X-ray structure of bacteriorhodopsin at 2.5 angstroms from microcrystals grown in lipidic cubic phases

Science

Volumn 277, Issue 5332, 1997, Pages 1676-1681

  Pebay Peyroula, Eva ^a   Rummel, Gabriele ^b   Rosenbusch, Jurg P ^b   Landau, Ehud M ^b  

^a INSTITUT DE BIOLOGIE STRUCTURALE   (France)

^b UNIVERSITY OF BASEL   (Switzerland)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

BACTERIORHODOPSIN; PROTON;

ARTICLE; CRYSTALLIZATION; HALOBACTERIUM SALINARUM; NONHUMAN; PHOTON; PRIORITY JOURNAL; PROTON TRANSPORT; X RAY CRYSTALLOGRAPHY;

BACTERIORHODOPSINS; CRYSTALLIZATION; CRYSTALLOGRAPHY, X-RAY; CYTOPLASM; GLYCERIDES; HALOBACTERIUM; HYDROGEN BONDING; MODELS, MOLECULAR; PROTEIN CONFORMATION; PROTEIN STRUCTURE, SECONDARY; PROTON PUMPS; PROTONS; RETINALDEHYDE; SCHIFF BASES; SYNCHROTRONS; WATER;

HALOBACTERIUM SALINARUM;

EID: 0030864048     PISSN: 00368075     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1126/science.277.5332.1676     Document Type: Article

References (50)

1. D. Oesterhelt, J. Tittor, E. Bamberg, J. Bioenerg. Biomem. 24, 181 (1992).
2. D. Oesterhelt and W. Stoeckenius, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 70, 2853 (1973).
3. R. Henderson and P. N. T. Unwin, Nature 257, 28 (1975); P. N. T. Unwin and R. Henderson, J. Mol. Biol. 94, 425 (1975).
4. R. Henderson and P. N. T. Unwin, Nature 257, 28 (1975); P. N. T. Unwin and R. Henderson, J. Mol. Biol. 94, 425 (1975).
5. R. Henderson, J. Mol. Biol. 93, 123 (1975); A. E. Blaurock, ibid., p. 139.
6. R. Henderson, J. Mol. Biol. 93, 123 (1975); A. E. Blaurock, ibid., p. 139.
7. R. Henderson et al., ibid. 213, 899 (1990).
8. N. Grigorieff, T. A. Ceska, K. H. Downing, J. M. Baldwin, R. Henderson, ibid. 259, 393 (1996).
9. D. M. Engelman, R. Henderson, A. D. McLachlan, B. A. Wallace, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 77, 2023 (1980).
10. Y. A. Ovchinnikov, N. G. Abdulaev, M. Y. Feigina, A. V. Kiselev, N. A. Lobanov, FEBS Lett. 100, 219 (1979); H. G. Khorana et al., Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 76, 5046 (1979); H. G. Khorana, J. Biol Chem. 263, 7439 (1988); N. A. Dencher, D. Dresselhaus, G. Zaccai, G. Büldt, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 86, 7876 (1989); B. F. Ni, M. Chang, A. Duschi, J. Lanyi, R. Needleman, Gene 90, 169 (1990); M. P. Krebs, T. Hauss, M. P. Heyn, U. L. Rajbhandary, H. G. Khorana, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 88, 859 (1991); R. A. Mathies, S. W. Lin, J. B. Ames, W. T. Pollard, Annu. Rev. Biophys. Chem. 20, 491 (1991); J. Sasaki, Y. Shichida, J. K. Lanyi, A. Maeda, J. Biol. Chem. 267, 20782 (1992); J. K. Lanyi, Biochim. Biophys. Acta 1183, 241 (1993); M. Ferrand et al., FEBS Lett. 327, 256 (1993); D. Xu, M. Sheves, K. Schulten, Biophys. J. 69, 2745 (1995).
11. Y. A. Ovchinnikov, N. G. Abdulaev, M. Y. Feigina, A. V. Kiselev, N. A. Lobanov, FEBS Lett. 100, 219 (1979); H. G. Khorana et al., Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 76, 5046 (1979); H. G. Khorana, J. Biol Chem. 263, 7439 (1988); N. A. Dencher, D. Dresselhaus, G. Zaccai, G. Büldt, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 86, 7876 (1989); B. F. Ni, M. Chang, A. Duschi, J. Lanyi, R. Needleman, Gene 90, 169 (1990); M. P. Krebs, T. Hauss, M. P. Heyn, U. L. Rajbhandary, H. G. Khorana, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 88, 859 (1991); R. A. Mathies, S. W. Lin, J. B. Ames, W. T. Pollard, Annu. Rev. Biophys. Chem. 20, 491 (1991); J. Sasaki, Y. Shichida, J. K. Lanyi, A. Maeda, J. Biol. Chem. 267, 20782 (1992); J. K. Lanyi, Biochim. Biophys. Acta 1183, 241 (1993); M. Ferrand et al., FEBS Lett. 327, 256 (1993); D. Xu, M. Sheves, K. Schulten, Biophys. J. 69, 2745 (1995).
12. Y. A. Ovchinnikov, N. G. Abdulaev, M. Y. Feigina, A. V. Kiselev, N. A. Lobanov, FEBS Lett. 100, 219 (1979); H. G. Khorana et al., Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 76, 5046 (1979); H. G. Khorana, J. Biol Chem. 263, 7439 (1988); N. A. Dencher, D. Dresselhaus, G. Zaccai, G. Büldt, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 86, 7876 (1989); B. F. Ni, M. Chang, A. Duschi, J. Lanyi, R. Needleman, Gene 90, 169 (1990); M. P. Krebs, T. Hauss, M. P. Heyn, U. L. Rajbhandary, H. G. Khorana, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 88, 859 (1991); R. A. Mathies, S. W. Lin, J. B. Ames, W. T. Pollard, Annu. Rev. Biophys. Chem. 20, 491 (1991); J. Sasaki, Y. Shichida, J. K. Lanyi, A. Maeda, J. Biol. Chem. 267, 20782 (1992); J. K. Lanyi, Biochim. Biophys. Acta 1183, 241 (1993); M. Ferrand et al., FEBS Lett. 327, 256 (1993); D. Xu, M. Sheves, K. Schulten, Biophys. J. 69, 2745 (1995).
13. Y. A. Ovchinnikov, N. G. Abdulaev, M. Y. Feigina, A. V. Kiselev, N. A. Lobanov, FEBS Lett. 100, 219 (1979); H. G. Khorana et al., Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 76, 5046 (1979); H. G. Khorana, J. Biol Chem. 263, 7439 (1988); N. A. Dencher, D. Dresselhaus, G. Zaccai, G. Büldt, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 86, 7876 (1989); B. F. Ni, M. Chang, A. Duschi, J. Lanyi, R. Needleman, Gene 90, 169 (1990); M. P. Krebs, T. Hauss, M. P. Heyn, U. L. Rajbhandary, H. G. Khorana, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 88, 859 (1991); R. A. Mathies, S. W. Lin, J. B. Ames, W. T. Pollard, Annu. Rev. Biophys. Chem. 20, 491 (1991); J. Sasaki, Y. Shichida, J. K. Lanyi, A. Maeda, J. Biol. Chem. 267, 20782 (1992); J. K. Lanyi, Biochim. Biophys. Acta 1183, 241 (1993); M. Ferrand et al., FEBS Lett. 327, 256 (1993); D. Xu, M. Sheves, K. Schulten, Biophys. J. 69, 2745 (1995).
14. Y. A. Ovchinnikov, N. G. Abdulaev, M. Y. Feigina, A. V. Kiselev, N. A. Lobanov, FEBS Lett. 100, 219 (1979); H. G. Khorana et al., Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 76, 5046 (1979); H. G. Khorana, J. Biol Chem. 263, 7439 (1988); N. A. Dencher, D. Dresselhaus, G. Zaccai, G. Büldt, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 86, 7876 (1989); B. F. Ni, M. Chang, A. Duschi, J. Lanyi, R. Needleman, Gene 90, 169 (1990); M. P. Krebs, T. Hauss, M. P. Heyn, U. L. Rajbhandary, H. G. Khorana, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 88, 859 (1991); R. A. Mathies, S. W. Lin, J. B. Ames, W. T. Pollard, Annu. Rev. Biophys. Chem. 20, 491 (1991); J. Sasaki, Y. Shichida, J. K. Lanyi, A. Maeda, J. Biol. Chem. 267, 20782 (1992); J. K. Lanyi, Biochim. Biophys. Acta 1183, 241 (1993); M. Ferrand et al., FEBS Lett. 327, 256 (1993); D. Xu, M. Sheves, K. Schulten, Biophys. J. 69, 2745 (1995).
15. Y. A. Ovchinnikov, N. G. Abdulaev, M. Y. Feigina, A. V. Kiselev, N. A. Lobanov, FEBS Lett. 100, 219 (1979); H. G. Khorana et al., Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 76, 5046 (1979); H. G. Khorana, J. Biol Chem. 263, 7439 (1988); N. A. Dencher, D. Dresselhaus, G. Zaccai, G. Büldt, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 86, 7876 (1989); B. F. Ni, M. Chang, A. Duschi, J. Lanyi, R. Needleman, Gene 90, 169 (1990); M. P. Krebs, T. Hauss, M. P. Heyn, U. L. Rajbhandary, H. G. Khorana, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 88, 859 (1991); R. A. Mathies, S. W. Lin, J. B. Ames, W. T. Pollard, Annu. Rev. Biophys. Chem. 20, 491 (1991); J. Sasaki, Y. Shichida, J. K. Lanyi, A. Maeda, J. Biol. Chem. 267, 20782 (1992); J. K. Lanyi, Biochim. Biophys. Acta 1183, 241 (1993); M. Ferrand et al., FEBS Lett. 327, 256 (1993); D. Xu, M. Sheves, K. Schulten, Biophys. J. 69, 2745 (1995).
16. Y. A. Ovchinnikov, N. G. Abdulaev, M. Y. Feigina, A. V. Kiselev, N. A. Lobanov, FEBS Lett. 100, 219 (1979); H. G. Khorana et al., Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 76, 5046 (1979); H. G. Khorana, J. Biol Chem. 263, 7439 (1988); N. A. Dencher, D. Dresselhaus, G. Zaccai, G. Büldt, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 86, 7876 (1989); B. F. Ni, M. Chang, A. Duschi, J. Lanyi, R. Needleman, Gene 90, 169 (1990); M. P. Krebs, T. Hauss, M. P. Heyn, U. L. Rajbhandary, H. G. Khorana, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 88, 859 (1991); R. A. Mathies, S. W. Lin, J. B. Ames, W. T. Pollard, Annu. Rev. Biophys. Chem. 20, 491 (1991); J. Sasaki, Y. Shichida, J. K. Lanyi, A. Maeda, J. Biol. Chem. 267, 20782 (1992); J. K. Lanyi, Biochim. Biophys. Acta 1183, 241 (1993); M. Ferrand et al., FEBS Lett. 327, 256 (1993); D. Xu, M. Sheves, K. Schulten, Biophys. J. 69, 2745 (1995).
17. Y. A. Ovchinnikov, N. G. Abdulaev, M. Y. Feigina, A. V. Kiselev, N. A. Lobanov, FEBS Lett. 100, 219 (1979); H. G. Khorana et al., Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 76, 5046 (1979); H. G. Khorana, J. Biol Chem. 263, 7439 (1988); N. A. Dencher, D. Dresselhaus, G. Zaccai, G. Büldt, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 86, 7876 (1989); B. F. Ni, M. Chang, A. Duschi, J. Lanyi, R. Needleman, Gene 90, 169 (1990); M. P. Krebs, T. Hauss, M. P. Heyn, U. L. Rajbhandary, H. G. Khorana, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 88, 859 (1991); R. A. Mathies, S. W. Lin, J. B. Ames, W. T. Pollard, Annu. Rev. Biophys. Chem. 20, 491 (1991); J. Sasaki, Y. Shichida, J. K. Lanyi, A. Maeda, J. Biol. Chem. 267, 20782 (1992); J. K. Lanyi, Biochim. Biophys. Acta 1183, 241 (1993); M. Ferrand et al., FEBS Lett. 327, 256 (1993); D. Xu, M. Sheves, K. Schulten, Biophys. J. 69, 2745 (1995).
18. Y. A. Ovchinnikov, N. G. Abdulaev, M. Y. Feigina, A. V. Kiselev, N. A. Lobanov, FEBS Lett. 100, 219 (1979); H. G. Khorana et al., Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 76, 5046 (1979); H. G. Khorana, J. Biol Chem. 263, 7439 (1988); N. A. Dencher, D. Dresselhaus, G. Zaccai, G. Büldt, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 86, 7876 (1989); B. F. Ni, M. Chang, A. Duschi, J. Lanyi, R. Needleman, Gene 90, 169 (1990); M. P. Krebs, T. Hauss, M. P. Heyn, U. L. Rajbhandary, H. G. Khorana, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 88, 859 (1991); R. A. Mathies, S. W. Lin, J. B. Ames, W. T. Pollard, Annu. Rev. Biophys. Chem. 20, 491 (1991); J. Sasaki, Y. Shichida, J. K. Lanyi, A. Maeda, J. Biol. Chem. 267, 20782 (1992); J. K. Lanyi, Biochim. Biophys. Acta 1183, 241 (1993); M. Ferrand et al., FEBS Lett. 327, 256 (1993); D. Xu, M. Sheves, K. Schulten, Biophys. J. 69, 2745 (1995).
19. Y. A. Ovchinnikov, N. G. Abdulaev, M. Y. Feigina, A. V. Kiselev, N. A. Lobanov, FEBS Lett. 100, 219 (1979); H. G. Khorana et al., Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 76, 5046 (1979); H. G. Khorana, J. Biol Chem. 263, 7439 (1988); N. A. Dencher, D. Dresselhaus, G. Zaccai, G. Büldt, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 86, 7876 (1989); B. F. Ni, M. Chang, A. Duschi, J. Lanyi, R. Needleman, Gene 90, 169 (1990); M. P. Krebs, T. Hauss, M. P. Heyn, U. L. Rajbhandary, H. G. Khorana, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 88, 859 (1991); R. A. Mathies, S. W. Lin, J. B. Ames, W. T. Pollard, Annu. Rev. Biophys. Chem. 20, 491 (1991); J. Sasaki, Y. Shichida, J. K. Lanyi, A. Maeda, J. Biol. Chem. 267, 20782 (1992); J. K. Lanyi, Biochim. Biophys. Acta 1183, 241 (1993); M. Ferrand et al., FEBS Lett. 327, 256 (1993); D. Xu, M. Sheves, K. Schulten, Biophys. J. 69, 2745 (1995).
20. Y. A. Ovchinnikov, N. G. Abdulaev, M. Y. Feigina, A. V. Kiselev, N. A. Lobanov, FEBS Lett. 100, 219 (1979); H. G. Khorana et al., Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 76, 5046 (1979); H. G. Khorana, J. Biol Chem. 263, 7439 (1988); N. A. Dencher, D. Dresselhaus, G. Zaccai, G. Büldt, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 86, 7876 (1989); B. F. Ni, M. Chang, A. Duschi, J. Lanyi, R. Needleman, Gene 90, 169 (1990); M. P. Krebs, T. Hauss, M. P. Heyn, U. L. Rajbhandary, H. G. Khorana, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 88, 859 (1991); R. A. Mathies, S. W. Lin, J. B. Ames, W. T. Pollard, Annu. Rev. Biophys. Chem. 20, 491 (1991); J. Sasaki, Y. Shichida, J. K. Lanyi, A. Maeda, J. Biol. Chem. 267, 20782 (1992); J. K. Lanyi, Biochim. Biophys. Acta 1183, 241 (1993); M. Ferrand et al., FEBS Lett. 327, 256 (1993); D. Xu, M. Sheves, K. Schulten, Biophys. J. 69, 2745 (1995).
21. K. Gerwert, G. Souvignier, B. Hess, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 87, 9774 (1990).
22. W. Humphrey, I. Logunov, K. Schulten, M. Sheves, Biochemistry 33, 3668 (1994).
23. R. Henderson and D. Shotton, J. Mol. Biol. 139, 99 (1980); H. Michel and D. Oesterhelt, Proc. Natl. Acad. Sci U.S.A. 77, 1283 (1980); H. Michel, EMBO J. 1, 1267 (1982); G. F. X. Schertler, H. D. Bartunik, H. Michel, D. Oesterhelt, J. Mol. Biol. 234, 156 (1993).
24. R. Henderson and D. Shotton, J. Mol. Biol. 139, 99 (1980); H. Michel and D. Oesterhelt, Proc. Natl. Acad. Sci U.S.A. 77, 1283 (1980); H. Michel, EMBO J. 1, 1267 (1982); G. F. X. Schertler, H. D. Bartunik, H. Michel, D. Oesterhelt, J. Mol. Biol. 234, 156 (1993).
25. R. Henderson and D. Shotton, J. Mol. Biol. 139, 99 (1980); H. Michel and D. Oesterhelt, Proc. Natl. Acad. Sci U.S.A. 77, 1283 (1980); H. Michel, EMBO J. 1, 1267 (1982); G. F. X. Schertler, H. D. Bartunik, H. Michel, D. Oesterhelt, J. Mol. Biol. 234, 156 (1993).
26. R. Henderson and D. Shotton, J. Mol. Biol. 139, 99 (1980); H. Michel and D. Oesterhelt, Proc. Natl. Acad. Sci U.S.A. 77, 1283 (1980); H. Michel, EMBO J. 1, 1267 (1982); G. F. X. Schertler, H. D. Bartunik, H. Michel, D. Oesterhelt, J. Mol. Biol. 234, 156 (1993).
27. 18:1c9) was obtained from Sigma.
28. E. M. Landau, G. Rummel, S. W. Cowan-Jacob, J. P. Rosenbusch, J. Phys. Chem. B 101, 1935 (1997).
29. At room temperature, a powder pattern with one strong diffraction ring at 53 Å (accessible low-resolution limit is 60 Å) was observed. Upon rapid cooling to liquid nitrogen temperature, the diffraction image changed to multiple low-resolution rings at 52 Å, 25 Å, 12 Å, and a strong ring at 4.5 Å. The latter is also observed at 4°C and can be assigned to the periodicity of the lipid chain packing [M. H. F. Wilkins, A. E. Blaurock, D. M. Engelman, Nature New Biol. 230, 72 (1971)]. This transition also manifests itself by the fact that the cubic phase, optically transparent at room temperature, turns slightly opaque upon cooling.
30. The rms deviations are 0.7 and 1.2 Å for the main chain and for all the non-hydrogen atoms, respectively, if only the helices are considered. This compares with rms deviations of 3.6 Å (main chain) and 4.0 Å (all non-hydrogen atoms) if all residues between 7 and 225 are included.
31. The degree of distortion was unclear. A recent nuclear magnetic resonance study claims that the angles for the C18, C19, and C20 methyl groups with the membrane normal are 37°, 40°, and 32°, respectively [A. S. Ulrich, A. Watts, I. Wallat, M. P. Heyn, Biochemistry 33, 5370 (1994)], whereas the EM structure represents them as 38.6°, 29.3°, and 16.1°, respectively. Our structure reveals values of 32°, 34°, and 10°, respectively.
32. K. Schulten and P. Tavan, Nature 272, 85 (1978).
33. C. Scharnagl, J. Hettenkofer, S. F. Fischer, J. Phys. Chem. 99, 7787 (1995).
34. L. S. Brown et al., J. Biol. Chem. 270, 27122 (1995).
35. G. Papadopoulos, N. A. Dencher, G. Zaccai, G. Büldt, J. Mol. Biol. 214, 15 (1990).
36. M. S. Braiman et al., Biochemistry 27, 8516 (1988).
37. J. Le Coutre and K. Gerwert, FEBS Lett. 398, 333 (1996).
38. H. Takei, Y. Gat, Z. Rothman, A. Lewis, M. Sheves, J. Biol. Chem. 269, 7387 (1994).
39. J. Tittor, U. Schweiger, D. Oesterhelt, E. Bamberg, Biophys. J. 67, 1682 (1994).
40. J. Riesle, D. Oesterhelt, N. A. Dencher, J. Heberle, Biochemistry 35, 6635 (1996).
41. S. Szaraz, D. Oesterhelt, P. Ormos, Biophys. J. 67, 1706 (1994).
42. J. Heberle and E. M. Landau, unpublished results.
43. G. Lindblom and L. Rilfors, Biochim. Biophys. Acta 988, 221 (1989).
44. I. Weissbuch, R. Popovitz-Biro, M. Lahav, L. Leiserowitz, Acta Crystallogr. B51, 115 (1995); V. A. Russell, C. C. Evans, W. Li, M. D. Ward, Science 276, 575 (1997).
45. I. Weissbuch, R. Popovitz-Biro, M. Lahav, L. Leiserowitz, Acta Crystallogr. B51, 115 (1995); V. A. Russell, C. C. Evans, W. Li, M. D. Ward, Science 276, 575 (1997).
46. Z. Otwinowski, in Data Collection and Processing, L. Sawyer, N. Isaacs, S. Bailey, Eds. (SERC Daresbury Laboratory, Warrington, UK, 1993), pp. 56-62.
47. Collaborative Computation Project 4, Acta Crystallogr. D50, 760 (1994).
48. A. T. Jones, J. Y. Zou, S. W. Cowan, M. Kjeldgaard, ibid. A47, 110 (1991).
49. A. T. Brünger, X-PLOR, Version 3.1: A System for X-ray Crystallography and NMR (Yale Univ. Press, New Haven, CT, 1992).
50. We thank C. Riekel, H. Belrahli, and A. Bram for invaluable help on the ID13 beamline; E. Fanchon, R. Kahn, and M. Roth on the French beamline D2AM; G. Büldt for his generosity; G. Büldt, S. Cusack, O. Dideberg, J. Heberle, J. Sass, and G. Zaccai for stimulating discussions; and T. Bickle and R. Eisenberg for critically reading the manuscript. Supported by the Université Joseph Fourier, the Institut de Biologie Structurale, the Institut Universitaire de France, the University of Basel, and grants from the Swiss National Science Foundation (SPP 5002-37911 and -46092), EU-BIOMED (BIO4CT96/ BBW95.0137.2), and EU-BIOTECH (EU-BIO4CT96/ BBW96.0145.1). Beam time at the ESRF (Grenoble, France) was granted under experiments LS-435, LS-553, LS-655, 02.03.060, and 02.03.111.