Localization of a short-term memory in Drosophila

Science

Volumn 288, Issue 5466, 2000, Pages 672-675

  Zars, T ^a   Fischer, M ^a   Schulz, R ^b   Heisenberg, M ^a  

^a UNIVERSITY OF WÜRZBURG   (Germany)

^b UNIVERSITY OF TEXAS MD ANDERSON CANCER CENTER   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ARTICLE; BRAIN REGION; DROSOPHILA; ENZYME ACTIVITY; NERVE CELL PLASTICITY; NONHUMAN; PRIORITY JOURNAL; SHORT TERM MEMORY;

ADENYLATE CYCLASE; ANIMALS; AVOIDANCE LEARNING; BRAIN; BRAIN MAPPING; DROSOPHILA; ELECTROSHOCK; ENHANCER ELEMENTS (GENETICS); FUNGAL PROTEINS; MEMORY, SHORT-TERM; MUTATION; NEURONAL PLASTICITY; NEURONS; OLFACTORY PATHWAYS; SACCHAROMYCES CEREVISIAE PROTEINS; SMELL; SYNAPSES; TRANSCRIPTION FACTORS; TRANSGENES;

BASIDIOMYCOTA; BRASSICA NAPUS VAR. NAPOBRASSICA;

EID: 0034724897     PISSN: 00368075     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1126/science.288.5466.672     Document Type: Article

References (59)

1. K. S. Lashley, Brain Mechanisms and Intelligence: A Quantitative Study of Injuries to the Brain (Chicago Univ. Press, Chicago, IL, 1929).
2. M.-L. A. Joiner and L. C. Griffith, Learning Mem. 6, 177 (1999); J. Z. Tsien et al., Cell 87, 1317 (1996); J. Z. Tsien, P. T. Huerta, S. Tonegawa, Cell 87, 1327 (1996); D. A. McCormick and R. F. Thompson, Science 223, 296 (1984).
3. M.-L. A. Joiner and L. C. Griffith, Learning Mem. 6, 177 (1999); J. Z. Tsien et al., Cell 87, 1317 (1996); J. Z. Tsien, P. T. Huerta, S. Tonegawa, Cell 87, 1327 (1996); D. A. McCormick and R. F. Thompson, Science 223, 296 (1984).
4. M.-L. A. Joiner and L. C. Griffith, Learning Mem. 6, 177 (1999); J. Z. Tsien et al., Cell 87, 1317 (1996); J. Z. Tsien, P. T. Huerta, S. Tonegawa, Cell 87, 1327 (1996); D. A. McCormick and R. F. Thompson, Science 223, 296 (1984).
5. M.-L. A. Joiner and L. C. Griffith, Learning Mem. 6, 177 (1999); J. Z. Tsien et al., Cell 87, 1317 (1996); J. Z. Tsien, P. T. Huerta, S. Tonegawa, Cell 87, 1327 (1996); D. A. McCormick and R. F. Thompson, Science 223, 296 (1984).
6. J. B. Connolly et al., Science 274, 2104 (1996).
7. T. Zars, R. Wolf, R. Davis, M. Heisenberg, Learning Mem. 7, 18 (2000).
8. J. S. de Belle and M. Heisenberg, Science 263, 692 (1994); M. Heisenberg, A. Borst, S. Wagner, D. Byers, J. Neurogenet. 2, 1 (1985).
9. J. S. de Belle and M. Heisenberg, Science 263, 692 (1994); M. Heisenberg, A. Borst, S. Wagner, D. Byers, J. Neurogenet. 2, 1 (1985).
10. T. Tully and W. G. Quinn, J. Comp. Physiol. A 157, 263 (1985).
11. J. Erber, T. Masuhr, R. Menzel, Physiol. Entomol. 5, 343 (1980); T. Faber, J. Joerges, R. Menzel, Nature Neurosci. 2, 74 (1999); M. Hammer and R. Menzel, J. Neurosci. 15, 1617 (1995); Learning Mem. 5, 146 (1998).
12. J. Erber, T. Masuhr, R. Menzel, Physiol. Entomol. 5, 343 (1980); T. Faber, J. Joerges, R. Menzel, Nature Neurosci. 2, 74 (1999); M. Hammer and R. Menzel, J. Neurosci. 15, 1617 (1995); Learning Mem. 5, 146 (1998).
13. J. Erber, T. Masuhr, R. Menzel, Physiol. Entomol. 5, 343 (1980); T. Faber, J. Joerges, R. Menzel, Nature Neurosci. 2, 74 (1999); M. Hammer and R. Menzel, J. Neurosci. 15, 1617 (1995); Learning Mem. 5, 146 (1998).
14. J. Erber, T. Masuhr, R. Menzel, Physiol. Entomol. 5, 343 (1980); T. Faber, J. Joerges, R. Menzel, Nature Neurosci. 2, 74 (1999); M. Hammer and R. Menzel, J. Neurosci. 15, 1617 (1995); Learning Mem. 5, 146 (1998).
15. P. L. Han, L. R. Levin, R. R. Reed, R. L. Davis, Neuron 9, 619 (1992); L. R. Levin et al., Cell 68, 479 (1992).
16. P. L. Han, L. R. Levin, R. R. Reed, R. L. Davis, Neuron 9, 619 (1992); L. R. Levin et al., Cell 68, 479 (1992).
17. J. R. Crittenden, E. M. C. Skoulakis, K.-A. Han, D. Kalderon, R. L. Davis, Learning Mem. 5, 38 (1998); T. Lee, A. Lee, L. Luo, Development 126, 4065 (1999); G. Technau and M. Heisenberg, Nature 295, 405 (1982).
18. J. R. Crittenden, E. M. C. Skoulakis, K.-A. Han, D. Kalderon, R. L. Davis, Learning Mem. 5, 38 (1998); T. Lee, A. Lee, L. Luo, Development 126, 4065 (1999); G. Technau and M. Heisenberg, Nature 295, 405 (1982).
19. J. R. Crittenden, E. M. C. Skoulakis, K.-A. Han, D. Kalderon, R. L. Davis, Learning Mem. 5, 38 (1998); T. Lee, A. Lee, L. Luo, Development 126, 4065 (1999); G. Technau and M. Heisenberg, Nature 295, 405 (1982).
20. L. Liu, R. Wolf, R. Ernst, M. Heisenberg, Nature 400, 753 (1999).
21. J. R. Martin, R. Ernst, M. Heisenberg, Learning Mem. 5, 179 (1998).
22. Y. Zhong and C.-F. Wu, Science 251, 198 (1991).
23. M. Brunelli, V. Castellucci, E. R. Kandel, Science 194, 1178 (1976); C. Chen and S. Tonegawa, Annu. Rev. Neurosci. 20, 157 (1997); G. L. Collingridge, S. J. Kehl, H. McLennan, J. Physiol. 334, 33 (1983); E. Hanse and B. Gustafsson, Eur. J. Neurosci. 4, 1191 (1992); M. Klein and E. R. Kandel, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 77, 6912 (1980); R. G. M. Morris, E. Anderson, G. Lynch, M. Baudry, Nature 319, 774 (1986); K. Sakimura et al., Nature 373, 151 (1995); S. Schacher, E. R. Kandel, P. Montarolo, Neuron 10, 1079 (1993); E. C. Villacres, S. T. Wong, C. Chavkin, D. R. Storm, J. Neurosci. 18, 3186 (1998); Z. L. Wu et al., Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 92, 220 (1995).
24. M. Brunelli, V. Castellucci, E. R. Kandel, Science 194, 1178 (1976); C. Chen and S. Tonegawa, Annu. Rev. Neurosci. 20, 157 (1997); G. L. Collingridge, S. J. Kehl, H. McLennan, J. Physiol. 334, 33 (1983); E. Hanse and B. Gustafsson, Eur. J. Neurosci. 4, 1191 (1992); M. Klein and E. R. Kandel, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 77, 6912 (1980); R. G. M. Morris, E. Anderson, G. Lynch, M. Baudry, Nature 319, 774 (1986); K. Sakimura et al., Nature 373, 151 (1995); S. Schacher, E. R. Kandel, P. Montarolo, Neuron 10, 1079 (1993); E. C. Villacres, S. T. Wong, C. Chavkin, D. R. Storm, J. Neurosci. 18, 3186 (1998); Z. L. Wu et al., Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 92, 220 (1995).
25. M. Brunelli, V. Castellucci, E. R. Kandel, Science 194, 1178 (1976); C. Chen and S. Tonegawa, Annu. Rev. Neurosci. 20, 157 (1997); G. L. Collingridge, S. J. Kehl, H. McLennan, J. Physiol. 334, 33 (1983); E. Hanse and B. Gustafsson, Eur. J. Neurosci. 4, 1191 (1992); M. Klein and E. R. Kandel, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 77, 6912 (1980); R. G. M. Morris, E. Anderson, G. Lynch, M. Baudry, Nature 319, 774 (1986); K. Sakimura et al., Nature 373, 151 (1995); S. Schacher, E. R. Kandel, P. Montarolo, Neuron 10, 1079 (1993); E. C. Villacres, S. T. Wong, C. Chavkin, D. R. Storm, J. Neurosci. 18, 3186 (1998); Z. L. Wu et al., Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 92, 220 (1995).
26. M. Brunelli, V. Castellucci, E. R. Kandel, Science 194, 1178 (1976); C. Chen and S. Tonegawa, Annu. Rev. Neurosci. 20, 157 (1997); G. L. Collingridge, S. J. Kehl, H. McLennan, J. Physiol. 334, 33 (1983); E. Hanse and B. Gustafsson, Eur. J. Neurosci. 4, 1191 (1992); M. Klein and E. R. Kandel, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 77, 6912 (1980); R. G. M. Morris, E. Anderson, G. Lynch, M. Baudry, Nature 319, 774 (1986); K. Sakimura et al., Nature 373, 151 (1995); S. Schacher, E. R. Kandel, P. Montarolo, Neuron 10, 1079 (1993); E. C. Villacres, S. T. Wong, C. Chavkin, D. R. Storm, J. Neurosci. 18, 3186 (1998); Z. L. Wu et al., Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 92, 220 (1995).
27. M. Brunelli, V. Castellucci, E. R. Kandel, Science 194, 1178 (1976); C. Chen and S. Tonegawa, Annu. Rev. Neurosci. 20, 157 (1997); G. L. Collingridge, S. J. Kehl, H. McLennan, J. Physiol. 334, 33 (1983); E. Hanse and B. Gustafsson, Eur. J. Neurosci. 4, 1191 (1992); M. Klein and E. R. Kandel, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 77, 6912 (1980); R. G. M. Morris, E. Anderson, G. Lynch, M. Baudry, Nature 319, 774 (1986); K. Sakimura et al., Nature 373, 151 (1995); S. Schacher, E. R. Kandel, P. Montarolo, Neuron 10, 1079 (1993); E. C. Villacres, S. T. Wong, C. Chavkin, D. R. Storm, J. Neurosci. 18, 3186 (1998); Z. L. Wu et al., Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 92, 220 (1995).
28. M. Brunelli, V. Castellucci, E. R. Kandel, Science 194, 1178 (1976); C. Chen and S. Tonegawa, Annu. Rev. Neurosci. 20, 157 (1997); G. L. Collingridge, S. J. Kehl, H. McLennan, J. Physiol. 334, 33 (1983); E. Hanse and B. Gustafsson, Eur. J. Neurosci. 4, 1191 (1992); M. Klein and E. R. Kandel, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 77, 6912 (1980); R. G. M. Morris, E. Anderson, G. Lynch, M. Baudry, Nature 319, 774 (1986); K. Sakimura et al., Nature 373, 151 (1995); S. Schacher, E. R. Kandel, P. Montarolo, Neuron 10, 1079 (1993); E. C. Villacres, S. T. Wong, C. Chavkin, D. R. Storm, J. Neurosci. 18, 3186 (1998); Z. L. Wu et al., Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 92, 220 (1995).
29. M. Brunelli, V. Castellucci, E. R. Kandel, Science 194, 1178 (1976); C. Chen and S. Tonegawa, Annu. Rev. Neurosci. 20, 157 (1997); G. L. Collingridge, S. J. Kehl, H. McLennan, J. Physiol. 334, 33 (1983); E. Hanse and B. Gustafsson, Eur. J. Neurosci. 4, 1191 (1992); M. Klein and E. R. Kandel, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 77, 6912 (1980); R. G. M. Morris, E. Anderson, G. Lynch, M. Baudry, Nature 319, 774 (1986); K. Sakimura et al., Nature 373, 151 (1995); S. Schacher, E. R. Kandel, P. Montarolo, Neuron 10, 1079 (1993); E. C. Villacres, S. T. Wong, C. Chavkin, D. R. Storm, J. Neurosci. 18, 3186 (1998); Z. L. Wu et al., Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 92, 220 (1995).
30. M. Brunelli, V. Castellucci, E. R. Kandel, Science 194, 1178 (1976); C. Chen and S. Tonegawa, Annu. Rev. Neurosci. 20, 157 (1997); G. L. Collingridge, S. J. Kehl, H. McLennan, J. Physiol. 334, 33 (1983); E. Hanse and B. Gustafsson, Eur. J. Neurosci. 4, 1191 (1992); M. Klein and E. R. Kandel, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 77, 6912 (1980); R. G. M. Morris, E. Anderson, G. Lynch, M. Baudry, Nature 319, 774 (1986); K. Sakimura et al., Nature 373, 151 (1995); S. Schacher, E. R. Kandel, P. Montarolo, Neuron 10, 1079 (1993); E. C. Villacres, S. T. Wong, C. Chavkin, D. R. Storm, J. Neurosci. 18, 3186 (1998); Z. L. Wu et al., Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 92, 220 (1995).
31. M. Brunelli, V. Castellucci, E. R. Kandel, Science 194, 1178 (1976); C. Chen and S. Tonegawa, Annu. Rev. Neurosci. 20, 157 (1997); G. L. Collingridge, S. J. Kehl, H. McLennan, J. Physiol. 334, 33 (1983); E. Hanse and B. Gustafsson, Eur. J. Neurosci. 4, 1191 (1992); M. Klein and E. R. Kandel, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 77, 6912 (1980); R. G. M. Morris, E. Anderson, G. Lynch, M. Baudry, Nature 319, 774 (1986); K. Sakimura et al., Nature 373, 151 (1995); S. Schacher, E. R. Kandel, P. Montarolo, Neuron 10, 1079 (1993); E. C. Villacres, S. T. Wong, C. Chavkin, D. R. Storm, J. Neurosci. 18, 3186 (1998); Z. L. Wu et al., Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 92, 220 (1995).
32. M. Brunelli, V. Castellucci, E. R. Kandel, Science 194, 1178 (1976); C. Chen and S. Tonegawa, Annu. Rev. Neurosci. 20, 157 (1997); G. L. Collingridge, S. J. Kehl, H. McLennan, J. Physiol. 334, 33 (1983); E. Hanse and B. Gustafsson, Eur. J. Neurosci. 4, 1191 (1992); M. Klein and E. R. Kandel, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 77, 6912 (1980); R. G. M. Morris, E. Anderson, G. Lynch, M. Baudry, Nature 319, 774 (1986); K. Sakimura et al., Nature 373, 151 (1995); S. Schacher, E. R. Kandel, P. Montarolo, Neuron 10, 1079 (1993); E. C. Villacres, S. T. Wong, C. Chavkin, D. R. Storm, J. Neurosci. 18, 3186 (1998); Z. L. Wu et al., Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 92, 220 (1995).
33. E. O. Aceves-Pina et al., Cold Spring Harbor Symp. Quant. Biol. 48, 831 (1983); E. Folkers, J. Insect Physiol. 28, 535 (1982); D. A. Gailey, F. R. Jackson, R. W. Siegel, Genetics 106, 613 (1984).
34. E. O. Aceves-Pina et al., Cold Spring Harbor Symp. Quant. Biol. 48, 831 (1983); E. Folkers, J. Insect Physiol. 28, 535 (1982); D. A. Gailey, F. R. Jackson, R. W. Siegel, Genetics 106, 613 (1984).
35. E. O. Aceves-Pina et al., Cold Spring Harbor Symp. Quant. Biol. 48, 831 (1983); E. Folkers, J. Insect Physiol. 28, 535 (1982); D. A. Gailey, F. R. Jackson, R. W. Siegel, Genetics 106, 613 (1984).
36. G. Wustmann, K. Rein, R. Wolf, M. Heisenberg, J. Comp. Physiol. A 179, 429 (1996).
37. H. A. Lechner and J. H. Byrne, Neuron 20, 355 (1998); G. A. Wayman et al., J. Biol. Chem. 269, 25400 (1994).
38. H. A. Lechner and J. H. Byrne, Neuron 20, 355 (1998); G. A. Wayman et al., J. Biol. Chem. 269, 25400 (1994).
39. +] cDNA element is #1 from (4). One GAL4 line, c522, had a dominant effect on learning in a wild-type background and was not used in rescue attempts. A general multivariate analysis of variance and, when warranted, the Duncan post hoc test were used to compare genotypic differences in memory performance and control experiments.
40. A. H. Brand and N. Perrimon, Development 118, 401 (1993); L. Luo, Y. J. Liao, L. Y. Jan, Y. N. Jan, Genes Dev. 8, 1787 (1994); K. M. Yao and K. White, J. Neurochem. 63, 41 (1994).
41. A. H. Brand and N. Perrimon, Development 118, 401 (1993); L. Luo, Y. J. Liao, L. Y. Jan, Y. N. Jan, Genes Dev. 8, 1787 (1994); K. M. Yao and K. White, J. Neurochem. 63, 41 (1994).
42. A. H. Brand and N. Perrimon, Development 118, 401 (1993); L. Luo, Y. J. Liao, L. Y. Jan, Y. N. Jan, Genes Dev. 8, 1787 (1994); K. M. Yao and K. White, J. Neurochem. 63, 41 (1994).
43. K. Ito et al., Learning Mem. 5, 52 (1998).
44. T. Zars and M. Fischer, data not shown.
45. GAL4-TAU] as a reporter [K. Ito, H. Sass, J. Urban, A. Hofbauer, S. Schneuwly, Cell Tissue Res. 290, 1 (1997)]. Serial frontal sections were cut according to A. Balling, G. M. Technau, and M. Heisenberg [J. Neurogenet. 4, 65 (1987)] and were immunostained exactly as described in (4).
46. GAL4-TAU] as a reporter [K. Ito, H. Sass, J. Urban, A. Hofbauer, S. Schneuwly, Cell Tissue Res. 290, 1 (1997)]. Serial frontal sections were cut according to A. Balling, G. M. Technau, and M. Heisenberg [J. Neurogenet. 4, 65 (1987)] and were immunostained exactly as described in (4).
47. R. A. Schulz, C. Chromey, M. F. Lu, B. Zhao, E. N. Olson, Oncogene 12, 1827 (1996). GAL4 line 247 is a 247-base pair enhancer isolated from a 2.2-kb DNA region about 15 kb upstream of the Dmef2 gene (R. Schulz, data not shown).
48. R. A. Schulz, C. Chromey, M. F. Lu, B. Zhao, E. N. Olson, Oncogene 12, 1827 (1996). GAL4 line 247 is a 247-base pair enhancer isolated from a 2.2-kb DNA region about 15 kb upstream of the Dmef2 gene (R. Schulz, data not shown).
49. N. J. Strausfeld, Atlas of an Insect Brain (Springer-Verlag, Berlin, 1976).
50. K. A. Han, N. S. Millar, M. S. Grotewiel, R. L. Davis, Neuron 16, 1127 (1996); K. A. Han, N. S. Millar, R. L. Davis, J. Neurosci. 18, 3650 (1998); D. R. Nässel and K. Elekes, Cell Tissue Res. 267, 147 (1992).
51. K. A. Han, N. S. Millar, M. S. Grotewiel, R. L. Davis, Neuron 16, 1127 (1996); K. A. Han, N. S. Millar, R. L. Davis, J. Neurosci. 18, 3650 (1998); D. R. Nässel and K. Elekes, Cell Tissue Res. 267, 147 (1992).
52. K. A. Han, N. S. Millar, M. S. Grotewiel, R. L. Davis, Neuron 16, 1127 (1996); K. A. Han, N. S. Millar, R. L. Davis, J. Neurosci. 18, 3650 (1998); D. R. Nässel and K. Elekes, Cell Tissue Res. 267, 147 (1992).
53. G. Wustmann and M. Heisenberg, Learning Mem. 4, 328 (1997).
54. R. Wolf et al., Learning Mem. 5, 166 (1998).
55. J. D. Armstrong, J. S. de Belle, Z. Wang, K. Kaiser, Learning Mem. 5, 102 (1998); K. M. O'Dell, J. D. Armstrong, M. Y. Yang, K. Kaiser, Neuron 15, 55 (1995); M. Tettamanti et al., Dev. Genes Evol. 207, 242 (1997); M. Y. Yang, J. D. Armstrong, I. Vilinsky, N. J. Strausfeld, K. Kaiser, Neuron 15, 45 (1995). Also see flytrap (www.molgen.gla.ac.uk/flytrap/).
56. J. D. Armstrong, J. S. de Belle, Z. Wang, K. Kaiser, Learning Mem. 5, 102 (1998); K. M. O'Dell, J. D. Armstrong, M. Y. Yang, K. Kaiser, Neuron 15, 55 (1995); M. Tettamanti et al., Dev. Genes Evol. 207, 242 (1997); M. Y. Yang, J. D. Armstrong, I. Vilinsky, N. J. Strausfeld, K. Kaiser, Neuron 15, 45 (1995). Also see flytrap (www.molgen.gla.ac.uk/flytrap/).
57. J. D. Armstrong, J. S. de Belle, Z. Wang, K. Kaiser, Learning Mem. 5, 102 (1998); K. M. O'Dell, J. D. Armstrong, M. Y. Yang, K. Kaiser, Neuron 15, 55 (1995); M. Tettamanti et al., Dev. Genes Evol. 207, 242 (1997); M. Y. Yang, J. D. Armstrong, I. Vilinsky, N. J. Strausfeld, K. Kaiser, Neuron 15, 45 (1995). Also see flytrap (www.molgen.gla.ac.uk/flytrap/).
58. J. D. Armstrong, J. S. de Belle, Z. Wang, K. Kaiser, Learning Mem. 5, 102 (1998); K. M. O'Dell, J. D. Armstrong, M. Y. Yang, K. Kaiser, Neuron 15, 55 (1995); M. Tettamanti et al., Dev. Genes Evol. 207, 242 (1997); M. Y. Yang, J. D. Armstrong, I. Vilinsky, N. J. Strausfeld, K. Kaiser, Neuron 15, 45 (1995). Also see flytrap (www.molgen.gla.ac.uk/flytrap/).
59. D. Armstrong, T. Raabe, and X. Wiggins provided GAL4 lines. We thank B. Mühlbauer for excellent technical assistance. S. Milligan provided helpful comments on the manuscript. Supported in part by a Postdoctoral Research Fellowship from the Alexander von Humboldt Foundation (T.Z.), grants from the Deutsche Forschungsgemeinschaft (He986/10-3) and Fonds der Chemischen Industrie (M.H.), and the NSF (R.S.).