Miljkovic, J. L.; Nauser, T.; Royzen, M.; Klos, K.; Shubina, T.; Koppenol, W. H.; Lippard, S. J.; Ivanović-Burmazović, I. J. Am. Chem. Soc. 2012, 134, 12016-12027
6. Stamler, J. S.; Simon, D. I.; Osborne, J. A.; Mullins, M. E.; Jaraki, O.; Michel, T.; Singel, D. J.; Loscalzo, J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1992, 89, 444-448
7. Liu, L.; Hausladen, A.; Zeng, M.; Que, L.; Heitman, J.; Stamler, J. S. Nature 2001, 410, 490-494
8. Hess, D. T.; Matsumoto, A.; Nudelman, R.; Stamler, J. S. Nat. Cell Biol. 2001, 3, E46-E49
9. Lane, P.; Hao, G.; Gross, S. S. Sci. STKE 2001, 2001, re1-re9
10. Hess, D. T.; Matsumoto, A.; Kim, S.-O.; Marshall, H. E.; Stamler, J. S. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2005, 6, 150-166
11. Derakhshan, B.; Hao, G.; Gross, S. S. Cardiovasc. Res. 2007, 75, 210-219
12. Martínez-Ruiz, A.; Cadenas, S.; Lamas, S. Free Radical Biol. Med. 2011, 51, 17-29
13. Astier, J.; Kulik, A.; Koen, E.; Besson-Bard, A.; Bourque, S.; Jeandroz, S.; Lamotte, O.; Wendehenne, D. Free Radical Biol. Med. 2012, 53, 1101-1110
14. Seth, D.; Hausladen, A.; Wang, Y.-J.; Stamler, J. S. Science 2012, 336, 470-473
15. Mitchell, D. A.; Marletta, M. A. Nat. Chem. Biol. 2005, 1, 154-158
16. Anand, P.; Stamler, J. S. J. Mol. Med. (Berlin) 2012, 90, 233-244
17. Seth, D.; Stamler, J. S. Curr. Opin. Cell Biol. 2011, 15, 129-136
18. Doulias, P.-T.; Greene, J. L.; Greco, T. M.; Tenopoulou, M.; Seeholzer, S. H.; Dunbrack, R. L.; Ischiropoulos, H. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2010, 107, 16958-16963
19. Zhang, Y.; Hogg, N. Free Radical Biol. Med. 2005, 38, 831-838
20. Bosworth, C. A.; Toledo, J. C.; Zmijewski, J. W.; Li, Q.; Lancaster, J. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 4671-4676
21. Oae, S.; Kim, Y. H.; Fukushima, D.; Shinhama, K. J. Chem. Soc., Perkin Trans. 1 1978, 913-917
22. Park, J. Biochem. Biophys. Res. Commun. 1988, 152, 916-920
23. Wong, P. S.; Hyun, J.; Fukuto, J. M.; Shirota, F. N.; DeMaster, E. G.; Shoeman, D. W.; Nagasawa, H. T. Biochemistry 1998, 37, 5362-5371
24. Dalle-Donne, I.; Rossi, R.; Colombo, G.; Giustarini, D.; Milzani, A. Trends Biochem. Sci. 2009, 34, 85-96
25. Flores-Santana, W.; Salmon, D. J.; Donzelli, S.; Switzer, C. H.; Basudhar, D.; Ridnour, L.; Cheng, R.; Glynn, S. A.; Paolocci, N.; Fukuto, J. M. Antioxid. Redox Signaling 2011, 14, 1659-1674
26. Tocchetti, C. G.; Stanley, B. A.; Murray, C. I.; Sivakumaran, V.; Donzelli, S.; Mancardi, D.; Pagliaro, P.; Gao, W. D.; van Eyk, J.; Kass, D. A. Antioxid. Redox Signaling 2011, 14, 1687-1698
27. Stamler, J. S. Cell 1994, 78, 931-936
28. Stamler, J. S.; Toone, E. J.; Lipton, S. A.; Sucher, N. J. Neuron 1997, 18, 691-696
29. Greco, T. M.; Hodara, R.; Parastatidis, I.; Heijnen, H. F. G.; Dennehy, M. K.; Liebler, D. C.; Ischiropoulos, H. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 7420-7245
30. Hao, G.; Derakhshan, B.; Shi, L.; Campagne, F.; Gross, S. S. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 1012-1017
31. Chen, Y.-J.; Ku, W.-C.; Lin, P.-Y.; Chou, H.-C.; Khoo, K.-H.; Chen, Y.-J. J. Proteome 2010, 9, 6417-6439
32. Kohr, M. J.; Aponte, A. M.; Sun, J.; Wang, G.; Murphy, E.; Gucek, M.; Steenbergen, C. Am. J. Physiol., Heart C 2011, 300, H1327-H1335
33. Pérez-Mato, I.; Castro, C.; Ruiz, F. A.; Corrales, F. J.; Mato, J. M. J. Biol. Chem. 1999, 274, 17075-17079
34. Ascenzi, P.; Colasanti, M.; Persichini, T.; Muolo, M.; Polticelli, F.; Venturini, G.; Bordo, D.; Bolognesi, M. Biol. Chem. 2000, 381, 623-627
35. Marino, S. M.; Gladyshev, V. N. J. Mol. Biol. 2010, 395, 844-859
36. Bartberger, M. D.; Mannion, J. D.; Powell, S. C.; Stamler, J. S.; Houk, K. N.; Toone, E. J. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 8868-8869
37. Wang, P. G.; Xian, M.; Tang, X.; Wu, X.; Wen, Z.; Cai, T.; Janczuk, A. J. Chem. Rev. 2002, 102, 1091-1134
38. Baciu, C.; Gauld, J. W. J. Phys. Chem. A 2003, 107, 9946-9952
39. Timerghazin, Q. K.; Peslherbe, G. H.; English, A. M. Phys. Chem. Chem. Phys. 2008, 10, 1532-1539
40. Arulsamy, N.; Bohle, D. S.; Butt, J. A.; Irvine, G. J.; Jordan, P. A.; Sagan, E. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 7115-7123
41. Bartberger, M. D.; Houk, K. N.; Powell, S. C.; Mannion, J. D.; Lo, K. Y.; Stamler, J. S.; Toone, E. J. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 5889-5890
42. Toubin, C.; Yeung, D. Y.-H.; English, A. M.; Peslherbe, G. H. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 14816-14817
43. Baciu, C.; Cho, K.-B.; Gauld, J. W. J. Phys. Chem. B 2005, 109, 1334-1336
44. Stubauer, G.; Giuffrè, A.; Sarti, P. J. Biol. Chem. 1999, 274, 28128-28133
45. Perissinotti, L. L.; Estrin, D. A.; Leitus, G.; Doctorovich, F. J. Am. Chem. Soc. 2006, 128, 2512-2513
46. Perissinotti, L. L.; Leitus, G.; Shimon, L.; Estrin, D.; Doctorovich, F. Inorg. Chem. 2008, 47, 4723-4733
47. Timerghazin, Q. K.; Peslherbe, G. H.; English, A. M. Org. Lett. 2007, 9, 3049-3052
48. Moran, E. E.; Timerghazin, Q. K.; Kwong, E.; English, A. M. J. Phys. Chem. B 2011, 115, 3112-3126
49. Timerghazin, Q. K.; English, A. M.; Peslherbe, G. H. Chem. Phys. Lett. 2008, 454, 24-29
50. Roy, B.; du Moulinet d'Hardemare, A.; Fontecave, M. J. Org. Chem. 1994, 59, 7019-7026
51. Bharatam, P. V.; Senthilkumar, P. Tetrahedron 2004, 60, 4801-4805
52. Weinhold, F.; Landis, C. R. Valency and Bonding: A Natural Bond Orbital Donor-Acceptor Perspective; Cambridge University Press: New York, 2003.
53. Glendening, E.; Weinhold, F. J. Comput. Chem. 1998, 19, 593-609
54. Glendening, E.; Weinhold, F. J. Comput. Chem. 1998, 19, 610-627
55. Glendening, E.; Badenhoop, J.; Weinhold, F. J. Comput. Chem. 1998, 19, 628-646
56. Frey, D.; Braun, O.; Briand, C.; Vašák, M.; Grütter, M. G. Structure 2006, 14, 901-911
57. Schreiter, E. R.; Rodríguez, M. M.; Weichsel, A.; Montfort, W. R.; Bonaventura, J. J. Biol. Chem. 2007, 282, 19773-19780
58. Weichsel, A.; Brailey, J. L.; Montfort, W. R. Biochemistry 2007, 46, 1219-1227
59. Chowdhury, R.; Flashman, E.; Mecinović, J.; Kramer, H. B.; Kessler, B. M.; Frapart, Y. M.; Boucher, J.-L.; Clifton, I. J.; McDonough, M. A.; Schofield, C. J. J. Mol. Biol. 2011, 410, 268-279
60. Skaff, D. A.; Ramyar, K. X.; McWhorter, W. J.; Barta, M. L.; Geisbrecht, B. V.; Miziorko, H. M. Biochemistry 2012, 51, 4713-4722
61. Frisch, M. J. Gaussian 09, Revision A.01; Gaussian Inc.: Wallingford, CT, 2009.
62. Perdew, J. P.; Burke, K.; Ernzerhof, M. Phys. Rev. Lett. 1996, 77, 3865-3868
63. Adamo, C.; Barone, V. J. Chem. Phys. 1999, 110, 6158-6170
64. Weigend, F.; Ahlrichs, R. Phys. Chem. Chem. Phys. 2005, 7, 3297-3305
65. Rappoport, D.; Furche, F. J. Chem. Phys. 2010, 133, 134105
66. Schuchardt, K. L.; Didier, B. T.; Elsethagen, T.; Sun, L.; Gurumoorthi, V.; Chase, J.; Li, J.; Windus, T. L. J. Chem. Inf. Model. 2007, 47, 1045-1052
67. Feller, D. J. Comput. Chem. 1996, 17, 1571-1586
68. Wang, N. X.; Wilson, A. K. J. Phys. Chem. A 2005, 109, 7187-7196
69. Cances, M. T.; Mennucci, V.; Tomasi, J. J. Chem. Phys. 1997, 107, 3032-3041
70. Duan, Y.; Wu, C.; Chowdhury, S.; Lee, M. C.; Xiong, G.; Zhang, W.; Yang, R.; Cieplak, P.; Luo, R.; Lee, T. J. Comput. Chem. 2003, 24, 1999-2012
71. Henkelman, G.; Jónsson, H. J. Chem. Phys. 2000, 113, 9978-9985
72. Kästner, J.; Carr, J. M.; Keal, T. W.; Thiel, W.; Wander, A.; Sherwood, P. J. Phys. Chem. A 2009, 113, 11856-11865
73. ChemShell, a Computational Chemistry Shell; www.chemshell.org.
74. Dapprich, S. J. Mol. Struct.: THEOCHEM 1999, 461-462, 1-21
75. Vreven, T.; Mennucci, B.; da Silva, C. O.; Morokuma, K.; Tomasi, J. J. Chem. Phys. 2001, 115, 62-72
76. Cornell, W. D.; Cieplak, P.; Bayly, C. I.; Gould, I. R.; Merz, K. M.; Ferguson, D. M.; Spellmeyer, D. C.; Fox, T. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 5179-5197
77. Wang, J.; Wang, W.; Kollman, P. A.; Case, D. A. J. Mol. Graphics Modell. 2006, 25, 247-260
78. Wang, J.; Wolf, R. M.; Caldwell, J. W.; Kollman, P. A.; Case, D. A. J. Comput. Chem. 2004, 25, 1157-1174
79. Dupradeau, F.-Y.; Pigache, A.; Zaffran, T.; Savineau, C.; Lelong, R.; Grivel, N.; Lelong, D.; Rosanski, W.; Cieplak, P. Phys. Chem. Chem. Phys. 2010, 12, 7821-7839
80. Hinsen, K. J. Comput. Chem. 2000, 21, 79-85
81. Glendening, E. D.; Badenshoop, J.; Reed, A. E.; Carpenter, J. E.; Bohmann, J. A.; Morales, C. M.; Weinhold, F. NBO 5.9; Theoretical Chemistry Institute, University of Wisconsin: Madison, WI, 2009.
82. Wolinski, K.; Hinton, J. F.; Pulay, P. J. Am. Chem. Soc. 1990, 112, 8251-8260
83. Gauss, J. Chem. Phys. Lett. 1992, 191, 614-620
84. Jensen, F. J. Chem. Theory 2008, 4, 719-727
85. Politzer, P.; Murray, J. S.; Clark, T. Phys. Chem. Chem. Phys. 2010, 12, 7748-7757
86. Abrams, A. J.; Farooq, A.; Wang, G. Biochemistry 2011, 50, 3405-3407
87. Molecular dynamics (MD) simulations of S -nitrosated thioredoxin can clarify the importance of this and other interactions predicted with LEM analyses, although they require a reliable force-field description of the -SNO interactions with charged residues. Development of such force field is underway: Ivanov, M.; Talipov, M. R.; Timerghazin, Q. K. Manuscript in preparation.
88. Bonnett, R.; Holleyhead, R.; Johnson, B. L.; Randall, E. W. J. Chem. Soc. Perkin Trans. 1 1975, 22, 2261-2241
89. Simon, D. I.; Mullins, M. E.; Jia, L.; Gaston, B.; Singel, D. J.; Stamler, J. S. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1996, 93, 4736-4741
90. Wang, K.; Hou, Y.; Zhang, W.; Ksebati, M. B.; Xian, M.; Cheng, J.-P.; Wang, P. G. Bioorg. Med. Chem. Lett. 1999, 9, 2897-2902
91. Sonnenschein, K.; de Groot, H.; Kirsch, M. J. Biol. Chem. 2004, 279, 45433-45440
92. Tao, L.; English, A. M. Biochemistry 2003, 42, 3326-3334
93. Kojetin, D. J.; Venters, R. A.; Kordys, D. R.; Thompson, R. J.; Kumar, R.; Cavanagh, J. Nat. Struct. Mol. Biol. 2006, 13, 641-647