Solution NMR determination of the anisotropy and orientation of the paramagnetic susceptibility tensor as a function of temperature for metmyoglobin cyanide: Implications for the population of excited electronic states

Journal of the American Chemical Society

Volumn 121, Issue 1, 1999, Pages 208-217

  Nguyen, Bao D ^a   Xia, Zhicheng ^a   Yeh, Deok Cheon ^a   Vyas, K ^a   Deaguero, Helen ^a   La Mar, Gerd N ^a  

^a UNIVERSITY OF CALIFORNIA   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

CYANIDE; METMYOGLOBIN;

ANISOTROPY; ARTICLE; CONFORMATIONAL TRANSITION; HEAT SENSITIVITY; MOLECULAR DYNAMICS; NONHUMAN; PROTEIN CONFORMATION; PROTON NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; STRUCTURE ANALYSIS; WHALE;

EID: 0033550490     PISSN: 00027863     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja982555o     Document Type: Article

References (73)

1. Abbreviations used: DSS, 2,2-dimethyl-2-silapentane-5-sulfonate; Mb, myoglobin; MbCO, carbonmonoxymyoglobin; COSY, 2D correlation spectroscopy; metMbCN, cyanomet myoglobin; NMR, nuclear magnetic resonance; NOE, nuclear Overhauser effect; NOESY, two-dimensional nuclear Overhauser spectroscopy; TOCSY, two-dimensional total correlation spectroscopy; WEFT, water-eliminated Fourier transform.
2. Wüthrich, K. Struct. Bonding 1970, 8, 53-121.; Phillips, W. D. In NMR of Paramagnetic Molecules; LaMar, G. N., Horrocks, W. D., Jr.; Holm, R. H., Eds.; Academic Press: New York, 1973; pp 421-478; Morrow, J. J.; Gurd, F. R. N. CRC Crit. Rev. Biochem. 1973, 3, 221-272.
3. Wüthrich, K. Struct. Bonding 1970, 8, 53-121.; Phillips, W. D. In NMR of Paramagnetic Molecules; LaMar, G. N., Horrocks, W. D., Jr.; Holm, R. H., Eds.; Academic Press: New York, 1973; pp 421-478; Morrow, J. J.; Gurd, F. R. N. CRC Crit. Rev. Biochem. 1973, 3, 221-272.
4. Wüthrich, K. Struct. Bonding 1970, 8, 53-121.; Phillips, W. D. In NMR of Paramagnetic Molecules; LaMar, G. N., Horrocks, W. D., Jr.; Holm, R. H., Eds.; Academic Press: New York, 1973; pp 421-478; Morrow, J. J.; Gurd, F. R. N. CRC Crit. Rev. Biochem. 1973, 3, 221-272.
5. Wüthrich, K.; Shulman, R. G.; Peisach, J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1968, 60, 373-380; Wüthrich, K.; Shulman, R. G.; Yamane, T.; Wyluda, B. J.; Hugli, T. E.; Gurd, F. R. J. Biol. Chem. 1970, 245, 1974- 1953; Sheard, B.; Yamane, T.; Shulman, R. G. J. Mol. Biol. 1970, 53, 35- 48.
6. Wüthrich, K.; Shulman, R. G.; Peisach, J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1968, 60, 373-380; Wüthrich, K.; Shulman, R. G.; Yamane, T.; Wyluda, B. J.; Hugli, T. E.; Gurd, F. R. J. Biol. Chem. 1970, 245, 1974-1953; Sheard, B.; Yamane, T.; Shulman, R. G. J. Mol. Biol. 1970, 53, 35- 48.
7. Wüthrich, K.; Shulman, R. G.; Peisach, J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1968, 60, 373-380; Wüthrich, K.; Shulman, R. G.; Yamane, T.; Wyluda, B. J.; Hugli, T. E.; Gurd, F. R. J. Biol. Chem. 1970, 245, 1974- 1953; Sheard, B.; Yamane, T.; Shulman, R. G. J. Mol. Biol. 1970, 53, 35-48.
8. Kurland, R. J.; McGarvey, B. R. J. Magn. Reson. 1970, 2, 286-301.
9. Bertini, I.; Luchinat, C. NMR of Paramagnetic Molecules in Biological Systems; Benjamin Cummings Publishing Co.: Menlo Park, 1986.
10. La Mar, G. N. In NMR of Paramagnetic Molecules; LaMar, G. N., Horrocks, W. D., Jr.; Holm, R. H., Eds.; Academic Press: New York, 1973; pp 85-126.
11. LaMar, G. N.; Walker, F. A. The Porphyrins; Dolphin, D., Ed.; Academic Press: New York, 1979, Part IV-B; pp 61-157.
12. Walker, F. A.; Simonis, U. Biol. Magn. Reson. 1993, 12, 133-274.
13. Williams, G.; Clayden, N. J.; Moore, G. R.; Williams, R. J. P. J. Mol. Biol. 1985, 183, 447-460.
14. Emerson, S. D.; La Mar, G. N. Biochemistry 1990, 29, 1556-1566.
15. Horrocks, W. D., Jr.; Greenberg, E. S. Biochim. Biophys. Acta 1973, 322, 38-44; Horrocks, W. D., Jr.; Greenberg, E. S. Mol. Phys. 1974, 27, 993-999.
16. Horrocks, W. D., Jr.; Greenberg, E. S. Biochim. Biophys. Acta 1973, 322, 38-44; Horrocks, W. D., Jr.; Greenberg, E. S. Mol. Phys. 1974, 27, 993-999.
17. Shulman, R. G.; Glarum, S. H.; Karplus, M. J. Mol. Biol. 1971, 57, 93-115.
18. Traylor, T. G.; Berzinis, A. P. J. Am. Chem. Soc. 1980, 102, 2844-2846.
19. Rajarathnam, K.; La Mar, G. N.; Chiu, M. L.; Sligar, S. G. J. Am. Chem. Soc. 1992, 114, 9048-9058.
20. Feng, Y. Q.; Roder, H.; Englander, S. W.; Wand, A. J.; Di Stefano, D. L. Biochemistry 1989, 28, 195-203; Banci, L.; Bertini, I.; Bren, K. L.; Cremonini, M. A.; Gray, H. B.; Luchinat, C.; Turano, P. J. Biol. Inorg. Chem. 1996, 1, 117-126 and references therein.
21. Feng, Y. Q.; Roder, H.; Englander, S. W.; Wand, A. J.; Di Stefano, D. L. Biochemistry 1989, 28, 195-203; Banci, L.; Bertini, I.; Bren, K. L.; Cremonini, M. A.; Gray, H. B.; Luchinat, C.; Turano, P. J. Biol. Inorg. Chem. 1996, 1, 117-126 and references therein.
22. Kuriyan, J.; Wilz, S.; Karplus, M.; Petsko, G. A. J. Mol. Biol. 1986, 192, 133-154.
23. Satterlee, J. D. Annu. Rep. NMR Spectrosc. 1987, 17, p 80-178; Bertini, I.; Turano, P.; Villa, A. J. Chem. Rev. 1993, 93, 2833-2932; Yamamoto, Y. Annu. Rep. NMR Spectrosc. 1998, 36, 1-77.
24. Satterlee, J. D. Annu. Rep. NMR Spectrosc. 1987, 17, p 80-178; Bertini, I.; Turano, P.; Villa, A. J. Chem. Rev. 1993, 93, 2833-2932; Yamamoto, Y. Annu. Rep. NMR Spectrosc. 1998, 36, 1-77.
25. Satterlee, J. D. Annu. Rep. NMR Spectrosc. 1987, 17, p 80-178; Bertini, I.; Turano, P.; Villa, A. J. Chem. Rev. 1993, 93, 2833-2932; Yamamoto, Y. Annu. Rep. NMR Spectrosc. 1998, 36, 1-77.
26. Turner, D. L. Eur. J. Biochem. 1993, 211, 563-568; Turner, D. L. Eur. J. Biochem. 1995, 227, 829-837.
27. Turner, D. L. Eur. J. Biochem. 1993, 211, 563-568; Turner, D. L. Eur. J. Biochem. 1995, 227, 829-837.
28. Brennan, L.; Turner, D. L. Biochim. Biophys. Acta 1997, 1342, 1-12.
29. Shokhirev, N. V.; Walker, F. A. J. Phys. Chem. 1995, 99, 17795-17804.
30. Banci, L.; Bertini, I.; Luchinat, C.; Pierattelli, R.; Shokhirev, N. V.; Walker, F. A. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 8472-8479.
31. Yu, L. P.; La Mar, G. N.; Rajarathnam, K. J. Am. Chem. Soc. 1990, 112, 9527-9534.
32. Qin, J.; La Mar, G. N. J. Biomol. NMR 1992, 2, 597-618.
33. La Mai, G. N.; de Ropp, J. S. Biol. Magn. Reson. 1993, 12, 1-78.
34. Rajarathnam, K.; Qin, J.; La Mar, G. N.; Chiu, M. L.; Sligar, S. G. Biochemistry 1993, 32, 5670-5680; Qin, J.; La Mar, G. N.; Cutruzzola, F.; Travaglini Allocatelli, C.; Brancaccio, A.; Brunori, M. Biophys. J. 1993, 65, 2178-2190; Rajarathnam, K.; Qin, J.; La Mar, G. N.; Chiu, M. L.; Sligar, S. G. Biochemistry 1994, 33, 5493-5501; Zhao, X.; Vyas, K.; Nguyen, B. D.; Rajarathnam, K.; La Mar, G. N.; Li, T.; Phillips, G. N. J.; Eich, R. F.; Olson, J. S.; Ling, J.; Bocian, D. F. J. Biol. Chem. 1995, 270, 20763-20774;
35. Rajarathnam, K.; Qin, J.; La Mar, G. N.; Chiu, M. L.; Sligar, S. G. Biochemistry 1993, 32, 5670-5680; Qin, J.; La Mar, G. N.; Cutruzzola, F.; Travaglini Allocatelli, C.; Brancaccio, A.; Brunori, M. Biophys. J. 1993, 65, 2178-2190; Rajarathnam, K.; Qin, J.; La Mar, G. N.; Chiu, M. L.; Sligar, S. G. Biochemistry 1994, 33, 5493-5501; Zhao, X.; Vyas, K.; Nguyen, B. D.; Rajarathnam, K.; La Mar, G. N.; Li, T.; Phillips, G. N. J.; Eich, R. F.; Olson, J. S.; Ling, J.; Bocian, D. F. J. Biol. Chem. 1995, 270, 20763-20774;
36. Rajarathnam, K.; Qin, J.; La Mar, G. N.; Chiu, M. L.; Sligar, S. G. Biochemistry 1993, 32, 5670-5680; Qin, J.; La Mar, G. N.; Cutruzzola, F.; Travaglini Allocatelli, C.; Brancaccio, A.; Brunori, M. Biophys. J. 1993, 65, 2178-2190; Rajarathnam, K.; Qin, J.; La Mar, G. N.; Chiu, M. L.; Sligar, S. G. Biochemistry 1994, 33, 5493-5501; Zhao, X.; Vyas, K.; Nguyen, B. D.; Rajarathnam, K.; La Mar, G. N.; Li, T.; Phillips, G. N. J.; Eich, R. F.; Olson, J. S.; Ling, J.; Bocian, D. F. J. Biol. Chem. 1995, 270, 20763-20774;
37. Rajarathnam, K.; Qin, J.; La Mar, G. N.; Chiu, M. L.; Sligar, S. G. Biochemistry 1993, 32, 5670-5680; Qin, J.; La Mar, G. N.; Cutruzzola, F.; Travaglini Allocatelli, C.; Brancaccio, A.; Brunori, M. Biophys. J. 1993, 65, 2178-2190; Rajarathnam, K.; Qin, J.; La Mar, G. N.; Chiu, M. L.; Sligar, S. G. Biochemistry 1994, 33, 5493-5501; Zhao, X.; Vyas, K.; Nguyen, B. D.; Rajarathnam, K.; La Mar, G. N.; Li, T.; Phillips, G. N. J.; Eich, R. F.; Olson, J. S.; Ling, J.; Bocian, D. F. J. Biol. Chem. 1995, 270, 20763-20774;
38. Zhang, W.; Cutruzzolá, F.; Travaglini Allocatelli, C.; Brunori, M.; La Mar, G. N. Biophys. J. 1997, 73, 1019-1030; Nguyen, B., D.; Zhao, X.; Vyas, K.; La Mar, G. N.; Lile, R. A.; Brucker, E. A.; Phillips, G. N., Jr.; Olson, J. S.; Wittenberg, J. B. J. Biol. Chem. 1998 273, 9517- 9526.
39. Zhang, W.; Cutruzzolá, F.; Travaglini Allocatelli, C.; Brunori, M.; La Mar, G. N. Biophys. J. 1997, 73, 1019-1030; Nguyen, B., D.; Zhao, X.; Vyas, K.; La Mar, G. N.; Lile, R. A.; Brucker, E. A.; Phillips, G. N., Jr.; Olson, J. S.; Wittenberg, J. B. J. Biol. Chem. 1998 273, 9517-9526.
40. Tolman, J. R.; Flanagan, J. M.; Kennedy, M. A.; Prestegard, J. H. Proc. Natl. Acad Sci. U.S.A. 1995, 92, 9279.
41. Tolman, J. R.; Flanagan, J. M.; Kennedy, M. A.; Prestegard, J. H. Nat. Struct. Biol. 1997, 4, 292.
42. Bax, A.; Tjandra, N. Nat. Struct. Biol. 1997, 4, 254.
43. Gupta, R. K. J. Magn. Reson. 1976, 24, 461-465.
44. Emerson, S. D.; La Mar, G. N. Biochemistry 1990, 29, 1545-1555.
45. Jeener, J.; Meier, B. H.; Bachmann, P.; Ernst, R. R. J. Chem. Phys. 1979, 71, 4546-4553.
46. States, D. J.; Haberkorn, R. A.; Ruben, D. J. J. Magn. Reson. 1982, 48, 286-292.
47. Braunschweiler, L.; Ernst, R. R. J. Magn. Reson. 1983, 53, 521-528.
48. Bax, A.; Freeman, R.; Morris, G. J. J. Magn. Reson. 1981, 42, 164-168.
49. Bax, A.; Davis, D. G. J. Magn. Reson. 1985, 65, 355-360.
50. 10,14,20,25,26 has been redefined to bring it into conformity with that used elsewhere, with the x′, y′' axes passing through the pyrrole N-Fe-N rather than meso-Fe-meso axis; moreover, α is defined as the angle between the projection of the z axis on the x′,y′ plane and the x′ rather than the -x′ axis. The definition of β is unchanged, but leads to α(new) = α(old) + 135°, κ(new) = κ(old) -45°.
51. Mabbutt, B. C.; Wright, P. E. Biochim. Biophys. Acta 1985, 832, 175-185; Dalvit, C.; Wright, P. E. J. Mol. Biol. 1987, 194, 313-327. Theriault, Y.; Pochapsky, T. C.; Dalvit, C.; Chiu, M. L.; Sligar, S. G.; Wright, P. E. J. Biomol. NMR 1994, 4, 491-504.
52. Mabbutt, B. C.; Wright, P. E. Biochim. Biophys. Acta 1985, 832, 175-185; Dalvit, C.; Wright, P. E. J. Mol. Biol. 1987, 194, 313-327. Theriault, Y.; Pochapsky, T. C.; Dalvit, C.; Chiu, M. L.; Sligar, S. G.; Wright, P. E. J. Biomol. NMR 1994, 4, 491-504.
53. Mabbutt, B. C.; Wright, P. E. Biochim. Biophys. Acta 1985, 832, 175-185; Dalvit, C.; Wright, P. E. J. Mol. Biol. 1987, 194, 313-327. Theriault, Y.; Pochapsky, T. C.; Dalvit, C.; Chiu, M. L.; Sligar, S. G.; Wright, P. E. J. Biomol. NMR 1994, 4, 491-504.
54. Bundi, A.; Wüthrich, K. Biopolymers 1979, 18, 285-297.
55. Wishart, D. S.; Sykes, B. D.; Richards, F. J. Mol. Biol. 1991, 222, 311-333.
56. Cross, K. J.; Wright, P. E. J. Magn. Reson. 1985, 64, 240-231.
57. Shrager, R. I. J. Assoc. Comput. Mach. 1970, 17, 446-452; Press W. H.; Flannery, B. P.; Teukolsky, S. A.; Vetterling, W. T. In Numerical Recipes; Cambridge University Press: Cambridge, 1986, Chapter 15.
58. Shrager, R. I. J. Assoc. Comput. Mach. 1970, 17, 446-452; Press W. H.; Flannery, B. P.; Teukolsky, S. A.; Vetterling, W. T. In Numerical Recipes; Cambridge University Press: Cambridge, 1986, Chapter 15.
59. Wüthrich, K. NMR of Proteins and Nucleic Acids; Wiley-Interscience: New York, 1986.
60. Emerson, S. D.; Lecomte, J. T. J.; La Mar, G. N. J. Am. Chem. Soc. 1988, 110, 4176-4182.
61. A, and those in ref 26 by 4π.
62. The anisotropy units in ref 11 are converted to SI units by multiplying by 4π.
63. Banci, L.; Pierattelli, R.; Turner, D. L. Eur. J. Biochem. 1995, 237, 522-527.
64. A.
65. Cheng, X.; Schoenborn, B. P. J. Mol. Biol. 1991, 222, 381-399.
66. Hanson, J. C.; Schoenborn, B. P. Nature 1981, 53, 117-146.
67. Frauenfelder, H.; Hartmann, H.; Karplus, M.; Kuntz, I. D., Jr.; Kuriyan, J.; Parak, F.; Petsko, G. A.; Ringe, D.; Tilton, R. F., Jr.; Connolly, M. L.; Max, N. Biochemistry 1987, 26, 254-261
68. Satterlee, J. D.; La Mar. G. N. J. Am. Chem. Soc. 1976, 98, 2804-2808.
69. β1H.
70. Shokhirev, N. V.; Walker, F. A. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 981.
71. Oosterhuis, G.; Lang, G. Phys. Rev. 1969, 178, 439-456.
72. Byrn, M. P.; Katz, B. A.; Keder, N. L.; Levan, K. R.; Magurany, C. J.; Miller, K. M.; Pritt, J. W.; Strouse, C. E. J. Am. Chem. Soc. 1983, 105, 4916-4922.
73. Cavaleiro, J. A. S.; Rocha Gonsalves, A. M. d'A.; Kenner, G. W.; Smith, K. M.; Shulman, R. G.; Mayer, A.; Yamante, T. J. Chem. Soc., Chem. Commun. 1974, 392.