Bacterial photosynthetic reaction centers in trehalose glasses: Coupling between protein conformational dynamics and electron-transfer kinetics as studied by laser-flash and high-field EPR spectroscopies

Journal of Physical Chemistry B

Volumn 114, Issue 39, 2010, Pages 12729-12743

  Savitsky, Anton ^a   Malferrari, Marco ^b   Francia, Francesco ^b   Venturoli, Giovanni ^a,b   Möbius, Klaus ^a,c  

^a MAX PLANCK INSTITUTE FOR CHEMICAL ENERGY CONVERSION   (Germany)

^b UNIVERSITY OF BOLOGNA   (Italy)

^c FREIE UNIVERSITÄT BERLIN   (Germany)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

DYNAMICS; ELECTRONS; FREE RADICAL REACTIONS; GLASS; GLASS LASERS; HYDROGEN BONDS; PARAMAGNETIC RESONANCE; PHOTOSYNTHESIS; REACTION KINETICS; SPIN DYNAMICS;

ACCELERATED KINETICS; BACTERIAL PHOTOSYNTHETIC REACTION; BINDING POCKETS; COFACTORS; CONFORMATIONAL DYNAMICS; CONTINUOUS WAVES; DEGREES OF FREEDOM; DONOR AND ACCEPTOR; ELECTRON PARAMAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; ELECTRON SPINS; ELECTRON TRANSFER; ELECTRON TRANSFER KINETICS; ELEVATED TEMPERATURE; FIELD DEPENDENCE; HIGH FIELD EPR; HIGH-FIELD; HYDROGEN BONDINGS; INTERCONVERSIONS; LOCAL DYNAMICS; MATRIX; MATRIX DEPENDENCE; MATRIX EFFECTS; MOLAR RATIO; MOLECULAR RADICALS; OPTICAL SPECTROSCOPY; PHOTOSYNTHETIC REACTION CENTER; PROTEIN COMPLEXES; QUINONE ACCEPTORS; RADICAL IONS; RADICAL PAIR; RECOMBINATION KINETICS; RELATIVE GEOMETRY; RHODOBACTER SPHAEROIDES; ROOM TEMPERATURE; TIME-RESOLVED; TRANSVERSE RELAXATION TIME; TREHALOSE GLASS;

ELECTRON SPIN RESONANCE SPECTROSCOPY;

EID: 77957303680     PISSN: 15206106     EISSN: 15205207     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/jp105801q     Document Type: Article

References (100)

1. Kamen, M. D. Primary Processes in Photosynthesis; Academic Press: New York, 1963.
2. Frauenfelder, H.; Sligar, S. G.; Wolynes, P. G. Science 1991, 254, 1598
3. Frauenfelder, H.; Wolynes, P. G. Phys. Today 1994, 47, 58
4. Henzler-Wildman, K.; Kern, D. Nature 2007, 450, 964
5. Frauenfelder, H.; Chen, G.; Berendzen, J.; Fenimore, P. W.; Jansson, H.; McMahon, B. H.; Stroe, I. R.; Swenson, J.; Young, R. D. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 5129
6. Frauenfelder, H.; McMahon, B. H.; Fenimore, P. W. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, 100, 8615
7. McMahon, B. H.; Müller, J. D.; Wraight, C. A.; Nienhaus, G. U. Biophys. J. 1998, 74, 2567
8. Kriegl, J. M.; Forster, F. K.; Nienhaus, G. U. Biophys. J. 2003, 85, 1851
9. Kriegl, J. M.; Nienhaus, G. U. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 123
10. Frauenfelder, H.; McMahon, B. H. Ann. Phys. 2000, 9, 655
11. Feher, G.; Allen, J. P.; Okamura, M. Y.; Rees, D. C. Nature 1989, 33, 111
12. Hoff, A. J.; Deisenhofer, J. Phys. Rep. 1997, 287, 2
13. Graige, M. S.; Feher, G.; Okamura, M. Y. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1998, 95, 11679
14. Okamura, M. Y.; Paddock, M. L.; Graige, M. S.; Feher, G. Biochim. Biophys. Acta 2000, 1458, 148
15. Koepke, J.; Krammer, E. M.; Klingen, A. R.; Sebban, P.; Ullmann, G. M.; Fritzsch, G. J. Mol. Biol. 2007, 371, 396
16. McElroy, J. D.; Mauzerall, D. C.; Feher, G. Biochim. Biophys. Acta 1974, 333, 261
17. Arata, H.; Parson, W. W. Biochim. Biophys. Acta 1981, 636, 70
18. Kleinfeld, D.; Okamura, M. Y.; Feher, G. Biochemistry 1984, 23, 5780
19. Nabedryk, E.; Bagley, K. A.; Thibodeau, D. L.; Bauscher, M.; Mäntele, W.; Breton, J. FEBS Lett. 1990, 266, 59
20. Brzezinski, P.; Andreasson, L. E. Biochemistry 1995, 34, 7498
21. Palazzo, G.; Mallardi, A.; Hochkoeppler, A.; Cordone, L.; Venturoli, G. Biophys. J. 2002, 82, 558
22. Francia, F.; Palazzo, G.; Mallardi, A.; Cordone, L.; Venturoli, G. Biophys. J. 2003, 85, 2760
23. Francia, F.; Palazzo, G.; Mallardi, A.; Cordone, L.; Venturoli, G. Biochim. Biophys. Acta 2004, 1658, 50
24. Crowe, L. M.; Reid, D. S.; Crowe, J. H. Biophys. J. 1996, 71, 2087
25. Crowe, J. H.; Carpenter, J. F.; Crowe, L. M. Annu. Rev. Physiol. 1998, 60, 73
26. Crowe, J. H.; Hoekstra, F. A.; Crowe, L. M. Annu. Rev. Physiol. 1992, 54, 579
27. Clegg, J. S. Comp. Biochem. Physiol. B 2001, 128, 613
28. Crowe, L. M. Comp. Biochem. Physiol. A 2002, 131, 505
29. Sakurai, M.; Furuki, T.; Akao, K.; Tanaka, D.; Nakahara, Y.; Kikawada, T.; Watanabe, M.; Okuda, T. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 5093
30. Hagen, S. J.; Hofrichter, J.; Eaton, W. A. Science 1995, 269, 959
31. Cordone, L.; Ferrand, M.; Vitrano, E.; Zaccai, G. Biophys. J. 1999, 76, 1043
32. Giuffrida, S.; Cottone, G.; Librizzi, F.; Cordone, L. J. Phys. Chem. B 2003, 107, 13211
33. Giachini, L.; Francia, F.; Cordone, L.; Boscherini, F.; Venturoli, G. Biophys. J. 2007, 92, 1350
34. Cottone, G.; Cordone, L.; Ciccotti, G. Biophys. J. 2001, 80, 931
35. Cordone, L.; Cottone, G.; Giuffrida, S.; Palazzo, G.; Venturoli, G.; Viappiani, C. Biochim. Biophys. Acta 2005, 1749, 252
36. Francia, F.; Dezi, M.; Mallardi, A.; Palazzo, G.; Cordone, L.; Venturoli, G. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 10240
37. Francia, F.; Giachini, L.; Palazzo, G.; Mallardi, A.; Boscherini, F.; Venturoli, G. Bioelectrochemistry 2004, 63, 73
38. Möbius, K.; Savitsky, A. High-Field EPR Spectroscopy on Proteins and Their Model Systems; RSC Publishing: Cambridge, U.K., 2009.
39. Burghaus, O.; Plato, M.; Rohrer, M.; Möbius, K.; MacMillan, F.; Lubitz, W. J. Phys. Chem. 1993, 97, 7639
40. Klette, R.; Törring, J. T.; Plato, M.; Möbius, K.; Bönigk, B.; Lubitz, W. J. Phys. Chem. 1993, 97, 2015
41. Prisner, T. F.; Rohrer, M.; Möbius, K. Appl. Magn. Reson. 1994, 7, 167
42. Prisner, T. F.; Van der Est, A.; Bittl, R.; Lubitz, W.; Stehlik, D.; Möbius, K. Chem. Phys. 1995, 194, 361
43. Huber, M.; Törring, J. T. Chem. Phys. 1995, 194, 379
44. Huber, M.; Törring, J. T.; Plato, M.; Finck, U.; Lubitz, W.; Feick, R.; Schenck, C. C.; Möbius, K. J. Sol. Energy Mater. Sol. Cells 1995, 38, 119
45. Rohrer, M.; Plato, M.; MacMillan, F.; Grishin, Y.; Lubitz, W.; Möbius, K. J. Magn. Reson. A 1995, 116, 59
46. Rohrer, M.; Gast, P.; Möbius, K.; Prisner, T. F. Chem. Phys. Lett. 1996, 259, 523
47. Rohrer, M.; MacMillan, F.; Prisner, T. F.; Gardiner, A. T.; Möbius, K.; Lubitz, W. J. Phys. Chem. B 1998, 102, 4648
48. Schnegg, A.; Fuhs, M.; Rohrer, M.; Lubitz, W.; Prisner, T. F.; Möbius, K. J. Phys. Chem. B 2002, 106, 9454
49. Fuchs, M. R.; Schnegg, A.; Plato, M.; Schulz, C.; Müh, F.; Lubitz, W.; Möbius, K. Chem. Phys. 2003, 294, 371
50. Kirilina, E. P.; Prisner, T. F.; Bennati, M.; Endeward, B.; Dzuba, S. A.; Fuchs, M. R.; Möbius, K.; Schnegg, A. Magn. Reson. Chem. 2005, 43, S119
51. Möbius, K.; Savitsky, A.; Schnegg, A.; Plato, M.; Fuchs, M. Phys. Chem. Chem. Phys. 2005, 7, 19
52. Savitsky, A.; Dubinskii, A. A.; Flores, M.; Lubitz, W.; Möbius, K. J. Phys. Chem. B 2007, 111, 6245
53. Schnegg, A.; Dubinskii, A. A.; Fuchs, M. R.; Grishin, Y. A.; Kirilina, E. P.; Lubitz, W.; Plato, M.; Savitsky, A.; Möbius, K. Appl. Magn. Reson. 2007, 31, 59
54. Flores, M.; Savitsky, A.; Abresch, E.; Lubitz, W.; Möbius, K. Photosynth. Res. 2007, 91, 155
55. Schweiger, A.; Jeschke, G. Principles of Pulse Electron Paramagnetic Resonance; Oxford University Press: Oxford, U.K., 2001.
56. Thomann, H.; Dalton, L. R.; Dalton, L. A. In Biological Magnetic Resonance; Berliner, L. J., Ed.; Plenum: New York, 1984; Vol. 6, p 143.
57. Saxena, S.; Freed, J. H. J. Phys. Chem. A 1997, 101, 7998
58. Dzuba, S. A.; Tsvetkov, Y. D.; Maryasov, A. G. Chem. Phys. Lett. 1992, 188, 217
59. Millhauser, G. L.; Freed, J. H. J. Chem. Phys. 1984, 81, 37
60. Pokkuluri, P. R.; Laible, P. D.; Crawford, A. E.; Mayfield, J. F.; Yousef, M. A.; Ginell, S. L.; Hanson, D. K.; Schiffer, M. FEBS Lett. 2004, 570, 171
61. Stowell, M. H.; McPhillips, T. M.; Rees, D. C.; Soltis, S. M.; Abresch, E.; Feher, G. Science 1997, 276, 812
62. Breton, J. Biochemistry 2004, 43, 3318
63. Nabedryk, E.; Breton, J. Biochim. Biophys. Acta 2008, 1777, 1229
64. Koepke, J.; Krammer, E. M.; Klingen, A. R.; Sebban, P.; Ullmann, G. M.; Fritzsch, G. J. Mol. Biol. 2007, 371, 396
65. Gray, K. A.; Farchaus, J. W.; Wachtveitl, J.; Breton, J.; Oesterhelt, D. EMBO J. 1990, 9, 2061
66. Utschig, L. M.; Greenfield, S. R.; Tang, J.; Laible, P. D.; Thurnauer, M. C. Biochemistry 1997, 36, 8548
67. Debus, R. J.; Feher, G.; Okamura, M. Y. Biochemistry 1986, 25, 2276
68. Sloten, L. Biochim. Biophys. Acta 1972, 275, 208
69. Oettmeier, W.; Preusse, S. Z. Naturforsch. 1987, 42c, 690
70. Giangiacomo, K. M.; Robertson, D. E.; Gunner, M. R.; Dutton, P. L. In Progress in Photosynthesis Research; Biggins, J., Ed.; Martinus Nijhoff Publishers: Dordrecht, The Netherlands, 1987; Vol. 2, p 409.
71. Ginet, N.; Lavergne, J. Biochemistry 2001, 40, 1812
72. Bonner, O. D.; Choi, Y. S. J. Phys. Chem. 1974, 78, 1723
73. Francia, F.; Malferrari, M.; Sacquin-Mora, S.; Venturoli, G. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 10389
74. Kim, S. S.; Weissman, S. I. J. Am. Chem. Soc. 1979, 101, 5863
75. Stoll, S.; Schweiger, A. J. Magn. Reson. 2006, 178, 42
76. Stoll, S.; Schweiger, A. In ESR Spectroscopy in Membrane Biophysics; Hemminga, M. A.; Berliner, L. J., Eds.; Springer: New York, 2007; Vol. 27, p 299.
77. Isaacson, R. A.; Lendzian, F.; Abresch, E. C.; Lubitz, W.; Feher, G. Biophys. J. 1995, 69, 311
78. Tang, J.; Utschig, L. M.; Poluektov, O.; Thurnauer, M. C. J. Phys. Chem. B 1999, 103, 5145
79. Hales, B. J.; Case, E. E. Biochim. Biophys. Acta 1981, 637, 291
80. Lubitz, W.; Abresch, E. C.; Debus, R. J.; Isaacson, R. A.; Okamura, M. Y.; Feher, G. Biochim. Biophys. Acta 1985, 808, 464
81. Feher, G.; Isaacson, R. A.; Okamura, M. Y.; Lubitz, W. In Antennas and Reaction Centers of Photosynthetic Bacteria; Michel-Beyerle, M. E., Ed.; Springer: Berlin, 1985; pp 174 - 189.
82. Steinbach, P. J.; Chu, K.; Frauenfelder, H.; Johnson, J. B.; Lamb, D. C.; Nienhaus, G. U.; Sauke, T. B.; Young, R. D. Biophys. J. 1992, 61, 235
83. Flores, M.; Savitsky, A.; Abresch, E. C.; Lubitz, W.; Möbius, K. In Photosynthesis. Energy from the Sun; Allen, J. F.; Osmond, B.; Golbeck, J. H.; Gantt, E., Eds.; Springer: Heidelberg, Germany, 2008; p 59.
84. Stehlik, D.; Bock, C. H.; Petersen, J. J. Phys. Chem. 1989, 93, 1612
85. Hore, P. J. In Advanced EPR, Applications in Biology and Biochemistry; Hoff, A. J., Ed.; Elsevier: Amsterdam, 1989; p 405.
86. Flores, M.; Savitsky, A.; Paddock, M. L.; Abresch, E. C.; Dubinskii, A. A.; Okamura, M. Y.; Lubitz, W.; Möbius, K. J. Phys. Chem. B, manuscript submitted.
87. Parak, F.; Frolov, E. N.; Kononenko, A. A.; Mössbauer, R. L.; Goldanskii, V. I.; Rubin, A. B. FEBS Lett. 1980, 117, 368
88. Eaton, G. R.; Eaton, S. S. In Distance Measurements in Biological Systems by EPR; Berliner, L. J.; Eaton, G. R.; Eaton, S. S., Eds.; Kluwer Academic/Plenum Publishers: New York, 2000; Vol. 19, p 29.
89. Kalman, L.; Maroti, P. Biochemistry 1994, 33, 9237
90. Maroti, P.; Wraight, C. A. Biophys. J. 1997, 73, 367
91. Iwata, T.; Paddock, M. L.; Okamura, M. Y.; Kandori, H. Biochemistry 2009, 48, 1220
92. Ermler, U.; Fritzsch, G.; Buchanan, S. K.; Michel, H. Structure 1994, 2, 925
93. Fenimore, P. W.; Frauenfelder, H.; McMahon, B. H.; Young, R. D. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 14408
94. Simperler, A.; Kornherr, A.; Chopra, R.; Jones, W.; Motherwell, W. D.; Zifferer, G. Carbohyd. Res. 2007, 342, 1470
95. Frank, G. A. J. Phys. Chem. Ref. Data 2007, 36, 1279
96. Palazzo, G.; Francia, F.; Mallardi, A.; Giustini, M.; Lopez, F.; Venturoli, G. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 9353
97. Lins, R. D.; Pereira, C. S.; Hunenberger, P. H. Proteins 2004, 55, 177
98. Poluektov, O. G.; Utschig, L. M.; Dalosto, S.; Thurnauer, M. C. J. Phys. Chem. B 2003, 107, 6239
99. Borovykh, I. V.; Ceola, S.; Gajula, P.; Gast, P.; Steinhoff, H. J.; Huber, M. J. Magn. Reson. 2006, 180, 178
100. Malferrari, M.; Francia, F.; Venturoli, G., in preparation.