Unusual contact shifts and magnetic tensor orientation in Rhodobacter capsulatus ferrocytochrome c': NMR, magnetic susceptibility, and EPR studies

Journal of the American Chemical Society

Volumn 121, Issue 9, 1999, Pages 1795-1805

  Tsan, Pascale ^a,d   Caffrey, Michael ^a,e   Daku, Max Lawson ^b   Cusanovich, Michael ^c   Marion, Dominique ^a   Gans, Pierre ^a  

^a INSTITUT DE BIOLOGIE STRUCTURALE   (France)

^b CEA GRENOBLE   (France)

^c University of Arizona   (United States)

^d UNIVERSITY OF LEICESTER   (United Kingdom)

^e NATIONAL INSTITUTE OF DIABETES AND DIGESTIVE AND KIDNEY DISEASES   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

CYTOCHROME C;

ANISOTROPY; ARTICLE; ELECTRON SPIN RESONANCE; MAGNETISM; NUCLEAR OVERHAUSER EFFECT; OXIDATION REDUCTION STATE; PROTEIN SECONDARY STRUCTURE; PROTON NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE;

EID: 0033541033     PISSN: 00027863     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja9820745     Document Type: Article

References (105)

1. Abbreviations used: Cytc', cytochrome c'; HMQC, heteronuclear multiple-quantum coherence spectroscopy; HSQC, heteronuclear single-quantum coherence spectroscopy; NMR, nuclear magnetic resonance; NOE, nuclear Overhauser effect; NOESY, nuclear Overhauser enhancement spectroscopy, TOCSY, total correlated spectroscopy, TPPI, time-proportional phase incrementation; WATERGATE, water suppression by gradient-tailored excitation; EPR, electron paramagnetic resonance; MCD, magnetic circular dichroïsm; EXAFS, extended X-ray absorption fine structure; ZFS, zero-field splitting; EFG, electric field gradient; OEP, octaethylporphyrin; OETPP, octaethyltetraphenylporphyrin; 2-MeHim, 2-methylimidazole.
2. Bartsch, R. G. In The Photosynthetic Bacteria; Clayton, R. K., Sistrom, W. R., Eds.; Plenum: New York, 1978; pp 249-280. Meyer, T.; Kamen, M. Adv. Protein Chem. 1982, 35, 105-212. Pettigrew, G. W.; Moore, G. R. Cytochromes c: Biological aspects; Springer-Verlag: Berlin, 1987.
3. Bartsch, R. G. In The Photosynthetic Bacteria; Clayton, R. K., Sistrom, W. R., Eds.; Plenum: New York, 1978; pp 249-280. Meyer, T.; Kamen, M. Adv. Protein Chem. 1982, 35, 105-212. Pettigrew, G. W.; Moore, G. R. Cytochromes c: Biological aspects; Springer-Verlag: Berlin, 1987.
4. Bartsch, R. G. In The Photosynthetic Bacteria; Clayton, R. K., Sistrom, W. R., Eds.; Plenum: New York, 1978; pp 249-280. Meyer, T.; Kamen, M. Adv. Protein Chem. 1982, 35, 105-212. Pettigrew, G. W.; Moore, G. R. Cytochromes c: Biological aspects; Springer-Verlag: Berlin, 1987.
5. Moore, G. R.; Pettigrew, G. W. Cytochromes c: Evolutionary, Structural and Physicochemical Aspects; Springer-Verlag: Berlin, 1990. Weber, P. C.; Howard, A.; Xuong, N. H.; Salemme, F. R. J. Mol. Biol. 1981, 153, 399-424. Finzel, B.; Weber, P. C: Hardman, K.; Salemme, F. R. J. Mol. Biol. 1985, 186, 627-643. Yasui, M.; Harada, S.; Kai, Y.; Kasai, N.; Kusunoki, M.; Matsuura, N. J. Biochem. (Tokyo) 1992, 111, 317-324. Ren, Z.; Meyer, T.; McRee, D. J. Mol. Biol. 1993, 234, 433-445. Dobbs, A. J.; Anderson, B. F.; Faber, H. R.; Baker, E. N. Acta Crystallogr. 1996, D52, 356-368.
6. Moore, G. R.; Pettigrew, G. W. Cytochromes c: Evolutionary, Structural and Physicochemical Aspects; Springer-Verlag: Berlin, 1990. Weber, P. C.; Howard, A.; Xuong, N. H.; Salemme, F. R. J. Mol. Biol. 1981, 153, 399-424. Finzel, B.; Weber, P. C: Hardman, K.; Salemme, F. R. J. Mol. Biol. 1985, 186, 627-643. Yasui, M.; Harada, S.; Kai, Y.; Kasai, N.; Kusunoki, M.; Matsuura, N. J. Biochem. (Tokyo) 1992, 111, 317-324. Ren, Z.; Meyer, T.; McRee, D. J. Mol. Biol. 1993, 234, 433-445. Dobbs, A. J.; Anderson, B. F.; Faber, H. R.; Baker, E. N. Acta Crystallogr. 1996, D52, 356-368.
7. Moore, G. R.; Pettigrew, G. W. Cytochromes c: Evolutionary, Structural and Physicochemical Aspects; Springer-Verlag: Berlin, 1990. Weber, P. C.; Howard, A.; Xuong, N. H.; Salemme, F. R. J. Mol. Biol. 1981, 153, 399-424. Finzel, B.; Weber, P. C: Hardman, K.; Salemme, F. R. J. Mol. Biol. 1985, 186, 627-643. Yasui, M.; Harada, S.; Kai, Y.; Kasai, N.; Kusunoki, M.; Matsuura, N. J. Biochem. (Tokyo) 1992, 111, 317-324. Ren, Z.; Meyer, T.; McRee, D. J. Mol. Biol. 1993, 234, 433-445. Dobbs, A. J.; Anderson, B. F.; Faber, H. R.; Baker, E. N. Acta Crystallogr. 1996, D52, 356-368.
8. Moore, G. R.; Pettigrew, G. W. Cytochromes c: Evolutionary, Structural and Physicochemical Aspects; Springer-Verlag: Berlin, 1990. Weber, P. C.; Howard, A.; Xuong, N. H.; Salemme, F. R. J. Mol. Biol. 1981, 153, 399-424. Finzel, B.; Weber, P. C: Hardman, K.; Salemme, F. R. J. Mol. Biol. 1985, 186, 627-643. Yasui, M.; Harada, S.; Kai, Y.; Kasai, N.; Kusunoki, M.; Matsuura, N. J. Biochem. (Tokyo) 1992, 111, 317-324. Ren, Z.; Meyer, T.; McRee, D. J. Mol. Biol. 1993, 234, 433-445. Dobbs, A. J.; Anderson, B. F.; Faber, H. R.; Baker, E. N. Acta Crystallogr. 1996, D52, 356-368.
9. Moore, G. R.; Pettigrew, G. W. Cytochromes c: Evolutionary, Structural and Physicochemical Aspects; Springer-Verlag: Berlin, 1990. Weber, P. C.; Howard, A.; Xuong, N. H.; Salemme, F. R. J. Mol. Biol. 1981, 153, 399-424. Finzel, B.; Weber, P. C: Hardman, K.; Salemme, F. R. J. Mol. Biol. 1985, 186, 627-643. Yasui, M.; Harada, S.; Kai, Y.; Kasai, N.; Kusunoki, M.; Matsuura, N. J. Biochem. (Tokyo) 1992, 111, 317-324. Ren, Z.; Meyer, T.; McRee, D. J. Mol. Biol. 1993, 234, 433-445. Dobbs, A. J.; Anderson, B. F.; Faber, H. R.; Baker, E. N. Acta Crystallogr. 1996, D52, 356-368.
10. Moore, G. R.; Pettigrew, G. W. Cytochromes c: Evolutionary, Structural and Physicochemical Aspects; Springer-Verlag: Berlin, 1990. Weber, P. C.; Howard, A.; Xuong, N. H.; Salemme, F. R. J. Mol. Biol. 1981, 153, 399-424. Finzel, B.; Weber, P. C: Hardman, K.; Salemme, F. R. J. Mol. Biol. 1985, 186, 627-643. Yasui, M.; Harada, S.; Kai, Y.; Kasai, N.; Kusunoki, M.; Matsuura, N. J. Biochem. (Tokyo) 1992, 111, 317-324. Ren, Z.; Meyer, T.; McRee, D. J. Mol. Biol. 1993, 234, 433-445. Dobbs, A. J.; Anderson, B. F.; Faber, H. R.; Baker, E. N. Acta Crystallogr. 1996, D52, 356-368.
11. (a) Tahirov, T. H.; Misaki, S.; Meyer, T. E.; Cusanovich, M. A.; Higuchi, Y.; Yasuoka, N. Nature, Struct. Biol. 1996, 3, 459-464.
12. (b) Tahirov, T. H.; Misaki, S.; Meyer, T. E.; Cusanovich, M. A.; Higuchi, Y.; Yasuoka, N. J. Mol. Biol. 1996, 259, 467-479.
13. (c) Tahirov, T. H.; Misaki, S.; Meyer, T. E.; Cusanovich, M. A.; Higuchi, Y.; Yasuoka, N. Acta Crystallogr. 1997, D53, 658-664.
14. Cusanovich, M. A. Biochim. Biophys. Acta 1970, 236, 238-241.
15. Yamanaka, T. The Biochemistry of Bacterial Cytochromes; Japan Scientific Societies Press: Tokyo, 1992; pp 89-168.
16. Cusanovich, M. A.; Bartsch, R. G.; Kamen, M. D. Biochim. Biophys. Acta 1968, 153, 397-417. Morita, S. Biochim. Biophys. Acta 1968, 153, 241-247.
17. Cusanovich, M. A.; Bartsch, R. G.; Kamen, M. D. Biochim. Biophys. Acta 1968, 153, 397-417. Morita, S. Biochim. Biophys. Acta 1968, 153, 241-247.
18. Dutton, P. L.; Leigh, J. S. Biochim. Biophys. Acta 1973, 314, 178-190.; Prince, R. C.; Leigh, J. S.; Dutton, P. L. Biochem. Soc. Trans. 1974, 2, 950-953. Corker, G. A.; Sharpe, S. A. Photochem. Photobiol. 1975, 21, 49-61. Monkara, F.; Bingham, S. J.; Kadir, F. H. A.; McEwan, A. G.; Thomson, A. J.; Thurgood, A. G. P.; Moore, G. R. Biochim. Biophys. Acta 1992, 1100, 184-188.
19. Dutton, P. L.; Leigh, J. S. Biochim. Biophys. Acta 1973, 314, 178- 190.; Prince, R. C.; Leigh, J. S.; Dutton, P. L. Biochem. Soc. Trans. 1974, 2, 950-953. Corker, G. A.; Sharpe, S. A. Photochem. Photobiol. 1975, 21, 49-61. Monkara, F.; Bingham, S. J.; Kadir, F. H. A.; McEwan, A. G.; Thomson, A. J.; Thurgood, A. G. P.; Moore, G. R. Biochim. Biophys. Acta 1992, 1100, 184-188.
20. Dutton, P. L.; Leigh, J. S. Biochim. Biophys. Acta 1973, 314, 178- 190.; Prince, R. C.; Leigh, J. S.; Dutton, P. L. Biochem. Soc. Trans. 1974, 2, 950-953. Corker, G. A.; Sharpe, S. A. Photochem. Photobiol. 1975, 21, 49-61. Monkara, F.; Bingham, S. J.; Kadir, F. H. A.; McEwan, A. G.; Thomson, A. J.; Thurgood, A. G. P.; Moore, G. R. Biochim. Biophys. Acta 1992, 1100, 184-188.
21. Dutton, P. L.; Leigh, J. S. Biochim. Biophys. Acta 1973, 314, 178- 190.; Prince, R. C.; Leigh, J. S.; Dutton, P. L. Biochem. Soc. Trans. 1974, 2, 950-953. Corker, G. A.; Sharpe, S. A. Photochem. Photobiol. 1975, 21, 49-61. Monkara, F.; Bingham, S. J.; Kadir, F. H. A.; McEwan, A. G.; Thomson, A. J.; Thurgood, A. G. P.; Moore, G. R. Biochim. Biophys. Acta 1992, 1100, 184-188.
22. Maltempo, M. M.; Moss, T. H. Q. Rev. Biophys. 1976, 9, 181-215.
23. (a) Emptage, M.; Xavier, A.; Wood, J.; Alsaadi, B.; Moore, G.; Pitt, R.; Williams, R.; Ambler, R.; Bartsch, R. Biochemistry 1981, 20, 58-64.
24. (b) Jackson, T.; La Mar, G.; Bartsch, R. J. Biol. Chem. 1983, 258, 1799-1805.
25. (c) Akutsu, H.; Kyogoku, Y.; Horio, T. Biochemistry 1983, 22, 2055-2063.
26. (d) La Mar, G.; Jackson, T.; Dugad, L.; Cusanovich, M.; Bartsch, R. G. J. Biol. Chem. 1990, 265, 16173-16180.
27. (e) Banci, L.; Bertini, I.; Turano, P.; Vicens Olivier, M. Eur. J. Biochem. 1992, 204, 107-112.
28. (f) Bertini, I.; Gori, G.; Luchinat, C.; Vila, A. Biochemistry 1993, 32, 776-783.
29. (g) Caffrey, M.; Simorre, J.-P.; Bratscher, B.; Cusanovich, M. A.; Marion, D. Biochemistry 1995, 34, 5904-5912.
30. (h) Caffrey, M.; Simorre, J.-P.; Cusanovich, M. A.; Marion, D. FEBS Lett. 1995, 368, 519-522.
31. (i) Clark, K.; Dugad, L. B.; Bartsch, R. G.; Cusanovich, M. A.; La Mar, G. N. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118, 4654-4664.
32. Ehrenberg, A.; Kamen, M. D. Biochim. Biophys. Acta 1965, 102, 333-340. Maltempo, M. M. J. Chem. Phys. 1974, 61, 2540-2547. Fujii, S.; Yoshimura, T.; Kamada, H.; Yamaguchi, K.; Suzuki, S.; Shidara, S.; Takakuwa, S. Biochim. Biophys. Acta 1995, 161, 161-169.
33. Ehrenberg, A.; Kamen, M. D. Biochim. Biophys. Acta 1965, 102, 333-340. Maltempo, M. M. J. Chem. Phys. 1974, 61, 2540-2547. Fujii, S.; Yoshimura, T.; Kamada, H.; Yamaguchi, K.; Suzuki, S.; Shidara, S.; Takakuwa, S. Biochim. Biophys. Acta 1995, 161, 161-169.
34. Ehrenberg, A.; Kamen, M. D. Biochim. Biophys. Acta 1965, 102, 333-340. Maltempo, M. M. J. Chem. Phys. 1974, 61, 2540-2547. Fujii, S.; Yoshimura, T.; Kamada, H.; Yamaguchi, K.; Suzuki, S.; Shidara, S.; Takakuwa, S. Biochim. Biophys. Acta 1995, 161, 161-169.
35. (a) Moss, T. H.; Bearden, A. J.; Bartsch, R. G.; Cusanovich, M. A. Biochemistry 1968, 7, 1583-1590.
36. (b) Emptage, M. H.; Zimmermann, R.; Que, L., Jr.; Münck, E.; Hamilton, W. D.; Orme-Johnson, W. H. Biochim. Biophys. Acta 1977, 495, 12-23.
37. Rawlings, J.; Stephens, P. J.; Nafie, L. A.; Kamen, M. D. Biochemistry 1977, 16, 1725-1729.
38. Strekas, T. C.; Spiro, T. G. Biochim. Biophys. Acta 1974, 351, 237-245. Kitagawa, T.; Ozaki, Y.; Kyogoku, Y.; Horio, T. Biochim. Biophys. Acta 1977, 495, 1-11. Hobbs, J. D.; Larsen, R. W.; Meyer, T. E.; Hazzard, J. H.; Cusanovich, M. A.; Ondrias, M. R. Biochemistry 1990, 29, 4166- 4174. Othman, S.; Richaud, P.; Verméglio, A.; Desbois, A. Biochemistry 1996, 35, 9224-9234.
39. Strekas, T. C.; Spiro, T. G. Biochim. Biophys. Acta 1974, 351, 237- 245. Kitagawa, T.; Ozaki, Y.; Kyogoku, Y.; Horio, T. Biochim. Biophys. Acta 1977, 495, 1-11. Hobbs, J. D.; Larsen, R. W.; Meyer, T. E.; Hazzard, J. H.; Cusanovich, M. A.; Ondrias, M. R. Biochemistry 1990, 29, 4166- 4174. Othman, S.; Richaud, P.; Verméglio, A.; Desbois, A. Biochemistry 1996, 35, 9224-9234.
40. Strekas, T. C.; Spiro, T. G. Biochim. Biophys. Acta 1974, 351, 237- 245. Kitagawa, T.; Ozaki, Y.; Kyogoku, Y.; Horio, T. Biochim. Biophys. Acta 1977, 495, 1-11. Hobbs, J. D.; Larsen, R. W.; Meyer, T. E.; Hazzard, J. H.; Cusanovich, M. A.; Ondrias, M. R. Biochemistry 1990, 29, 4166-4174. Othman, S.; Richaud, P.; Verméglio, A.; Desbois, A. Biochemistry 1996, 35, 9224-9234.
41. Strekas, T. C.; Spiro, T. G. Biochim. Biophys. Acta 1974, 351, 237- 245. Kitagawa, T.; Ozaki, Y.; Kyogoku, Y.; Horio, T. Biochim. Biophys. Acta 1977, 495, 1-11. Hobbs, J. D.; Larsen, R. W.; Meyer, T. E.; Hazzard, J. H.; Cusanovich, M. A.; Ondrias, M. R. Biochemistry 1990, 29, 4166- 4174. Othman, S.; Richaud, P.; Verméglio, A.; Desbois, A. Biochemistry 1996, 35, 9224-9234.
42. Korszun, Z. R.; Bunker, G.; Khalid, S.; Scheidt, W. R.; Cusanovich, M. A.; Meyer, T. E. Biochemistry 1989, 28, 1513-1517.
43. Bougault, C. M.; Dou, Y.; Ikeda-Saito, M.; Langry, K. C.; Smith, K. M.; La Mar, G. N. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 2113-2123.
44. (a) La Mar, G. N.; Budd, D. L.; Goff, H. Biochem. Biophys Res. Commun. 1977, 77, 104-110.
45. (b) La Mar, G. N.; Anderson, R. A.; Budd, D. L.; Smith, K. M.; Langry, K. C.; Gersonde, K.; Sick, H. Biochemistry 1981, 20, 4429-4436.
46. (c) La Mar, G. N.; Davis, N. L.; Johnson, R. D.; Smith, W. S.; Hauksson, J. B.; Budd, D. L.; Dalichow, F.; Langry, K. C.; Morris, I. K.; Smith, K. M. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 3869-3876.
47. Mazumdar, S.; Mehdi, O. K.; Mitra, S. Inorg. Chem. 1991, 30, 700-705.
48. Walker, F. A.; Simonis, U. In Biological Resonance NMR: Berliner, L. J., Reuben, J., Eds.; Plenum Press: New York, 1993; Vol. 12, pp 133-274.
49. Yoshimura, T.; Suzuki, S.; Nakahara, A.; Iwasaki, H.; Masuko, M.; Matsubara, T. Biochim. Biophys. Acta 1985, 831, 267-274.
50. Jesson, J. P. In NMR of Paramagnetic Molecules. Principles and Applications; La Mar, G. N., Horrocks, W. DeW., Jr., Holm, R. H., Eds.; Academic Press: New York, 1973; pp 2-52.
51. Williams, G.; Clayden, N. J.; Moore, G. R.; Williams, R. J. P. J. Mol. Biol. 1985, 183, 447-460. Trewhella, J.; Carlson, V.; Curtis, E.; Heidorn, D. Biochemistry 1988, 27, 1121 -1125. Gao, Y.; Boyd, J.; Pielak, G. J.; Williams, R. J. P. Biochemistry 1991, 30, 1928-1934. Gao, Y.; Boyd, J.; Pielak, G. J.; Williams, R. J. P. Biochemistry 1991, 30, 7033-7040. Timkovich, R.; Cai, M. Biochemistry 1993, 32, 11516-11523. Turner, D. L.; Williams, R. J. P. Eur. J. Biochem. 1993, 211, 555-562. Zhao, D.; Hutton, H. M.; Cusanovich, M. A.; MacKensie, N. E. Protein Sci. 1996, 5, 1816-1825.
52. Williams, G.; Clayden, N. J.; Moore, G. R.; Williams, R. J. P. J. Mol. Biol. 1985, 183, 447-460. Trewhella, J.; Carlson, V.; Curtis, E.; Heidorn, D. Biochemistry 1988, 27, 1121 -1125. Gao, Y.; Boyd, J.; Pielak, G. J.; Williams, R. J. P. Biochemistry 1991, 30, 1928-1934. Gao, Y.; Boyd, J.; Pielak, G. J.; Williams, R. J. P. Biochemistry 1991, 30, 7033-7040. Timkovich, R.; Cai, M. Biochemistry 1993, 32, 11516-11523. Turner, D. L.; Williams, R. J. P. Eur. J. Biochem. 1993, 211, 555-562. Zhao, D.; Hutton, H. M.; Cusanovich, M. A.; MacKensie, N. E. Protein Sci. 1996, 5, 1816-1825.
53. Williams, G.; Clayden, N. J.; Moore, G. R.; Williams, R. J. P. J. Mol. Biol. 1985, 183, 447-460. Trewhella, J.; Carlson, V.; Curtis, E.; Heidorn, D. Biochemistry 1988, 27, 1121 -1125. Gao, Y.; Boyd, J.; Pielak, G. J.; Williams, R. J. P. Biochemistry 1991, 30, 1928-1934. Gao, Y.; Boyd, J.; Pielak, G. J.; Williams, R. J. P. Biochemistry 1991, 30, 7033-7040. Timkovich, R.; Cai, M. Biochemistry 1993, 32, 11516-11523. Turner, D. L.; Williams, R. J. P. Eur. J. Biochem. 1993, 211, 555-562. Zhao, D.; Hutton, H. M.; Cusanovich, M. A.; MacKensie, N. E. Protein Sci. 1996, 5, 1816-1825.
54. Williams, G.; Clayden, N. J.; Moore, G. R.; Williams, R. J. P. J. Mol. Biol. 1985, 183, 447-460. Trewhella, J.; Carlson, V.; Curtis, E.; Heidorn, D. Biochemistry 1988, 27, 1121 -1125. Gao, Y.; Boyd, J.; Pielak, G. J.; Williams, R. J. P. Biochemistry 1991, 30, 1928-1934. Gao, Y.; Boyd, J.; Pielak, G. J.; Williams, R. J. P. Biochemistry 1991, 30, 7033-7040. Timkovich, R.; Cai, M. Biochemistry 1993, 32, 11516-11523. Turner, D. L.; Williams, R. J. P. Eur. J. Biochem. 1993, 211, 555-562. Zhao, D.; Hutton, H. M.; Cusanovich, M. A.; MacKensie, N. E. Protein Sci. 1996, 5, 1816-1825.
55. Williams, G.; Clayden, N. J.; Moore, G. R.; Williams, R. J. P. J. Mol. Biol. 1985, 183, 447-460. Trewhella, J.; Carlson, V.; Curtis, E.; Heidorn, D. Biochemistry 1988, 27, 1121 -1125. Gao, Y.; Boyd, J.; Pielak, G. J.; Williams, R. J. P. Biochemistry 1991, 30, 1928-1934. Gao, Y.; Boyd, J.; Pielak, G. J.; Williams, R. J. P. Biochemistry 1991, 30, 7033-7040. Timkovich, R.; Cai, M. Biochemistry 1993, 32, 11516-11523. Turner, D. L.; Williams, R. J. P. Eur. J. Biochem. 1993, 211, 555-562. Zhao, D.; Hutton, H. M.; Cusanovich, M. A.; MacKensie, N. E. Protein Sci. 1996, 5, 1816-1825.
56. Williams, G.; Clayden, N. J.; Moore, G. R.; Williams, R. J. P. J. Mol. Biol. 1985, 183, 447-460. Trewhella, J.; Carlson, V.; Curtis, E.; Heidorn, D. Biochemistry 1988, 27, 1121 -1125. Gao, Y.; Boyd, J.; Pielak, G. J.; Williams, R. J. P. Biochemistry 1991, 30, 1928-1934. Gao, Y.; Boyd, J.; Pielak, G. J.; Williams, R. J. P. Biochemistry 1991, 30, 7033-7040. Timkovich, R.; Cai, M. Biochemistry 1993, 32, 11516-11523. Turner, D. L.; Williams, R. J. P. Eur. J. Biochem. 1993, 211, 555-562. Zhao, D.; Hutton, H. M.; Cusanovich, M. A.; MacKensie, N. E. Protein Sci. 1996, 5, 1816-1825.
57. Williams, G.; Clayden, N. J.; Moore, G. R.; Williams, R. J. P. J. Mol. Biol. 1985, 183, 447-460. Trewhella, J.; Carlson, V.; Curtis, E.; Heidorn, D. Biochemistry 1988, 27, 1121 -1125. Gao, Y.; Boyd, J.; Pielak, G. J.; Williams, R. J. P. Biochemistry 1991, 30, 1928-1934. Gao, Y.; Boyd, J.; Pielak, G. J.; Williams, R. J. P. Biochemistry 1991, 30, 7033-7040. Timkovich, R.; Cai, M. Biochemistry 1993, 32, 11516-11523. Turner, D. L.; Williams, R. J. P. Eur. J. Biochem. 1993, 211, 555-562. Zhao, D.; Hutton, H. M.; Cusanovich, M. A.; MacKensie, N. E. Protein Sci. 1996, 5, 1816-1825.
58. Feng, Y.; Roder, H.; Englander, S. Biochemistry 1990, 29, 3494-3504.
59. (a) Veitch, N. C.; Whitford, D.; Williams, R. J. P. FEBS Lett. 1990, 269, 297-304.
60. (b) Guiles, R. D.; Basus, V. J.; Sarma, S.; Malpure, S.; Fox, K. M.; Kuntz, I. D.; Waskell, L. Biochemistry 1993, 32, 8329-8340.
61. Emerson, S. D.; La Mar, G. N. Biochemistry 1990, 29, 1556-1566. Banci, L.; Pierattelli, R.; Turner, D. L. Eur J. Biochem. 1995, 232, 522- 527.
62. Emerson, S. D.; La Mar, G. N. Biochemistry 1990, 29, 1556-1566. Banci, L.; Pierattelli, R.; Turner, D. L. Eur J. Biochem. 1995, 232, 522-527.
63. Kurland, R.; McGarvey, G. J. Magn. Reson. 1970, 2, 286-301.
64. Rajarathnam, K.; La Mar, G. N.; Chiu, M.; Sligar, S.; Singh, J.; Smith, K. J. Am. Chem. Soc. 1991, 113, 7886-7892. Kao, Y.-H.; Lecomte, J. T. J. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 9754-9762.
65. Rajarathnam, K.; La Mar, G. N.; Chiu, M.; Sligar, S.; Singh, J.; Smith, K. J. Am. Chem. Soc. 1991, 113, 7886-7892. Kao, Y.-H.; Lecomte, J. T. J. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 9754-9762.
66. Tsan, P.; Caffrey, M.; Lawson, M.; Cusanovich, M. A.; Marion, D.; Gans, P., manuscript in preparation.
67. Marion, D.; Driscoll, P.; Kay, L. E.; Wingfield, P.; Bax, A.; Gronenborn, A. M.; Clore, G. M. Biochemistry 1989, 28, 6150-6156.
68. Kay, L. E.; Marion, D.; Bax, A. J. Magn. Reson. 1989, 84, 72-84.
69. Ikura, M.; Bax, A.; Clore, G. M.; Gronenborn, A. M. J. Am. Chem. Soc. 1990, 112, 9020-9026.
70. Bodenhausen, G.; Ruben, D. Chem. Phys. Lett. 1980, 69, 185-189.
71. Bax, A.; Pochapsky, S. J. Magn. Reson. 1992, 99, 638-643.
72. Sklenàr, V.; Piotto, M.; Leppik, R.; Saudek V. J. Magn. Reson. 1993, 102, 241-245.
73. Shaka, A.; Keeler, J.; Frenkiel, T.; Freeman, R. J. Magn. Reson. 1983, 52, 335-338.
74. Marion, D.; Ikura, M.; Tschudin, R.; Bax, A. J. Magn. Reson. 1989, 85, 393-399.
75. Hochmann, J.; Kellerhals, H. J. Magn. Reson. 1980, 38, 23-39.
76. Olejniczak, E.; Eaton, H. J. Magn. Reson. 1990, 87, 628-632.
77. Caffrey, M.; Brutscher, B.; Simorre, J.-P.; Fitch, J.; Cusanovich, M.; Marion, D. Eur. J. Biochem. 1994, 221, 63-75.
78. Blackledge, M.; Cordier, F.; Dosset, P.; Marion, D. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 4538-4539.
79. Gafthey, B. J.; Silverstone, H. J. In EMR of paramagnetic molecules; Berliner, L. J., Reuben, J., Eds.; Plenum Press: New York, 1993; Vol. 13, pp 1-57.
80. Day, E. P.; Kent, T. A.; Lindhal, P. A.; Münck, E.; Orme-Johnson, W. H.; Roder, H.; Roy, A. Biophys. J. 1987, 52, 837-853.
81. Kahn, O. Molecular Magnetism; VCH Publishers: New York, 1993.
82. Serra, P.; Stanton, A. F.; Kais, S, J. Chem. Phys. 1997, 106, 7170-7177.
83. Hendrich, M. P.; Debrunner, P. G. Biophvs. J. 1989, 56, 489-506. Yu, B.-S.; Goff, H. M. J. Am. Chem. Soc. 1989, 111, 6558-6562.
84. Hendrich, M. P.; Debrunner, P. G. Biophvs. J. 1989, 56, 489-506. Yu, B.-S.; Goff, H. M. J. Am. Chem. Soc. 1989, 111, 6558-6562.
85. Golding, R.; Pascual, R.; Stubbs, L. Mol. Phys. 1976, 31, 1933.
86. Wagner, G.; Pardi, A.; Wuthrich, K. J. Am. Chem. Soc. 1983, 105, 5948-5949.
87. 15N NMR Spectroscopy; Springer: New York, 1981. Glushka, J.; Lee, M.; Coffin, S.; Cowburn, D. J. Am. Chem. Soc. 1989, 111, 7716-7722. Braun, D.; Wider, G.; Wuthrich, K. J. Am. Chem. Soc. 1994, 116, 8466-8469.
88. 15N NMR Spectroscopy; Springer: New York, 1981. Glushka, J.; Lee, M.; Coffin, S.; Cowburn, D. J. Am. Chem. Soc. 1989, 111, 7716-7722. Braun, D.; Wider, G.; Wuthrich, K. J. Am. Chem. Soc. 1994, 116, 8466-8469.
89. 15N NMR Spectroscopy; Springer: New York, 1981. Glushka, J.; Lee, M.; Coffin, S.; Cowburn, D. J. Am. Chem. Soc. 1989, 111, 7716-7722. Braun, D.; Wider, G.; Wuthrich, K. J. Am. Chem. Soc. 1994, 116, 8466-8469.
90. 15N: 4, 5, 6, 7, 9, 12, 22, 32, 34, 39, 47, 49, 59, 68, 72, 74, 86, 104, and 108 in subunit A; 4, 5, 6, 9, 12, 32, 34, 39, 42, 47, 49, 51, 59, 68, 72, 74, 77, 86, 104, and 108 in subunit B.
91. Cordier, F.; Caffrey, M.; Brutscher, B.; Cusanovich, M. A.; Marion, D.; Blackledge, M. J. Mol. Biol. 1998, 281, 341-361.
92. Bertini, I.; Luchinat, C. In NMR of paramagnetic molecules in biological systems; Lever, A. B. P., Gray, H. B., Eds.; The Benjamin/ Cummings Publishing Co.: Menlo Park, NJ, 1986; pp 47-84.
93. Scheldt, W., R.; Gouterman, M. In Iron Porphyrin, Part I; Lever, A. B. P., Gray, H. B., Eds.; Addison-Wesley Publishing Co.: Readings, MA, 1982; pp 89-139. Takano, T. J. Mol. Biol. 1977, 110, 569-584.
94. Scheldt, W., R.; Gouterman, M. In Iron Porphyrin, Part I; Lever, A. B. P., Gray, H. B., Eds.; Addison-Wesley Publishing Co.: Readings, MA, 1982; pp 89-139. Takano, T. J. Mol. Biol. 1977, 110, 569-584.
95. Horrocks, W.; Greenberg, S. Biochim. Biophys. Acta 1973, 322, 38-44.
96. Kent, T.; Spartalian, K.; Lang, G.; Yonetani, T. Biochim. Biophys. Acta 1977, 490, 331-340.
97. Shokhirev, N. V.; Walker, F. A. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 981-990.
98. Lepape, L.; Lamotte, B.; Mouesca, J.-M.; Rius, G. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 9757-9770.
99. Scheidt, W. R.; Geiger, D. K.; Lee, Y. J.; Reed, C. A.; Lang, G. J. Am. Chem. Soc. 1985, 107, 5693-5699.
100. Scheidt, W. R.; Chipman, D. M. J. Am. Chem. Soc. 1986, 108, 1163-1167. Scheidt, W. R.; Osvath, S. R.; Lee, Y. J. J. Am. Chem. Soc. 1987, 109, 1958-1953.
101. Scheidt, W. R.; Chipman, D. M. J. Am. Chem. Soc. 1986, 108, 1163-1167. Scheidt, W. R.; Osvath, S. R.; Lee, Y. J. J. Am. Chem. Soc. 1987, 109, 1958-1953.
102. Bolognesi, M.; Onesti, S.; Gatti, G.; Coda, A.; Ascenzi, P.; Brunori, M. J. Mol. Biol. 1985, 205, 529-544.
103. Wüthrich, K.; Hochmann, J.; Keller, R. M.; Wagner, G.; Brunori, M.; Giacometti, C. J. Magn. Reson. 1975, 19, 111-113.
104. Cheng, R.-J.; Chen, P.-Y.; Gau, P.-R.; Chen, C-C,; Peng, S.-M. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 2563-2569.
105. Bersch, B.; Brutscher, B.; Meyer, T. E.; Marion, D. Eur. J. Biochem. 1995, 227, 249-260.