Multimethodological approach to identification of glycoproteins from the proteome of Francisella tularensis, an intracellular microorganism

Journal of Proteome Research

Volumn 9, Issue 4, 2010, Pages 1995-2005

  Balonova, Lucie ^a,b   Hernychova, Lenka ^a   Mann, Benjamin F ^c   Link, Marek ^a   Bilkova, Zuzana ^b   Novotny, Milos V ^c   Stulik, Jiri ^a  

^a UNIVERSITY OF DEFENCE   (Czech Republic)

^b UNIVERSITY OF PARDUBICE   (Czech Republic)

^c INDIANA UNIVERSITY   (United States)

Author keywords

2 DE; Francisella tularensis; Glycoprotein; Glycosylation; Hydrazide; Lectin affinity; Mass spectrometry

Indexed keywords

BACTERIAL PROTEIN; GLYCOPROTEIN; LECTIN; PROTEIN PILA; PROTEOME; UNCLASSIFIED DRUG;

ARTICLE; BACTERIAL VIRULENCE; FRANCISELLA TULARENSIS; MASS SPECTROMETRY; PRIORITY JOURNAL; PROTEIN ANALYSIS; PROTEIN GLYCOSYLATION;

AMINO ACID SEQUENCE; BACTERIAL PROTEINS; CHROMATOGRAPHY, AFFINITY; ELECTROPHORESIS, GEL, TWO-DIMENSIONAL; FLUORESCENT DYES; FRANCISELLA TULARENSIS; GLYCOPROTEINS; GLYCOSYLATION; LECTINS; MOLECULAR SEQUENCE DATA; POLYSACCHARIDES; PROTEOME; PROTEOMICS;

BACTERIA (MICROORGANISMS); FRANCISELLA TULARENSIS; PILA;

EID: 77950672706     PISSN: 15353893     EISSN: 15353907     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/pr9011602     Document Type: Article

References (46)

1. Oyston, P. C.; Sjostedt, A.; Titball, R. W. Nat. Rev. Microbiol. 2004, 2, 967 - 78
2. Dennis, D. T.; Inglesby, T. V.; Henderson, D. A.; Bartlett, J. G.; Ascher, M. S.; Eitzen, E.; Fine, A. D.; Friedlander, A. M.; Hauer, J.; Layton, M.; Lillibridge, S. R.; McDade, J. E.; Osterholm, M. T.; O?Toole, T.; Parker, G.; Perl, T. M.; Russell, P. K.; Tonat, K. J. Am. Med. Assoc. 2001, 285, 2763 - 73
3. Saslaw, S.; Eigelsbach, H. T.; Wilson, H. E.; Prior, J. A.; Carhart, S. Arch. Intern. Med. 1961, 107, 689 - 701
4. Saslaw, S.; Eigelsbach, H. T.; Prior, J. A.; Wilson, H. E.; Carhart, S. Arch. Intern. Med. 1961, 107, 702 - 14
5. Johansson, A.; Farlow, J.; Larsson, P.; Dukerich, M.; Chambers, E.; Bystrom, M.; Fox, J.; Chu, M.; Forsman, M.; Sjostedt, A.; Keim, P. J. Bacteriol. 2004, 186, 5808 - 18
6. Svensson, K.; Larsson, P.; Johansson, D.; Bystrom, M.; Forsman, M.; Johansson, A. J. Bacteriol. 2005, 187, 3903 - 8
7. Nano, F. E.; Zhang, N.; Cowley, S. C.; Klose, K. E.; Cheung, K. K.; Roberts, M. J.; Ludu, J. S.; Letendre, G. W.; Meierovics, A. I.; Stephens, G.; Elkins, K. L. J. Bacteriol. 2004, 186, 6430 - 6
8. Szymanski, C. M.; Yao, R.; Ewing, C. P.; Trust, T. J.; Guerry, P. Mol. Microbiol. 1999, 32, 1022 - 30
9. Castric, P.; Cassels, F. J.; Carlson, R. W. J. Biol. Chem. 2001, 276, 26479 - 85
10. Stimson, E.; Virji, M.; Makepeace, K.; Dell, A.; Morris, H. R.; Payne, G.; Saunders, J. R.; Jennings, M. P.; Barker, S.; Panico, M. Mol. Microbiol. 1995, 17, 1201 - 14
11. Hegge, F. T.; Hitchen, P. G.; Aas, F. E.; Kristiansen, H.; Lovold, C.; Egge-Jacobsen, W.; Panico, M.; Leong, W. Y.; Bull, V.; Virji, M.; Morris, H. R.; Dell, A.; Koomey, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2004, 101, 10798 - 803
12. Dobos, K. M.; Khoo, K. H.; Swiderek, K. M.; Brennan, P. J.; Belisle, J. T. J. Bacteriol. 1996, 178, 2498 - 506
13. Vik, A.; Aas, F. E.; Anonsen, J. H.; Bilsborough, S.; Schneider, A.; Egge-Jacobsen, W.; Koomey, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 4447 - 52
14. Szymanski, C. M.; Burr, D. H.; Guerry, P. Infect. Immun. 2002, 70, 2242 - 4
15. Karlyshev, A. V.; Everest, P.; Linton, D.; Cawthraw, S.; Newell, D. G.; Wren, B. W. Microbiology 2004, 150, 1957 - 64
16. Aas, F. E.; Egge-Jacobsen, W.; Winther-Larsen, H. C.; Lovold, C.; Hitchen, P. G.; Dell, A.; Koomey, M. J. Biol. Chem. 2006, 281, 27712 - 23
17. Forslund, A. L.; Kuoppa, K.; Svensson, K.; Salomonsson, E.; Johansson, A.; Bystrom, M.; Oyston, P. C.; Michell, S. L.; Titball, R. W.; Noppa, L.; Frithz-Lindsten, E.; Forsman, M.; Forsberg, A. Mol. Microbiol. 2006, 59, 1818 - 30
18. Faridmoayer, A.; Fentabil, M. A.; Haurat, M. F.; Yi, W.; Woodward, R.; Wang, P. G.; Feldman, M. F. J. Biol. Chem. 2008, 283, 34596 - 604
19. Salomonsson, E.; Forsberg, A.; Roos, N.; Holz, C.; Maier, B.; Koomey, M.; Winther-Larsen, H. C. Microbiology 2009, 155, 2546 - 59
20. Molloy, M. P.; Herbert, B. R.; Slade, M. B.; Rabilloud, T.; Nouwens, A. S.; Williams, K. L.; Gooley, A. A. Eur. J. Biochem. 2000, 267, 2871 - 81
21. Mann, B.; Madera, M.; Sheng, Q.; Tang, H.; Mechref, Y.; Novotny, M. V. Rapid Commun. Mass Spectrom. 2008, 22, 3823 - 34
22. Marchler-Bauer, A.; Anderson, J. B.; Chitsaz, F.; Derbyshire, M. K.; DeWeese-Scott, C.; Fong, J. H.; Geer, L. Y.; Geer, R. C.; Gonzales, N. R.; Gwadz, M.; He, S.; Hurwitz, D. I.; Jackson, J. D.; Ke, Z.; Lanczycki, C. J.; Liebert, C. A.; Liu, C.; Lu, F.; Lu, S.; Marchler, G. H.; Mullokandov, M.; Song, J. S.; Tasneem, A.; Thanki, N.; Yamashita, R. A.; Zhang, D.; Zhang, N.; Bryant, S. H. Nucleic Acids Res. 2009, 37, D205 - 10
23. Balonova, L.; Hernychova, L.; Bilkova, Z. Expert Rev. Proteomics 2009, 6, 75 - 85
24. Gardy, J. L.; Laird, M. R.; Chen, F.; Rey, S.; Walsh, C. J.; Ester, M.; Brinkman, F. S. Bioinformatics 2005, 21, 617 - 23
25. Taylor, M. E.; Drickamer, K. In Introduction to glycobiology, 2 nd ed.; Oxford University Press, Inc.: New York, 2006; pp 3 - 16.
26. Chen, R.; Jiang, X.; Sun, D.; Han, G.; Wang, F.; Ye, M.; Wang, L.; Zou, H. J. Proteome Res. 2009, 8, 651 - 61
27. D?Agostaro, G.; Bendiak, B.; Tropak, M. Eur. J. Biochem. 1989, 183, 211 - 7
28. Plummer, T. H., Jr.; Tarentino, A. L.; Hauer, C. R. J. Biol. Chem. 1995, 270, 13192 - 6
29. Baumeister, W.; Lembcke, G. J. Bioenerg. Biomembr. 1992, 24, 567 - 75
30. Janovska, S.; Pavkova, I.; Hubalek, M.; Lenco, J.; Macela, A.; Stulik, J. Immunol. Lett. 2007, 108, 151 - 9
31. Scott, N. E.; Bogema, D. R.; Connolly, A. M.; Falconer, L.; Djordjevic, S. P.; Cordwell, S. J. J. Proteome Res. 2009, 8, 4654 - 64
32. Ku, S. C.; Schulz, B. L.; Power, P. M.; Jennings, M. P. Biochem. Biophys. Res. Commun. 2009, 378, 84 - 9
33. Gonzalez-Zamorano, M.; Mendoza-Hernandez, G.; Xolalpa, W.; Parada, C.; Vallecillo, A. J.; Bigi, F.; Espitia, C. J. Proteome Res. 2009, 8, 721 - 33
34. Huntley, J. F.; Conley, P. G.; Hagman, K. E.; Norgard, M. V. J. Bacteriol. 2007, 189, 561 - 74
35. Hrabak, E. M.; Willis, D. K. J. Bacteriol. 1992, 174, 3011 - 20
36. Parge, H. E.; Forest, K. T.; Hickey, M. J.; Christensen, D. A.; Getzoff, E. D.; Tainer, J. A. Nature 1995, 378, 32 - 8
37. Belisle, J. T.; Braunstein, M.; Rosenkrands, I.; Andersen, P. In Tuberculosis: Pathogenesis, Protection, and Control; Cole, S. T.; Eisenach, K. D.; McMurray, D. N.; Jacobs, W. R., Eds.; ASM Press: Washington, D.C., 2005; pp 235 - 60.
38. Qin, A.; Scott, D. W.; Thompson, J. A.; Mann, B. J. Infect. Immun. 2009, 77, 152 - 61
39. Straskova, A.; Pavkova, I.; Link, M.; Forslund, A. L.; Kuoppa, K.; Noppa, L.; Kroca, M.; Fucikova, A.; Klimentova, J.; Krocova, Z.; Forsberg, A.; Stulik, J. J. Proteome Res. 2009, 8, 5336 - 46
40. Thakran, S.; Li, H.; Lavine, C. L.; Miller, M. A.; Bina, J. E.; Bina, X. R.; Re, F. J. Biol. Chem. 2008, 283, 3751 - 60
41. Sieling, P. A.; Hill, P. J.; Dobos, K. M.; Brookman, K.; Kuhlman, A. M.; Fabri, M.; Krutzik, S. R.; Rea, T. H.; Heaslip, D. G.; Belisle, J. T.; Modlin, R. L. J. Immunol. 2008, 180, 5833 - 42
42. Wehrly, T. D.; Chong, A.; Virtaneva, K.; Sturdevant, D. E.; Child, R.; Edwards, J. A.; Brouwer, D.; Nair, V.; Fischer, E. R.; Wicke, L.; Curda, A. J.; Kupko, J. J., 3rd; Martens, C.; Crane, D. D.; Bosio, C. M.; Porcella, S. F.; Celli, J. Cell. Microbiol. 2009, 11, 1128 - 50
43. Nita-Lazar, M.; Wacker, M.; Schegg, B.; Amber, S.; Aebi, M. Glycobiology 2005, 15, 361 - 7
44. Wacker, M.; Feldman, M. F.; Callewaert, N.; Kowarik, M.; Clarke, B. R.; Pohl, N. L.; Hernandez, M.; Vines, E. D.; Valvano, M. A.; Whitfield, C.; Aebi, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 7088 - 93
45. Kowarik, M.; Young, N. M.; Numao, S.; Schulz, B. L.; Hug, I.; Callewaert, N.; Mills, D. C.; Watson, D. C.; Hernandez, M.; Kelly, J. F.; Wacker, M.; Aebi, M. Embo J. 2006, 25, 1957 - 66
46. Vinogradov, E. V.; Shashkov, A. S.; Knirel, Y. A.; Kochetkov, N. K.; Tochtamysheva, N. V.; Averin, S. F.; Goncharova, O. V.; Khlebnikov, V. S. Carbohydr. Res. 1991, 214, 289 - 97