Nature of the Oxomolybdenum-Thiolate π-Bond: Implications for Mo-S Bonding in Sulfite Oxidase and Xanthine Oxidase

Inorganic Chemistry

Volumn 43, Issue 5, 2004, Pages 1625-1637

  McNaughton, Rebecca L ^a   Helton, Matthew E ^a   Cosper, Michele Mader ^b   Enemark, John H ^b   Kirk, Martin L ^a  

^a UNIVERSITY OF NEW MEXICO   (United States)

^b UNIVERSITY OF ARIZONA   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

COPPER PROTEIN; METAL COMPLEX; MOLYBDENUM COMPLEX; SULFITE OXIDASE; THIOL DERIVATIVE; XANTHINE OXIDASE;

ABSORPTION SPECTROSCOPY; ARTICLE; CHEMICAL STRUCTURE; CIRCULAR DICHROISM; COMPLEX FORMATION; DENSITY FUNCTIONAL THEORY; ENZYME ACTIVE SITE; GEOMETRY; MAGNETIC FIELD; MOLECULAR INTERACTION; RAMAN SPECTROMETRY;

BINDING SITES; CIRCULAR DICHROISM; LIGANDS; MOLECULAR CONFORMATION; MOLECULAR STRUCTURE; MOLYBDENUM; ORGANOMETALLIC COMPOUNDS; OXIDOREDUCTASES ACTING ON SULFUR GROUP DONORS; SPECTRUM ANALYSIS, RAMAN; SULFHYDRYL COMPOUNDS; SULFUR; XANTHINE OXIDASE;

EID: 1542317537     PISSN: 00201669     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ic034206n     Document Type: Article

References (98)

1. Hille, R. Chem. Rev. 1996, 96, 2757.
2. Bordas, J.; Bray, R. C.; Garner, C. D.; Gutteridge, S.; Hasnain, S. S. J. Inorg. Biochem. 1979, 11, 181.
3. Romao, M. J.; Archer, M.; Moura, I.; Moura, J. J. G.; Legall, J.; Engh, R.; Schneider, M.; Hof, P.; Huber, R. Science 1995, 270, 1170.
4. Rebelo, J.; Macieira, S.; Dias, J. M.; Huber, R.; Ascenso, C. S.; Rusnak, F.; Moura, J. J. G.; Moura, I., Romao, M. J. J. Mol. Biol. 2000, 297, 135
5. Enroth, C.; Eger, B. T.; Okamoto, K.; Nishino, T.; Nishino, T.; Pai, E. F. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2000, 97, 10723.
6. Bordas, J.; Bray, R. C.; Garner, C. D.; Gutteridge, S.; Hasnain, S. S. Biochem. J. 1980, 191, 499.
7. Tullius, T. D.; Kurtz, D. M.; Conradson, S. D.; Hodgson, K. O. J. Am. Chem. Soc. 1979, 101, 2776.
8. Cramer, S. P.; Hille, R. J. Am. Chem. Soc. 1985, 107, 8164.
9. Hille, R.; George, G. N.; Eidsness, M. K.; Cramer, S. P. Inorg. Chem. 1989, 28, 4018.
10. Cramer, S. P.; Wahl, R.; Rajagopalan, K. V. J. Am. Chem. Soc. 1981, 103, 7721.
11. George, G. N.; Pickering, I. J.; Kisker, C. Inorg. Chem. 1999, 38, 2539.
12. Kisker, C.; Schindelin, H.; Pacheco, A.; Wehbi, W. A.; Garrett, R. M.; Rajagopalan, K. V.; Enemark, J. H.; Rees, D. C. Cell 1997, 91, 973.
13. George, G. N.; Garrett, R. M.; Prince, R. C.; Rajagopalan, K. V. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 8588.
14. George, G. N.; Kipke, C. A.; Prince, R. C.; Sunde, R. A.; Enemark, J. H. ; Cramer, S. P. Biochemistry 1989, 28, 5075.
15. George, G. N.; Garrett, R. M.; Graf, T.; Prince, R. C.; Rajagopalan, K. V. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 4522.
16. Jones, R. M.; Inscore, F. E.; Hille, R.; Kirk, M. L. Inorg. Chem. 1999, 38, 4963.
17. Inscore, F. E.; McNaughton, R. L.; Westcott, B. L.; Helton, M. E.; Jones, R.; Dhawan, I. K.; Enemark, J. H.; Kirk, M. L. Inorg. Chem. 1999, 38, 1401.
18. Our assignment of an axial oxo ligand in oxidized XO derives from our MCD study of the XO "very rapid" intermediate. 16
19. Malthouse, J. P. G.; Gutteridge, S.; Bray, R. C. Biochem. J. 1980, 185, 767.
20. Gutteridge, S.; Tanner, S. J.; Bray, R. C. Biochem. J. 1978, 175, 887.
21. Gutteridge, S.; Tanner, S. J.; Bray, R. C. Biochem. J. 1978, 175, 869.
22. Garde, J.; Kinghorn, J. R.; Tomsett, A. B. J. Biol. Chem. 1995, 270, 6644.
23. Neame, P. J.; Barber, M. J. J. Biol. Chem. 1989, 264, 20894.
24. Barber, M. J.; Neame, P. J. J. Biol. Chem. 1990, 265, 20912.
25. Garrett, R. M.; Rajagopalan, K. V. J. Biol. Chem. 1996, 271, 7387.
26. George, G. N. Personal communication.
27. Helton, M. E.; Kirk, M. L. Inorg. Chem. 1999, 38, 4384.
28. McNaughton, R. L.; Helton, M. E.; Rubie, N. D.; Kirk, M. L. Inorg. Chem. 2000, 39, 4386.
29. McNaughton, R. L.; Tipton, A. A.; Rubie, N. D.; Conry, R. R.; Kirk, M. L. Inorg. Chem. 2000, 39, 5697.
30. Helton, M. E.; Gruhn, N. E.; McNaughton, R. L.; Kirk, M. L. Inorg. Chem. 2000, 39, 2273.
31. Rubie, N. D.; Peariso, K.; Doonan, C. J.; George, G. N.; Young, C. G.; Kirk, M. L. Manuscript in preparation.
32. Izumi, Y.; Glaser, T.; Rose, K.; McMaster, J.; Basu, P.; Enemark, J. H.; Hedman, B.; Hodgson, K. O.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 1999, 121, 10035.
33. McMaster, J.; Carducci, M. D.; Yang, Y. S.; Solomon, E. I.; Enemark, J. H. Inorg. Chem. 2001, 40, 687.
34. Astashkin, A. V.; Mader, M. L.; Pacheco, A.; Enemark, J. H.; Raitsimring, A. M. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 5294.
35. Mader, M. L.; Carducci, M. D.; Enemark, J. H. Inorg. Chem. 2000, 39, 525.
36. Westcott, B. L.; Gruhn, N. E.; Enemark, J. H. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 3382.
37. Dhawan, I. K.; Enemark, J. H. Inorg. Chem. 1996, 35, 4873.
38. Carducci, M. D.; Brown, C.; Solomon, E. I.; Enemark, J. H. J. Am. Chem. Soc. 1994, 116, 11856.
39. Dhawan, I. K.; Pacheco, A.; Enemark, J. H. J. Am. Chem. Soc. 1994, 116, 7911.
40. Backes, G.; Enemark, J. H.; Loehr, T. M. Inorg. Chem. 1991, 30, 1839.
41. George, G. N.; Cleland, W. E.; Enemark, J. H.; Smith, B. E.; Kipke, C. A.; Roberts, S. A.; Cramer, S. P. J. Am. Chem. Soc. 1990, 112, 2541.
42. Holm et al. have recently reported a pentacoordinate dioxomolybdenum(VI) complex that contains three sulfur atoms in the equatorial plane: Lim, B. S.; Willer, M. W.; Miao, M.; Holm, R. H. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 8343.
43. Barnard, K. R.; Bruck, M.; Huber, S.; Grittini, C.; Enemark, J. H.; Gable, R. W.; Wedd, A. G. Inorg. Chem. 1997, 36, 637.
44. Wilson, G. L.; Greenwood, R. J.; Pilbrow, J. R.; Spence, J. T.; Wedd, A. G. J. Am. Chem. Soc. 1991, 113, 6803.
45. George, G. N.; Bray, R. C. Biochemistry 1988, 27, 3603.
46. Frisch, M. J.; Trucks, G. W.; Schlegel, H. B.; Scuseria, G. E.; Robb, M. A.; Cheeseman, J. R.; Zakrzewski, V. G.; Montgomery, J. A., Jr.; Stratmann, R. E.; Burant, J. C.; Dapprich, S.; Millam, J. M.; Daniels, A. D.; Kudin, K. N.; Strain, M. C.; Farkas, O.; Tomasi, J.; Barone, V.; Cossi, M.; Cammi, R.; Mennucci, B.; Pomelli, C.; Adamo, C.; Clifford, S.; Ochterski, J.; Petersson, G. A.; Ayala, P. Y.; Cui, Q.; Morokuma, K.; Malick, D. K.; Rabuck, A. D.; Raghavachari, K.; Foresman, J. B.; Cioslowski, J.; Ortiz, J. V.; Baboul, A. G.; Stefanov, B. B.; Liu, G.; Liashenko, A.; Piskorz, P.; Komaromi, I.; Gomperts, R.; Martin, R. L.; Fox, D. J.; Keith, T.; Al-Laham, M. A.; Peng, C. Y.; Nanayakkara, A.; Gonzalez, C.; Challacombe, M.; Gill, P. M. W.; Johnson, B.; Chen, W.; Wong, M. W.; Andres, J. L.; Gonzalez, C.; Head-Gordon, M.; Replogle, E. S.; Pople, J. A. Gaussian 98, revision A.7; Gaussian, Inc.: Pittsburgh, PA, 1998.
47. Ellis, S. R.; Collison, D.; Gamer, C. D. J. Chem. Soc., Dalton Trans. 1989, 413.
48. Ueyama, N.; Okamura, T. A.; Nakamura, A. J. Am. Chem. Soc. 1992, 114, 8129
49. Boyd, I. W.; Dance, I. G.; Murray, K. S.; Wedd, A. G. Aust. J. Chem. 1978, 31, 279.
50. Hanson, G. R.; Brunette, A. A.; McDonell, A. C.; Murray, K. S.; Wedd, A. G. J. Am. Chem. Soc. 1981, 103, 1953.
51. Ueyama, N.; Yoshinaga, N.; Kajiwara, A.; Nakamura, A. Chem. Lett. 1990, 1781.
52. Ueyama, N.; Zaima, H.; Nakamura, A. Chem. Lett. 1986, 1099.
53. Ueyama, N.; Zaima, H.; Nakamura, A. Chem. Lett. 1985, 1481.
54. Neese, F.; Solomon, E. I. Inorg. Chem. 1999, 38, 1847.
55. C-term features possess maximum intensity at an energy that directly corresponds to the absorption maximum. Pseudo-A-term features are derivative-shaped with zero intensity at the energy corresponding to the absorption maximum. See: Piepho, S. B.; Schatz, P. N. Group Theory in Spectroscopy with Applications to Magnetic Circular Dichroism; Wiley-Interscience: New York, 1983.
56. Collin, R. J.; Griffith, W. P.; Pawson, D. J. Mol. Struct. 1973, 19, 531.
57. -1 with off-resonance excitation, but it is believed to be obscured by the resonance enhanced vibrational modes with on-resonance excitation.
58. Woodruff, W. H.; Dyer, R. B.; Schoonover, J. R. Resonance Raman Spectroscopy of Blue Copper Proteins; Biological Applications of Raman Spectroscopy 3; John Wiley & Sons: New York, 1988.
59. Sanders-Loehr, J. Investigation of Type I Copper Site Geometry by Spectroscopy and Molecular Redesign; Bioinorganic Chemistry of Copper; Chapman & Hall: New York, 1993.
60. Andrew, C. R.; Han, J.; Denblaauwen, T.; Vanpouderoyen, G.; Vijgenboom, E.; Canters, G. W.; Loehr, T. M.; Sanders-Loehr, J. J. Biol Inorg. Chem. 1997, 2, 98.
61. Dong, S. L.; Spiro, T. G. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 10434.
62. Han, J.; Adman, E. T.; Beppu, T.; Codd, R.; Freeman, H. C.; Huq, L.; Loehr, T. M.; Sanders-Loehr, J. Biochemistry 1991, 30, 10904.
63. Nestor, L.; Larrabee, J. A.; Woolery, G.; Reinhammar, B.; Spiro, T. G. Biochemistry 1984, 23, 1084.
64. Blair, D. F.; Campbell, G. W.; Schoonover, J. R.; Chan, S. I.; Gray, H. B.; Malmstrom, B. G.; Pecht, I.; Swanson, B. I.; Woodruff, W. H.; Cho, W. K.; English, A. M.; Fry, H. A.; Lum, V.; Norton, K. A. J. Am. Chem. Soc. 1985, 107, 5755.
65. Nafie, L. A.; Pastor, R. W.; Dabrowiak, J. C.; Woodruff, W. H. J. Am. Chem. Soc. 1976, 98, 8007.
66. Stein, P.; Miskowski, V.; Woodruff, W. H.; Griffin, J. P.; Werner, K. G. ; Gaber, B. P.; Spiro, T. G. J. Chem. Phys. 1976,64, 2159.
67. Bailey, S. E.; Cohan, J. S.; Zink, J. I. J. Phys. Chem. B 2000, 104, 10743.
68. Schick, G. A.; Bocian, D. F. J. Raman Spectrosc. 1981, 11, 27.
69. Fodor, S. P. A.; Copeland, R. A.; Grygon, C. A.; Spiro, T. G. J. Am. Chem. Soc. 1989, 111, 5509.
70. Shin, K. S. K.; Zink, J. I. J. Am. Chem. Soc. 1990, 112, 7148.
71. Ribeiro, M. C. C.; Deoliveira, L. F. C.; Constantino, V. R. L.; Toma, H. E.; Santos, P. S. J. Raman Spectrosc. 1993, 24, 431.
72. Nugent, W. A.; Mayer, J. M. Metal-Ligand Multiple Bonds; Wiley & Sons: New York, 1988.
73. Solomon, E. I.; Baldwin, M. J.; Lowery, M. D. Chem. Rev. 1992, 92, 521.
74. Hawkes, T. R.; Bray, R. C. Biochem. J. 1984, 222, 587.
75. Bray, R. C.; Gutteridge, S.; Lamy, M. T.; Wilkinson, T. Biochem. J. 1983, 211, 227.
76. Lamy, M. T.; Gutteridge, S.; Bray, R. C. Biochem. J. 1980, 185, 397.
77. Bray, R. C.; Lowe, D. J. Biochem. Soc. Trans. 1997, 25, 762.
78. Greenwood, R. J.; Wilson, G. L.; Pilbrow, J. R.; Wedd, A. G. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 5385.
79. Hille, R.; Kim, J. H.; Hemann, C. Biochemistry 1993, 32, 3973.
80. Kim, J. H.; Hille, R. J. Biol. Chem. 1993, 268, 44.
81. Manikandan, P.; Choi, E. Y.; Hille, R.; Hoffman, B. M. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 2658.
82. Lever, A. B. P. Inorganic Electronic Spectroscopy; Elsevier Science Publishing: New York, 1986.
83. Sabel, D. M.; Gewirth, A. A. Inorg. Chem. 1994, 33, 148.
84. Helton, M. E.; Kirk, M. L. Manuscript in preparation.
85. Holm, R. H.; Kennepohl, P.; Solomon, E. I. Chem. Rev. 1996, 96, 2239.
86. 2.
87. Randall, D. W.; George, S. D.; Hedman, B.; Hodgson, K. O.; Fujisawa, K.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 11620.
88. Randall, D. W.; George, S. D.; Holland, P. L.; Hedman, B.; Hodgson, K. O.; Tolman, W. B.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 11632.
89. Beratan, D. N.; Betts, J. N.; Onuchic, J. N. Science 1991, 252, 1285.
90. Lowery, M. D.; Guckert, J. A.; Gebhard, M. S.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 3012.
91. Pacheco, A.; Hazzard, J. T.; Tollin, G.; Enemark, J. H. J. Biol. Inorg. Chem. 1999, 4, 390.
92. Helton, M. E.; Pacheco, A.; McMaster, J.; Enemark, J. H.; Kirk, M. L. J. Inorg. Biochem. 2000, 80, 227.
93. Stiefel, E. I. Pure Appl. Chem. 1998, 70, 889.
94. Lim, B. S.; Fomitchev, D. V.; Holm, R. H. Inorg. Chem. 2001, 40, 4257.
95. Peariso, K.; Chohan, B. S.; Carrano, C. J.; Kirk, M. L. Inorg. Chem. 2003, 42, 6194.
96. v orbitals.
97. Ryan, M. G.; Ratnam, K.; Hille, R. J. Biol. Chem. 1995, 270, 19209.
98. Thapper, A.; Donahue, J. P.; Musgrave, K. B.; Willer, M. W.; Nordlander, E.; Hedman, B.; Hodgson, K. O.; Holm, R. H. Inorg. Chem. 1999, 38, 4104.