Modern plant metabolomics: Advanced natural product gene discoveries, improved technologies, and future prospects

Natural Product Reports

Volumn 32, Issue 2, 2015, Pages 212-229

  Sumner, Lloyd W ^a   Lei, Zhentian ^a   Nikolau, Basil J ^b,c   Saito, Kazuki ^d,e  

^a PLANT BIOLOGY DIVISION   (United States)

^b IOWA STATE UNIVERSITY   (United States)

^c U S DEPARTMENT OF ENERGY   (United States)

^d RIKEN Center for Sustainable Resource Science   (Japan)

^e CHIBA UNIVERSITY   (Japan)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ALKALOID; BIOLOGICAL PRODUCT; FLAVONOID; TERPENE;

CHEMICAL STRUCTURE; CHEMISTRY; ENZYMOLOGY; GENETICS; ISOLATION AND PURIFICATION; METABOLOMICS; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; PLANT; X RAY CRYSTALLOGRAPHY;

ALKALOIDS; BIOLOGICAL PRODUCTS; CHEMISTRY; CRYSTALLOGRAPHY, X-RAY; ENZYMOLOGY; FLAVONOIDS; GENETICS; ISOLATION AND PURIFICATION; METABOLOMICS; MOLECULAR STRUCTURE; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE, BIOMOLECULAR; PLANTS; TERPENES;

EID: 84964211599     PISSN: 02650568     EISSN: 14604752     Source Type: Journal    
DOI: 10.1039/c4np00072b     Document Type: Review

References (261)

1. I. F. Stone, The trial of Socrates, Little, Brown, Boston, 1988
2. B. Robson, O. K. Baek and S. Ekins, The Engines of Hippocrates: From the Dawn of Medicine to Medical and Pharmaceutical Informatics, Wiley, 2009
3. E. J. DaSilva, E. Baydoun and A. Badran, Biotechnology and the developing world, 2002
4. W. Sneader BMJ [Br. Med. J.] 2000 321 1591 1594
5. D. Greenwood J. Antimicrob. Chemother. 1992 30 417 427
6. M. C. Wani H. L. Taylor M. E. Wall P. Coggon A. T. McPhail J. Am. Chem. Soc. 1971 93 2325 2327
7. J. Goodman and V. Walsh, The story of taxol: nature and politics in the pursuit of an anti-cancer drug, Cambridge University Press, Cambridge, New York, 2001
8. L. H. Miller X. Su Cell 2011 146 855 858
9. S. J. Cutler and H. G. Cutler, Biologically active natural products: pharmaceuticals, CRC Press, Boca Raton, FL, 2000
10. J. R. Hanson, Natural products: the secondary metabolites, Royal Society of Chemistry, Cambridge, 2003
11. I. A. Graham K. Besser S. Blumer C. A. Branigan T. Czechowski L. Elias I. Guterman D. Harvey P. G. Isaac A. M. Khan T. R. Larson Y. Li T. Pawson T. Penfield A. M. Rae D. A. Rathbone S. Reid J. Ross M. F. Smallwood V. Segura T. Townsend D. Vyas T. Winzer D. Bowles Science 2010 327 328 331
12. T. Townsend V. Segura G. Chigeza T. Penfield A. Rae D. Harvey D. Bowles I. A. Graham PLoS One 2013 8 e61989
13. V. Hale J. D. Keasling N. Renninger T. T. Diagana Am. J. Trop. Med. Hyg. 2007 77 198 202
14. A. Ounaroon G. Decker J. Schmidt F. Lottspeich T. M. Kutchan Plant J. 2003 36 808 819
15. J. M. Gennity P. K. Stumpf Arch. Biochem. Biophys. 1985 239 444 454
16. M. Bafor M. A. Smith L. Jonsson K. Stobart S. Stymne Biochem. J. 1991 280 507 514
17. M. Lee M. Lenman A. Banas M. Bafor S. Singh M. Schweizer R. Nilsson C. Liljenberg A. Dahlqvist P. O. Gummeson S. Sjodahl A. Green S. Stymne Science 1998 280 915 918
18. M. Bafor M. A. Smith L. Jonsson K. Stobart S. Stymne Arch. Biochem. Biophys. 1993 303 145 151
19. E. B. Cahoon K. G. Ripp S. E. Hall A. J. Kinney J. Biol. Chem. 2001 276 2637 2643
20. J. M. Dyer D. C. Chapital J. C. Kuan R. T. Mullen C. Turner T. A. McKeon A. B. Pepperman Plant Physiol. 2002 130 2027 2038
21. P. Sperling M. Lee T. Girke U. Zahringer S. Stymne E. Heinz Eur. J. Biochem. 2000 267 3801 3811
22. T. Cakir K. R. Patil Z. Onsan K. O. Ulgen B. Kirdar J. Nielsen Mol. Syst. Biol. 2006 2 50
23. D. B. Murray M. Beckmann H. Kitano Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2007 104 2241 2246
24. M. T. Kresnowati W. A. van Winden M. J. Almering A. ten Pierick C. Ras T. A. Knijnenburg P. Daran-Lapujade J. T. Pronk J. J. Heijnen J. M. Daran Mol. Syst. Biol. 2006 2 49
25. M. A. Smith L. Jonsson S. Stymne K. Stobart Biochem. J. 1992 287 141 144
26. N. Amiour S. Imbaud G. Clement N. Agier M. Zivy B. Valot T. Balliau P. Armengaud I. Quillere R. Canas T. Tercet-Laforgue B. Hirel J. Exp. Bot. 2012 63 5017 5033
27. T. T. Dang P. J. Facchini Plant Physiol. 2012 159 618 631
28. A. Jauhiainen O. Nerman G. Michailidis R. Jornsten Biostatistics 2012 13 748 761
29. S. Osorio R. Alba Z. Nikoloski A. Kochevenko A. R. Fernie J. J. Giovannoni Plant Physiol. 2012 159 1713 1729
30. S. P. Singh X. R. Zhou Q. Liu S. Stymne A. G. Green Curr. Opin. Plant Biol. 2005 8 197 203
31. Y. Gibon B. Usadel O. E. Blaesing B. Kamlage M. Hoehne R. Trethewey M. Stitt Genome Biol. 2006 7 R76
32. P. Bais S. M. Moon K. He R. Leitao K. Dreher T. Walk Y. Sucaet L. Barkan G. Wohlgemuth M. R. Roth E. S. Wurtele P. Dixon O. Fiehn B. M. Lange V. Shulaev L. W. Sumner R. Welti B. J. Nikolau S. Y. Rhee J. A. Dickerson Plant Physiol. 2010 152 1807 1816
33. S. M. Quanbeck L. Brachova A. A. Campbell X. Guan A. Perera K. He S. Y. Rhee P. Bais J. A. Dickerson P. Dixon G. Wohlgemuth O. Fiehn L. Barkan I. Lange B. M. Lange I. Lee D. Cortes C. Salazar J. Shuman V. Shulaev D. V. Huhman L. W. Sumner M. R. Roth R. Welti H. Ilarslan E. S. Wurtele B. J. Nikolau Front. Plant Sci. 2012 3 15
34. D. W. J. James E. Lim J. Keller I. Plooy E. Ralston H. K. Dooner Plant Cell 1995 7 309 319
35. C. S. Oh D. A. Toke S. Mandala C. E. Martin J. Biol. Chem. 1997 272 17376 17384
36. M. N. Ngaki G. V. Louie R. N. Philippe G. Manning F. Pojer M. E. Bowman L. Li E. Larsen E. S. Wurtele J. P. Noel Nature 2012 485 530 533
37. H. Goda E. Sasaki K. Akiyama A. Maruyama-Nakashita K. Nakabayashi W. Li M. Ogawa Y. Yamauchi J. Preston K. Aoki T. Kiba S. Takatsuto S. Fujioka T. Asami T. Nakano H. Kato T. Mizuno H. Sakakibara S. Yamaguchi E. Nambara Y. Kamiya H. Takahashi M. Y. Hirai T. Sakurai K. Shinozaki K. Saito S. Yoshida Y. Shimada Plant J. 2008 55 526 542
38. E. S. Wurtele J. Chappell A. D. Jones M. D. Celiz N. Ransom M. Hur L. Rizshsky P. Dixon J. Liu M. P. Widrlechner B. J. Nikolau Metabolites 2012 2 1031 1059
39. M. C. Crispin and E. S. Wurtele, in Biotechnology for Medicinal Plants, ed., S. Chandra, H. Lata, and, A. Varma, Springer, Berlin Heidelberg, 2013, pp. 395-411
40. H. Goda E. Sasaki K. Akiyama A. Maruyama-Nakashita K. Nakabayashi W. Li M. Ogawa Y. Yamauchi J. Preston K. Aoki T. Kiba S. Takatsuto S. Fujioka T. Asami T. Nakano H. Kato T. Mizuno H. Sakakibara S. Yamaguchi E. Nambara Y. Kamiya H. Takahashi M. Y. Hirai T. Sakurai K. Shinozaki K. Saito S. Yoshida Y. Shimada Plant J. Cell Mol. Biol. 2008 55 526 542
41. H. Jenkins N. Hardy M. Beckmann J. Draper A. R. Smith J. Taylor O. Fiehn R. Goodacre R. J. Bino R. Hall J. Kopka G. A. Lane B. M. Lange J. R. Liu P. Mendes B. J. Nikolau S. G. Oliver N. W. Paton S. Rhee U. Roessner-Tunali K. Saito J. Smedsgaard L. W. Sumner T. Wang S. Walsh E. S. Wurtele D. B. Kell Nat. Biotechnol. 2004 22 1601 1606
42. E. Wurtele J. Chappell A. Jones M. Celiz N. Ransom M. Hur L. Rizshsky M. Crispin P. Dixon J. Liu M. P. Widrlechner B. Nikolau Metabolites 2012 2 1031 1059
43. M. Hur A. A. Campbell M. Almeida-de-Macedo L. Li N. Ransom A. Jose M. Crispin B. J. Nikolau E. S. Wurtele Nat. Prod. Rep. 2013 30 565 583
44. L. A. Giddings D. K. Liscombe J. P. Hamilton K. L. Childs D. DellaPenna C. R. Buell S. E. O'Connor J. Biol. Chem. 2011 286 16751 16757
45. Y. S. Yeo S. E. Nybo A. G. Chittiboyina A. D. Weerasooriya Y. H. Wang E. Góngora-Castillo B. Vaillancourt C. R. Buell D. DellaPenna M. D. Celiz A. D. Jones E. S. Wurtele N. Ransom N. Dudareva K. A. Shabaan N. Tibrewal S. Chandra T. Smillie I. A. Khan R. M. Coates D. S. Watt J. Chappell J. Biol. Chem. 2013 288 3163 3173
46. S. Takahashi Y. Yeo B. T. Greenhagen T. McMullin L. Song J. Maurina-Brunker R. Rosson J. P. Noel J. Chappell Biotechnol. Bioeng. 2007 97 170 181
47. M. Crispin and E. Wurtele, in Biotechnology for Medicinal Plants, ed., S. Chandra, H. Lata, and, A. Varma, Springer, Berlin Heidelberg, 2013, pp. 395-411
48. M. C. Crispin M. Hur T. Park Y. H. Kim E. S. Wurtele Physiol. Plant. 2013 148 354 370
49. K. Saito Curr. Opin. Plant Biol. 2013 16 373 380
50. A. R. Fernie Phytochemistry 2007 68 2861 2880
51. K. Saito F. Matsuda Annu. Rev. Plant Biol. 2010 61 463 489
52. K. Yonekura-Sakakibara K. Saito Nat. Prod. Rep. 2009 26 1466 1487
53. K. Saito K. Yonekura-Sakakibara R. Nakabayashi Y. Higashi M. Yamazaki T. Tohge A. R. Fernie Plant Physiol. Biochem. 2013 72 21 34
54. B. Winkel-Shirley, in Advances in Botanical Research, 2002, pp. 75-94
55. L. Lepiniec I. Debeaujon J.-M. Routaboul A. Baudry L. Pourcel N. Nesi M. Caboche Annu. Rev. Plant Biol. 2006 57 405 430
56. P. Jones B. Messner J. Nakajima A. R. Schaffner K. Saito J. Biol. Chem. 2003 278 43910 43918
57. T. Tohge K. Yonekura-Sakakibara R. Niida A. Watanabe-Takahashi K. Saito Pure Appl. Chem. 2007 79 811 823
58. T. Tohge Y. Nishiyama M. Y. Hirai M. Yano J. Nakajima M. Awazuhara E. Inoue H. Takahashi D. B. Goodenowe M. Kitayama M. Noji M. Yamazaki K. Saito Plant J. Cell Mol. Biol. 2005 42 218 235
59. K. Yonekura-Sakakibara A. Fukushima R. Nakabayashi K. Hanada F. Matsuda S. Sugawara E. Inoue T. Kuromori T. Ito et al. Plant J. 2012 69 154 167
60. K. Yonekura-Sakakibara T. Tohge F. Matsuda R. Nakabayashi H. Takayama R. Niida A. Watanabe-Takahashi E. Inoue K. Saito Plant Cell 2008 20 2160 2176
61. K. Yonekura-Sakakibara T. Tohge R. Niida K. Saito J. Biol. Chem. 2007 282 14932 14941
62. K. Yonekura-Sakakibara R. Nakabayashi S. Sugawara T. Tohge T. Ito M. Koyanagi M. Kitajima H. Takayama K. Saito Plant J. Cell Mol. Biol. 2014 79 769 782
63. J. Luo Y. Nishiyama C. Fuell G. Taguchi K. Elliott L. Hill Y. Tanaka M. Kitayama M. Yamazaki P. Bailey A. Parr A. J. Michael K. Saito C. Martin Plant J. Cell Mol. Biol. 2007 50 678 695
64. J. C. D'Auria M. Reichelt K. Luck A. Svatos J. Gershenzon FEBS Lett. 2007 581 872 878
65. I. Muzac J. Wang D. Anzellotti H. Zhang R. K. Ibrahim Arch. Biochem. Biophys. 2000 375 385 388
66. F. Matsuda M. Y. Hirai E. Sasaki K. Akiyama K. Yonekura-Sakakibara N. J. Provart T. Sakurai Y. Shimada K. Saito Plant Physiol. 2010 152 566 578
67. F. Matsuda R. Nakabayashi Y. Sawada M. Suzuki M. Y. Hirai S. Kanaya K. Saito Front. Plant Sci. 2011 2 40
68. A. Fukushima M. Kusano R. F. Mejia M. Iwasa M. Kobayashi N. Hayashi A. Watanabe-Takahashi T. Narisawa T. Tohge M. Hur E. S. Wurtele B. J. Nikolau K. Saito Plant Physiol. 2014 165 948 961
69. F. Matsuda Y. Okazaki A. Oikawa M. Kusano R. Nakabayashi J. Kikuchi J.-I. Yonemaru K. Ebana M. Yano et al. Plant J. 2012 70 624 636
70. L. Gong W. Chen Y. Gao X. Liu H. Zhang C. Xu S. Yu Q. Zhang J. Luo Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013 110 20320 20325
71. M. Brazier-Hicks K. M. Evans M. C. Gershater H. Puschmann P. G. Steel R. Edwards J. Biol. Chem. 2009 284 17926 17934
72. R. A. Dixon D.-Y. Xie S. B. Sharma New Phytol. 2005 165 9 28
73. D.-Y. Xie S. B. Sharma N. L. Paiva D. Ferreira R. A. Dixon Science 2003 299 396 399
74. Y. Pang X. Cheng D. Huhman J. Ma G. Peel K. Yonekura-Sakakibara K. Saito G. Shen L. Sumner Y. Tang J. Wen J. Yun R. Dixon Planta 2013 238 139 154
75. S. Kitamura F. Matsuda T. Tohge K. Yonekura-Sakakibara M. Yamazaki K. Saito I. Narumi Plant J. Cell Mol. Biol. 2010 62 549 559
76. L. Pourcel J.-M. Routaboul L. Kerhoas M. Caboche L. Lepiniec I. Debeaujon Plant Cell 2005 17 2966 2980
77. J. Zhao Y. Pang R. A. Dixon Plant Physiol. 2010 153 437 443
78. M. Y. Hirai M. Yano D. B. Goodenowe S. Kanaya T. Kimura M. Awazuhara M. Arita T. Fujiwara K. Saito Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2004 101 10205 10210
79. M. Y. Hirai M. Klein Y. Fujikawa M. Yano D. B. Goodenowe Y. Yamazaki S. Kanaya Y. Nakamura M. Kitayama et al. J. Biol. Chem. 2005 280 25590 25595
80. M. Y. Hirai K. Sugiyama Y. Sawada T. Tohge T. Obayashi A. Suzuki R. Araki N. Sakurai H. Suzuki K. Aoki H. Goda O. I. Nishizawa D. Shibata K. Saito Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2007 104 6478 6483
81. T. Obayashi K. Kinoshita K. Nakai M. Shibaoka S. Hayashi M. Saeki D. Shibata K. Saito H. Ohta Nucleic Acids Res. 2007 35 D863 D869
82. E. K. F. Chan H. C. Rowe J. A. Corwin B. Joseph D. J. Kliebenstein PLoS Biol. 2011 9 e1001125
83. D. J. Kliebenstein J. Kroymann P. Brown A. Figuth D. Pedersen J. Gershenzon T. Mitchell-Olds Plant Physiol. 2001 126 811 825
84. B. G. Hansen D. J. Kliebenstein B. A. Halkier Plant J. 2007 50 902 910
85. F. Geu-Flores M. E. Møldrup C. Böttcher C. E. Olsen D. Scheel B. A. Halkier Plant Cell 2011 23 2456 2469
86. J. M. Augustin V. Kuzina S. B. Andersen S. Bak Phytochemistry 2011 72 435 457
87. S. Sawai K. Saito Front. Plant Sci. 2011 2 25
88. A. Gholami N. De Geyter J. Pollier S. Goormachtig A. Goossens Nat. Prod. Rep. 2014 31 356 380
89. H. Seki K. Ohyama S. Sawai M. Mizutani T. Ohnishi H. Sudo T. Akashi T. Aoki K. Saito et al. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2008 105 14204 14209
90. H. Seki S. Sawai K. Ohyama M. Mizutani T. Ohnishi H. Sudo E. O. Fukushima T. Akashi T. Aoki K. Saito T. Muranaka Plant Cell 2011 23 4112 4123
91. M. Carelli E. Biazzi F. Panara A. Tava L. Scaramelli A. Porceddu N. Graham M. Odoardi E. Piano S. Arcioni S. May C. Scotti O. Calderini Plant Cell 2011 23 3070 3081
92. E. O. Fukushima H. Seki K. Ohyama E. Ono N. Umemoto M. Mizutani K. Saito T. Muranaka Plant Cell Physiol. 2011 52 2050 2061
93. M. A. Naoumkina L. V. Modolo D. V. Huhman E. Urbanczyk-Wochniak Y. Tang L. W. Sumner R. A. Dixon Plant Cell 2010 22 850 866
94. J. M. Augustin S. Drok T. Shinoda K. Sanmiya J. K. Nielsen B. Khakimov C. E. Olsen E. H. Hansen V. Kuzina C. T. Ekstrøm T. Hauser S. Bak Plant Physiol. 2012 160 1881 1895
95. T. Sayama E. Ono K. Takagi Y. Takada M. Horikawa Y. Nakamoto A. Hirose H. Sasama M. Ohashi H. Hasegawa T. Terakawa A. Kikuchi S. Kato N. Tatsuzaki C. Tsukamoto M. Ishimoto Plant Cell 2012 24 2123 2138
96. A. Osbourn Plant Physiol. 2010 154 531 535
97. S. Boycheva L. Daviet J. L. Wolfender T. B. Fitzpatrick Trends Plant Sci. 2014 19 447 459
98. X. Qi S. Bakht M. Leggett C. Maxwell R. Melton A. Osbourn Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2004 101 8233 8238
99. B. Field A. E. Osbourn Science 2008 320 543 547
100. B. Field A.-S. Fiston-Lavier A. Kemen K. Geisler H. Quesneville A. E. Osbourn Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2011 108 16116 16121
101. M. Itkin U. Heinig O. Tzfadia A. J. Bhide B. Shinde P. D. Cardenas S. E. Bocobza T. Unger S. Malitsky R. Finkers Y. Tikunov A. Bovy Y. Chikate P. Singh I. Rogachev J. Beekwilder A. P. Giri A. Aharoni Science 2013 341 175 179
102. S. Sawai K. Ohyama S. Yasumoto H. Seki T. Sakuma T. Yamamoto Y. Takebayashi M. Kojima H. Sakakibara T. Aoki T. Muranaka K. Saito N. Umemoto Plant Cell 2014 10.1105/tpc.114.130096
103. A. Gesell M. Rolf J. Ziegler M. L. Diaz Chavez F. C. Huang T. M. Kutchan J. Biol. Chem. 2009 284 24432 24442
104. J. M. Hagel P. J. Facchini Nat. Chem. Biol. 2010 6 273 275
105. T. Winzer V. Gazda Z. He F. Kaminski M. Kern T. R. Larson Y. Li F. Meade R. Teodor F. E. Vaistij C. Walker T. A. Bowser I. A. Graham Science 2012 336 1704 1708
106. F. Geu-Flores N. H. Sherden V. Courdavault V. Burlat W. S. Glenn C. Wu E. Nims Y. Cui S. E. O'Connor Nature 2012 492 138 142
107. K. Asada V. Salim S. Masada-Atsumi E. Edmunds M. Nagatoshi K. Terasaka H. Mizukami V. De Luca Plant Cell 2013 25 4123 4134
108. K. Miettinen L. Dong N. Navrot T. Schneider V. Burlat J. Pollier L. Woittiez S. van der Krol R. Lugan T. Ilc R. Verpoorte K. M. Oksman-Caldentey E. Martinoia H. Bouwmeester A. Goossens J. Memelink D. Werck-Reichhart Nat. Commun. 2014 5 3606
109. V. Salim B. Wiens S. Masada-Atsumi F. Yu V. De Luca Phytochemistry 2014 101 23 31
110. M. Yamazaki K. Mochida T. Asano R. Nakabayashi M. Chiba N. Udomson Y. Yamazaki D. Goodenowe U. Sankawa T. Yoshida A. Toyoda Y. Totoki Y. Sakaki E. Góngora-Castillo C. Buell T. Sakurai K. Saito Plant Cell Physiol. 2013 54 686 696
111. T. Asano K. Kobayashi E. Kashihara H. Sudo R. Sasaki Y. Iijima K. Aoki D. Shibata K. Saito M. Yamazaki Phytochemistry 2013 91 128 139
112. R. Nakabayashi K. Saito Anal. Bioanal. Chem. 2013 405 5005 5011
113. S. Bunsupa M. Yamazaki K. Saito Front. Plant Sci. 2012 3 239
114. S. Bunsupa K. Katayama E. Ikeura A. Oikawa K. Toyooka K. Saito M. Yamazaki Plant Cell 2012 24 1202 1216
115. R. N. Stewart K. H. Norris S. Asen Phytochemistry 1975 14 937 942
116. G. Hrazdina and G. J. Wagner, in The Biochemistry of Plant Phenols, ed., C. F. Van Sumere, and, P. J. Lea, Oxford University Press, Oxford, England, 1985, pp. 119-133
117. A. M. Zobel G. Hrazdina Biotech Histochem 1995 70 1 6
118. M. E. Galway J. D. Masucci A. M. Lloyd V. Walbot R. W. Davis J. W. Schiefelbein Dev. Biol. 1994 166 740 754
119. K. Noda B. J. Glover P. Linstead C. Martin Nature 1994 369 661 664
120. W. H. Outlaw S. Zhang J. Exp. Bot. 2001 52 605 614
121. W. Wirtz M. Stitt H. W. Heldt Plant Physiol. 1980 66 187 193
122. M. Stitt W. Wirtz H. W. Heldt Biochim. Biophys. Acta 1980 593 85 102
123. S. Klie S. Krueger L. Krall P. Giavalisco U. I. Flugge L. Willmitzer D. Steinhauser Front. Plant Sci. 2011 2 55
124. J. Kehr Curr. Opin. Plant Biol. 2003 6 617 621
125. M. L. Reyzer Y. S. Hsieh K. Ng W. A. Korfmacher R. M. Caprioli J. Mass Spectrom. 2003 38 1081 1092
126. R. L. Caldwell R. M. Caprioli Mol. Cell. Proteomics 2005 4 394 401
127. Y. J. Lee D. C. Perdian Z. H. Song E. S. Yeung B. J. Nikolau Plant J. 2012 70 81 95
128. P. Chaurand M. Stoeckli R. Caprioli Anal. Chem. 1999 71 5263 5270
129. N. Ishida M. Koizumi H. Kano Ann. Bot. 2000 86 259 278
130. W. Kockenberger Trends Plant Sci. 2001 6 286 292
131. L. Borisjuk H. Rolletschek T. Neuberger Plant J. 2012 70 129 146
132. H. Van As J. van Duynhoven J. Magn. Reson. 2013 229 25 34
133. J. S. Fletcher J. C. Vickerman N. Winograd Curr. Opin. Chem. Biol. 2011 15 733 740
134. E. H. Seeley R. M. Caprioli Anal. Chem. 2012 84 2105 2110
135. J. S. Fletcher N. P. Lockyer J. C. Vickerman Mass Spectrom. Rev. 2011 30 142 174
136. S. Cha H. Zhang H. I. Ilarslan E. S. Wurtele L. Brachova B. J. Nikolau E. S. Yeung Plant J. Cell Mol. Biol. 2008 55 348 360
137. Y. J. Lee D. C. Perdian Z. Song E. S. Yeung B. J. Nikolau Plant J. Cell Mol. Biol. 2012 70 81 95
138. M. M. Burrell C. J. Earnshaw M. R. Clench J. Exp. Bot. 2007 58 757 763
139. A. Benninghoven, F. G. Rudenauer and H. W. Werner, Secondary ion mass spectrometry: basic concepts, instrumental aspects, applications and trends, John Wiley & Sons, New York, 1987
140. M. Pacholski N. Winograd Chem. Rev. 1999 99 2977 3006
141. D. B. Lazof J. G. Goldsmith T. W. Rufty R. W. Linton Plant Physiol. 1996 112 1289 1300
142. R. Metzner H. U. Schneider U. Breuer W. H. Schroeder Plant Physiol. 2008 147 1774 1787
143. K. L. Moore M. Schroder Z. Wu B. G. H. Martin C. R. Hawes S. P. McGrath M. J. Hawkesford J. Feng Ma F.-J. Zhao C. R. M. Grovenor Plant Physiol. 2011 156 913 924
144. A. Seyer J. Einhorn A. Brunelle O. Laprevote Anal. Chem. 2010 82 2326 2333
145. K. L. Moore E. Lombi F. J. Zhao C. R. Grovenor Anal. Bioanal. Chem. 2012 402 3263 3273
146. D. Hölscher R. Shroff K. Knop M. Gottschaldt A. Crecelius B. Schneider D. G. Heckel U. S. Schubert A. SvatoŠ Plant J. Cell Mol. Biol. 2009 60 907 918
147. S. Cha Z. Song B. J. Nikolau E. S. Yeung Anal. Chem. 2009 81 2991 3000
148. P. Nemes A. A. Barton Y. Li A. Vertes Anal. Chem. 2008 80 4575 4582
149. P. Nemes A. A. Barton A. Vertes Anal. Chem. 2009 81 6668 6675
150. P. Nemes A. Vertes Anal. Chem. 2007 79 8098 8106
151. P. Nemes A. S. Woods A. Vertes Anal. Chem. 2010 82 982 988
152. B. Shrestha P. Nemes J. Nazarian Y. Hathout E. P. Hoffman A. Vertes Analyst 2010 135 751 758
153. B. Shrestha P. Nemes A. Vertes Appl. Phys. A: Mater. Sci. Process. 2010 101 121 126
154. B. Shrestha J. M. Patt A. Vertes Anal. Chem. 2011 83 2947 2955
155. A. Svatos Trends Biotechnol. 2010 28 425 434
156. M. Peukert A. Matros G. Lattanzio S. Kaspar J. Abadia H. P. Mock New Phytol. 2012 193 806 815
157. T. Mueller S. Oradu D. R. Ifa R. G. Cooks B. Kraeutler Anal. Chem. 2011 83 5754 5761
158. L. W. Sumner D. S. Yang B. J. Bench B. S. Watson C. Li A. D. Jones Annu. Plant Rev. 2011 43 343 366
159. D. C. Perdian Y. J. Lee Anal. Chem. 2010 82 9393 9400
160. A. K. Mullen M. R. Clench S. Crosland K. R. Sharples Rapid Commun. Mass Spectrom. 2005 19 2507 2516
161. S. Robinson K. Warburton M. Seymour M. Clench J. Thomas-Oates New Phytol. 2007 173 438 444
162. V. Vrkoslav A. Muck J. Cvacka A. Svatos J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2010 21 220 231
163. P. Franceschi Y. Dong K. Strupat U. Vrhovsek F. Mattivi J. Exp. Bot. 2012 63 1123 1133
164. M. Ha J. H. Kwak Y. Kim O. P. Zee Food Chem. 2012 133 1155 1162
165. J. Sarsby M. W. Towers C. Stain R. Cramer O. A. Koroleva Phytochemistry 2012 77 110 118
166. Y. Yoshimura H. Enomoto T. Moriyama Y. Kawamura M. Setou N. Zaima Anal. Bioanal. Chem. 2012 403 1885 1895
167. Y. Yoshimura N. Zaima T. Moriyama Y. Kawamura PLoS One 2012 7 e31285
168. H. Ye E. Gemperline M. Venkateshwaran R. Chen P. M. Delaux M. Howes-Podoll J. M. Ane L. Li Plant J. Cell Mol. Biol. 2013 75 130 145
169. J. H. Jun Z. H. Song Z. J. Liu B. J. Nikolau E. S. Yeung Y. J. Lee Anal. Chem. 2010 82 3255 3265
170. S. Cha Z. Song B. J. Nikolau E. S. Yeung Anal. Chem. 2009 81 2991 3000
171. C. Sluszny E. S. Yeung B. J. Nikolau J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2005 16 107 115
172. Y. J. Lee D. C. Perdian Z. Song E. S. Yeung B. J. Nikolau Plant J. Cell Mol. Biol. 2012 70 81 95
173. R. G. Cooks Z. Ouyang Z. Takats J. M. Wiseman Science 2006 311 1566 1570
174. A. B. Costa R. G. Cooks Chem. Phys. Lett. 2008 464 1 8
175. I. Cotte-Rodriguez C. C. Mulligan R. G. Cooks Anal. Chem. 2007 79 7069 7077
176. Q. Hu N. Talaty R. J. Noll R. G. Cooks Rapid Commun. Mass Spectrom. 2006 20 3403 3408
177. R. G. Cooks N. E. Manicke A. L. Dill D. R. Ifa L. S. Eberlin A. B. Costa H. Wang G. Huang Z. Ouyang Faraday Discuss. 2011 149 247 267
178. A. L. Dill D. R. Ifa N. E. Manicke A. B. Costa J. A. Ramos-Vara D. W. Knapp R. G. Cooks Anal. Chem. 2009 81 8758 8764
179. L. S. Eberlin A. L. Dill A. B. Costa D. R. Ifa L. Cheng T. Masterson M. Koch T. L. Ratliff R. G. Cooks Anal. Chem. 2010 82 3430 3434
180. S. R. Ellis C. Wu J. M. Deeley X. Zhu R. J. Truscott R. G. Cooks T. W. Mitchell S. J. Blanksby J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2010 21 2095 2104
181. M. Girod Y. Shi J.-X. Cheng R. G. Cooks Anal. Chem. 2010 83 207 215
182. D. R. Ifa J. M. Wiseman Q. Song R. G. Cooks Int. J. Mass Spectrom. 2007 259 8 15
183. N. E. Manicke M. Nefliu C. Wu J. W. Woods V. Reiser R. C. Hendrickson R. G. Cooks Anal. Chem. 2009 81 8702 8707
184. J. M. Wiseman D. R. Ifa Y. Zhu C. B. Kissinger N. E. Manicke P. T. Kissinger R. G. Cooks Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2008 105 18120 18125
185. A. U. Jackson A. Tata C. Wu R. H. Perry G. Haas L. West R. G. Cooks Analyst 2009 134 867 874
186. N. Talaty Z. Takats R. G. Cooks Analyst 2005 130 1624 1633
187. P. J. Roach J. Laskin A. Laskin Analyst 2010 135 2233 2236
188. A. R. Korte Z. H. Song B. J. Nikolau Y. J. Lee Anal. Methods 2012 4 474 481
189. M. Koestler D. Kirsch A. Hester A. Leisner S. Guenther B. Spengler Rapid Commun. Mass Spectrom. 2008 22 3275 3285
190. A. Römpp S. Guenther Y. Schober O. Schulz Z. Takats W. Kummer B. Spengler Angew. Chem., Int. Ed. 2010 49 3834 3838
191. P. C. Lauterbur Nature 1973 242 190 191
192. M. Rokitta A. Peuke U. Zimmermann A. Haase Protoplasma 1999 209 126 131
193. T. W. J. Scheenen D. van Dusschoten P. A. de Jager H. Van As J. Exp. Bot. 2000 51 1751 1759
194. T. W. J. Scheenen F. J. Vergeldt A. M. Heemskerk H. Van As Plant Physiol. 2007 144 1157 1165
195. H. Van As J. Exp. Bot. 2007 58 743 756
196. C. W. Windt E. Gerkema H. Van As Plant Physiol. 2009 151 830 842
197. L. Ciobanu D. A. Seeber C. H. Pennington J. Magn. Reson. 2002 158 178 182
198. G. Melkus H. Rolletschek J. Fuchs V. Radchuk E. Grafahrend-Belau N. Sreenivasulu T. Rutten D. Weier N. Heinzel F. Schreiber T. Altmann P. M. Jakob L. Borisjuk Plant Biotechnol. J. 2011 9 1022 1037
199. G. Melkus H. Rolletschek R. Radchuk J. Fuchs T. Rutten U. Wobus T. Altmann P. Jakob L. Borisjuk Plant Physiol. 2009 151 1139 1154
200. J. Lambert P. Lampen A. von Bohlen R. Hergenroder Anal. Bioanal. Chem. 2006 384 231 236
201. A. Rollins J. Barber R. Elliott B. Wood Plant Physiol. 1989 91 1243 1246
202. L. Borisjuk H. Rolletschek T. Neuberger Prog. Lipid Res. 2013 52 465 487
203. J. Fuchs T. Neuberger H. Rolletschek S. Schiebold T. H. Nguyen N. Borisjuk A. Borner G. Melkus P. Jakob L. Borisjuk Plant Physiol. 2013 161 583 593
204. R. J. Bino R. D. Hall O. Fiehn J. Kopka K. Saito J. Draper B. J. Nikolau P. Mendes U. Roessner-Tunali M. H. Beale R. N. Trethewey B. M. Lange E. S. Wurtele L. W. Sumner Trends Plant Sci. 2004 9 418 425
205. R. M. Salek C. Steinbeck M. R. Viant R. Goodacre W. B. Dunn GigaScience 2013 2 13
206. W. B. Dunn A. Erban R. J. M. Weber D. J. Creek M. Brown R. Breitling T. Hankemeier R. Goodacre S. Neumann J. Kopka Metabolomics 2013 9 S44 S66
207. L. Sumner A. Amberg D. Barrett M. Beale R. Beger C. Daykin T. Fan O. Fiehn R. Goodacre J. Griffin T. Hankemeier N. Hardy J. Harnly R. Higashi J. Kopka A. Lane J. Lindon P. Marriott A. Nicholls M. Reily J. Thaden M. Viant Metabolomics 2007 3 211 221
208. J. L. Wolfender E. F. Queiroz K. Hostettmann Magn. Reson. Chem. 2005 43 697 709
209. M. Lambert J. L. Wolfender D. Staerk S. B. Christensen K. Hostettmann J. W. Jaroszewski Anal. Chem. 2007 79 727 735
210. A. Castro S. Moco J. Coll J. Vervoort J. Nat. Prod. 2010 73 962 965
211. J. van der Hooft V. Mihaleva R. de Vos R. Bino J. Vervoort Magn. Reson. Chem. 2011 49 1 S55 S60
212. H. Horai M. Arita S. Kanaya Y. Nihei T. Ikeda K. Suwa Y. Ojima K. Tanaka S. Tanaka K. Aoshima Y. Oda Y. Kakazu M. Kusano T. Tohge F. Matsuda Y. Sawada M. Y. Hirai H. Nakanishi K. Ikeda N. Akimoto T. Maoka H. Takahashi T. Ara N. Sakurai H. Suzuki D. Shibata S. Neumann T. Iida K. Funatsu F. Matsuura T. Soga R. Taguchi K. Saito T. Nishioka J. Mass Spectrom. 2010 45 703 714
213. D. S. Wishart T. Jewison A. C. Guo M. Wilson C. Knox Y. Liu Y. Djoumbou R. Mandal F. Aziat E. Dong S. Bouatra I. Sinelnikov D. Arndt J. Xia P. Liu F. Yallou T. Bjorndahl R. Perez-Pineiro R. Eisner F. Allen V. Neveu R. Greiner A. Scalbert Nucleic Acids Res. 2013 41 D801 D807
214. C. A. Smith G. O'Maille E. J. Want C. Qin S. A. Trauger T. R. Brandon D. E. Custodio R. Abagyan G. Siuzdak Ther. Drug Monit. 2005 27 747 751
215. R. Tautenhahn K. Cho W. Uritboonthai Z. Zhu G. J. Patti G. Siuzdak Nat. Biotechnol. 2012 30 826 828
216. J. Kopka N. Schauer S. Krueger C. Birkemeyer B. Usadel E. Bergmuller P. Dormann W. Weckwerth Y. Gibon M. Stitt L. Willmitzer A. R. Fernie D. Steinhauser Bioinformatics 2005 21 1635 1638
217. Y. Sawada R. Nakabayashi Y. Yamada M. Suzuki M. Sato A. Sakata K. Akiyama T. Sakurai F. Matsuda T. Aoki M. Y. Hirai K. Saito Phytochemistry 2012 82 38 45
218. F. Matsuda K. Yonekura-Sakakibara R. Niida T. Kuromori K. Shinozaki K. Saito Plant J. Cell Mol. Biol. 2009 57 555 577
219. H. Neuweger S. P. Albaum M. Dondrup M. Persicke T. Watt K. Niehaus J. Stoye A. Goesmann Bioinformatics 2008 24 2726 2732
220. Q. Cui I. A. Lewis A. D. Hegeman M. E. Anderson J. Li C. F. Schulte W. M. Westler H. R. Eghbalnia M. R. Sussman J. L. Markley Nat. Biotechnol. 2008 26 162 164
221. E. Champarnaud C. Hopley Rapid Commun. Mass Spectrom. 2011 25 1001 1007
222. K. Scheubert F. Hufsky S. Bocker J. Cheminf. 2013 5 12
223. M. Gerlich S. Neumann J. Mass Spectrom. 2013 48 291 298
224. S. Wolf S. Schmidt M. Muller-Hannemann S. Neumann BMC Bioinf. 2010 11 148
225. M. Heinonen A. Rantanen T. Mielikainen J. Kokkonen J. Kiuru R. A. Ketola J. Rousu Rapid Commun. Mass Spectrom. 2008 22 3043 3052
226. T. Kind K. H. Liu Y. Lee do B. DeFelice J. K. Meissen O. Fiehn Nat. Methods 2013 10 755 758
227. F. Rasche K. Scheubert F. Hufsky T. Zichner M. Kai A. Svatos S. Bocker Anal. Chem. 2012 84 3417 3426
228. S. E. Stein J. Am. Soc. Mass Spectrom. 1995 6 644 655
229. M. L. Bandu K. R. Watkins M. L. Bretthauer C. A. Moore H. Desaire Anal. Chem. 2004 76 1746 1753
230. K. Klagkou F. Pullen M. Harrison A. Organ A. Firth G. J. Langley Rapid Commun. Mass Spectrom. 2003 17 1163 1168
231. J. A. Taylor R. S. Johnson Rapid Commun. Mass Spectrom. 1997 11 1067 1075
232. L. J. Kangas T. O. Metz G. Isaac B. T. Schrom B. Ginovska-Pangovska L. Wang L. Tan R. R. Lewis J. H. Miller Bioinformatics 2012 28 1705 1713
233. H. Zhang S. Singh V. N. Reinhold Anal. Chem. 2005 77 6263 6270
234. A. Kameyama S. Nakaya H. Ito N. Kikuchi T. Angata M. Nakamura H. K. Ishida H. Narimatsu J. Proteome Res. 2006 5 808 814
235. R. Wei G. Li A. B. Seymour Anal. Chem. 2010 82 5527 5533
236. Y. Sawada K. Akiyama A. Sakata A. Kuwahara H. Otsuki T. Sakurai K. Saito M. Y. Hirai Plant Cell Physiol. 2009 50 37 47
237. U. Vrhovsek D. Masuero M. Gasperotti P. Franceschi L. Caputi R. Viola F. Mattivi J. Agric. Food Chem. 2012 60 8831 8840
238. E. Carvalho P. Franceschi A. Feller L. Palmieri R. Wehrens S. Martens Plant Physiol. Biochem. 2013 72 79 86
239. A. Schurmann V. Dvorak C. Cruzer P. Butcher A. Kaufmann Rapid Commun. Mass Spectrom. 2009 23 1196 1200
240. D. Hurtaud-Pessel E. Verdon J. Blot P. Sanders Food Addit. Contam. 2006 23 569 578
241. B. J. Berendsen L. A. Stolker M. W. Nielen J. Am. Soc. Mass Spectrom. 2013 24 154 163
242. Ó. J. Pozo J. V. Sancho M. Ibáñez F. Hernández W. M. A. Niessen TrAC, Trends Anal. Chem. 2006 25 1030 1042
243. H. Gao O. L. Materne D. L. Howe C. L. Brummel Rapid Commun. Mass Spectrom. 2007 21 3683 3693
244. R. G. Dickinson A. L. Raymond J. Am. Chem. Soc. 1923 45 22 29
245. J. P. Glusker Protein Sci. 1994 3 2465 2469
246. Y. Inokuma S. Yoshioka J. Ariyoshi T. Arai Y. Hitora K. Takada S. Matsunaga K. Rissanen M. Fujita Nature 2013 495 461 466
247. Y. Inokuma S. Yoshioka J. Ariyoshi T. Arai M. Fujita Nat. Protoc. 2014 9 246 252
248. N. Carreno-Quintero H. J. Bouwmeester J. J. B. Keurentjes Trends Genet. 2013 29 41 50
249. L. Gong W. Chen Y. Gao X. Liu H. Zhang C. Xu S. Yu Q. Zhang J. Luo Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013 110 20320 20325
250. H. Redestig M. Kusano K. Ebana M. Kobayashi A. Oikawa Y. Okazaki F. Matsuda M. Arita N. Fujita et al. BMC Syst. Biol. 2011 5 176
251. M. N. Calingacion C. Boualaphanh V. D. Daygon R. Anacleto R. Sackville Hamilton B. Biais C. Deborde M. Maucourt A. Moing R. Mumm R. C. H. Vos A. Erban J. Kopka T. H. Hansen K. H. Laursen J. K. Schjoerring R. D. Hall M. A. Fitzgerald Metabolomics 2012 8 771 783
252. F. Matsuda R. Nakabayashi Z. Yang Y. Okazaki J. Yonemaru K. Ebana M. Yano K. Saito Plant J. 2014 10.1111/tpj.12681
253. Z. Yang R. Nakabayashi Y. Okazaki T. Mori S. Takamatsu S. Kitanaka J. Kikuchi K. Saito Metabolomics 2013 1 13
254. J. B. Bowne T. A. Erwin J. Juttner T. Schnurbusch P. Langridge A. Bacic U. Roessner Mol. Plant 2012 5 418 429
255. C. B. Hill J. D. Taylor J. Edwards D. Mather A. Bacic P. Langridge U. Roessner Plant Physiol. 2013 162 1266 1281
256. N. Amiour S. Imbaud G. Clément N. Agier M. Zivy B. Valot T. Balliau P. Armengaud I. Quilleré R. Cañas T. Tercet-Laforgue B. Hirel J. Exp. Bot. 2012 63 5017 5033
257. P. Casati M. Campi D. Morrow J. Fernandes V. Walbot BMC Genomics 2011 12 321
258. J. Qiu Nature 2007 448 126 128
259. M. Wang R.-J. A. N. Lamers H. A. A. J. Korthout J. H. J. van Nesselrooij R. F. Witkamp R. van der Heijden P. J. Voshol L. M. Havekes R. Verpoorte J. van der Greef Phytother. Res. 2005 19 173 182
260. A. Zhang H. Sun Z. Wang W. Sun P. Wang X. Wang Planta Med. 2010 76 2026 2035
261. T. Okada et al., submitted, 2014