Enantiomeric and diastereoisomeric (mixed) L/D-octaarginine derivatives - A simple way of modulating the properties of cell-penetrating peptides

Chemistry and Biodiversity

Volumn 10, Issue 7, 2013, Pages 1165-1184

  Purkayastha, Nirupam ^a   Eyer, Klaus ^a   Robinson, Tom ^a   Dittrich, Petra S ^a   Beck, Albert K ^a   Seebach, Dieter ^a   Kolesinska, Beata ^b   Cadalbert, Riccardo ^a  

^a ETH ZURICH   (Switzerland)

^b LODZ UNIVERSITY OF TECHNOLOGY   (Poland)

Author keywords

Amino acids; Cell penetration; HEK Cells; Microfluidic devices; Oligoarginines; Peptides; Phospholipid vesicles

Indexed keywords

AMIDE; ARGININE DERIVATIVE; CELL PENETRATING PEPTIDE; LEVO OCTAARGININE; UNCLASSIFIED DRUG;

ARTICLE; CELL MEMBRANE; CELL STRAIN HEK293; CONTROLLED STUDY; DIASTEREOISOMER; DRUG CONJUGATION; DRUG DELIVERY SYSTEM; DRUG DESIGN; ENANTIOMER; EUKARYOTIC CELL; HUMAN; HUMAN CELL; HUMAN TISSUE; LIPID BILAYER; LIPID VESICLE; PHOSPHOLIPID BILAYER; PLASMA; PLASMA HALF LIFE; PROTEIN PURIFICATION; PROTEIN SECONDARY STRUCTURE; TARGET CELL;

AMINO ACIDS; CELL PENETRATION; HEK CELLS; MICROFLUIDIC DEVICES; OLIGOARGININES; PEPTIDES; PHOSPHOLIPID VESICLES;

AMINO ACID SEQUENCE; CELL MEMBRANE PERMEABILITY; CELL-PENETRATING PEPTIDES; FLUORESCEIN; HALF-LIFE; HEK293 CELLS; HUMANS; LIPID BILAYERS; MICROSCOPY, CONFOCAL; OLIGOPEPTIDES; STEREOISOMERISM;

EID: 84880385025     PISSN: 16121872     EISSN: 16121880     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/cbdv.201300180     Document Type: Article

References (129)

1. Ü. Langel, ' Handbook of Cell-Penetrating Peptides', CRC Press, Boca Raton, 2007
2. Ü. Langel, 'Cell-Penetrating Peptide: Processes and Applications', CRC Press, Boca Raton, 2002
3. Ü. Langel, 'Cell-Penetrating Peptide: Methods and Protocols', Humana Press, New York, 2011.
4. F. Heitz, M. C. Morris, G. Divita, Br. J. Pharmacol. 2009, 157, 195.
5. L. Chen, S. D. Harrison, Biochem. Soc. Trans. 2007, 35, 821.
6. F. Kamena, B. Monnanda, D. Makou, S. Capone, K. Patora-Komisarska, D. Seebach, Chem. Biodiversity 2011, 8, 1
7. X. Sisquella,K. de Pourcq, J. Alguacil, J. Robles, F. Sanz, D. Anselmetti, S. Imperial, X. Fernàndez-Busquets, FASEB J. 2010, 24, 4203
8. P. Urbán, J. Estelrich, A. Cortés, X. Fernàndez- Busquets, J. Controlled Release 2011, 151, 202
9. J. J. Valle-Delgado, P. Urbán, X. Fernàndez-Busquets, Nanoscale 2013, 5, 3673.
10. J. B. Rothbard, S. Garlington, Q. Lin, T. Kirschberg, E. Kreider, P. L. McGrane, P. A. Wender, P. A. Khavari, Nat. Med. 2000, 6, 1253
11. B. U. Samuel, B. Hearn, D. Mack, P. Wender, J. Rothbard, M. J. Kirisits, E. Mui, S. Wernimont, C. W. Roberts, S. P. Muench, D. W. Rice, S. T. Prigge, A. B. Law, R. McLeod, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2003, 100, 14281
12. P. Wender, W. Galliher, E. Goun, L. Jones, T. Pillow, Adv. Drug Delivery Rev. 2008, 60, 452
13. E. Geihe Stanzl, B. M. Trantow, J. R. Vargas, P. A. Wender, Acc. Chem. Res. 2013, doi: 10.1021/ar4000554.
14. I. Nakase, Y. Konishi, M. Ueda, H. Saji, S. Futaki, J. Controlled Release 2012, 159, 181
15. I. Nakase, T. Takeuchi, G. Tanaka, S. Futaki, Adv. Drug Delivery Rev. 2008, 60, 598
16. M. M. Fretz, N. A. Penning, S. Al-Taei, S. Futaki, T. Takeuchi, I. Nakase, G. Storm, A. T. Jones, Biochem. J. 2007, 403, 335
17. S. Futaki, Adv. Drug Delivery Rev. 2005, 57, 547
18. S. Futaki, T. Suzuki, W. Ohashi, T. Yagami, S. Tanaka, K. Ueda, Y. Sugiura, J. Biol. Chem. 2001, 276, 5836
19. S. Futaki, I. Nakase, A. Tadokoro, T. Takeuchi, A. T. Jones, Biochem. Soc. Trans. 2007, 35, 784
20. S. Futaki, Int. J. Pharm. 2002, 245, 1.
21. E.-S. Khafagy, M. Morishita, Adv. Drug Delivery Rev. 2012, 64, 531
22. N. Kamei, M. Morishita, K. Takayama, J. Controlled Release 2009, 136, 179
23. N. Kamei, M. Morishita, J. Ehara, K. Takayama, J. Controlled Release 2008, 131, 94
24. N. Kamei, M. Morishita, Y. Eda, N. Ida, R. Nishio, K. Takayama, J. Controlled Release 2008, 132, 21.
25. J. F. Liang, V. C. Yang, Biochem. Biophys. Res. Commun. 2005, 335, 734.
26. Y.-W. Won, H. A. Kim, M. Lee, Y.-H. Kim, Mol. Ther. 2010, 18, 734
27. S. E. Andaloussi, P. Guterstam, Ü. Langel, Nat. Protoc. 2007, 2, 2043
28. J. B. Rothbard, E. Kreider, C. L. VanDeusen, L. Wright, B. L. Wylie, P. A. Wender, J. Med. Chem. 2002, 45, 3612
29. P. Järver, K. Langel, S. El-Andaloussi, Ü. Langel, Biochem. Soc. Trans. 2007, 35, 770
30. R. Abes, A. A. Arzumanov, H. M. Moulton, S. Abes, G. D. Ivanova, P. L. Iversen, M. J. Gait, B. Lebleu, Biochem. Soc. Trans. 2007, 35, 775
31. D. S. Youngblood, S. A. Hatlevig, J. N. Hassinger, P. L. Iversen, H. M. Moulton, Bioconjugate Chem. 2007, 18, 50.
32. J. Montenegro, C. Gehin, E. K. Bang, A. Fin, D. A. Doval, H. Riezman, N. Sakai, S. Matile, Chimia 2011, 65, 853.
33. Z. Bánõczi, B. Peregi, E. Orbán, R. Szabõ, F. Hudecz, ARKIVOC 2008, 140
34. S. Capone, D. Seebach, N. S. Ryder, M. Dobler, hitherto unpublished results
35. D. Y. Furgeson, M. R. Dreher, A. Chilkoti, J. Controlled Release 2006, 110, 362
36. C. A. Puckett, J. K. Barton, J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 8738
37. M. Calderõn, R. Graeser, F. Kratz, R. Haag, Bioorg. Med. Chem. Lett. 2009, 19, 3725
38. M. Ohsaki, T. Okuda, A. Wada, T. Hirayama, T. Niidome, H. Aoyagi, Bioconjugate Chem. 2002, 13, 510
39. T. Okuda, A. Sugiyama, T. Niidome, H. Aoyagi, Biomaterials 2004, 25, 53
40. D. Bhadra, S. Bhadra, N. K. Jain, J. Pharm. Pharm. Sci. 2005, 8, 467
41. M. Guillot-Nieckowski, S. Eisler, F. Diederich, New J. Chem. 2007, 31, 1111
42. K. D. Eom, S. M. Park, H. D. Tran, M. S. Kim, R. N. Yu, H. Yoo, Pharm. Res. 2007, 24, 1581
43. R. Labruère, A. Alouane, T. L. Saux, I. Aujard, P. Pelupessy, A. Gautier, S. Dubruille, F. Schmidt, L. Jullien, Angew. Chem. 2012, 124, 9478
44. Angew. Chem., Int. Ed. 2012, 51, 9344
45. B.-Q. Shen, K. Xu, L. Liu, H. Raab, S. Bhakta, M. Kenrick, K. L. Parsons-Reponte, J. Tien, S.-F. Yu, E. Mai, D. Li, J. Tibbitts, J. Baudys, O. M. Saad, S. J. Scales, P. J. McDonald, P. E. Hass, C. Eigenbrot, T. Nguyen, W. A. Solis, R. N. Fuji, K. M. Flagella, D. Patel, S. D. Spencer, L. A. Khawli, A. Ebens, W. L. Wong, R. Vandlen, S. Kaur, M. X. Sliwkowski, R. H. Scheller, P. Polakis, J. R. Junutula, Nat. Biotechnol. 2012, 30, 184.
46. S. R. MacEwan, A. Chilkoti, WIREs Nanomed. Nanobiotechnol. 2013, 5, 31
47. V. P. Torchilin, Biochem. Soc. Trans. 2007, 35, 816.
48. C. Palm, M. Jayamanne, M. Kjellander, M. Hällbrink, Biochim. Biophys. Acta 2007, 1768, 1769
49. L. Leclercq, M. Boustta, M. Vert, J. Bioact. Compat. Polym. 2011, 26, 3.
50. S. W. Jones, R. Christison, K. Bundell, C. J. Voyce, S. M. V. Brockbank, P. Newham, M. A. Lindsay, Br. J. Pharmacol. 2005, 145, 1093.
51. P. A. Wender, D. J. Mitchell, K. Pattabiraman, E. T. Pelkey, L. Steinman, J. B. Rothbard, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2000, 97, 13003
52. R. B. Rothbard, T. C. Jessop, R. S. Lewis, B. A. Murray, P. A. Wender, J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 9506.
53. M. Rueping, Y. Mahajan, M. Sauer, D. Seebach, ChemBioChem 2002, 3, 257
54. D. Seebach, K. Namoto, Y. R. Mahajan, P. Bindschädler, R. Sustmann, M. Kirsch, N. S. Ryder, M. Weiss, M. Sauer, C. Roth, S. Werner, H.-D. Beer, C. Munding, P. Walde, M. Voser, Chem. Biodiversity 2004, 1, 65
55. B. Geueke, K. Namoto, I. Agarkova, J.-C. Perriard, H.-P. E. Kohler, D. Seebach, ChemBioChem 2005, 6, 982
56. P. I. Arvidsson, N. S. Ryder, H. M. Weiss, D. F. Hook, J. Escalante, D. Seebach, Chem. Biodiversity 2005, 2, 401
57. H. M. Weiss, B. Wirz, A. Schweitzer, R. Amstutz, M. I. R. Perez, H. Andres, Y. Metz, J. Gardiner, D. Seebach, Chem. Biodiversity 2007, 4, 1413
58. C. Sparr, N. Purkayastha, B. Kolesinska, M. Gengenbacher, B. Amulic, K. Matuschweski, D. Seebach, F. Kamena, submitted
59. D. Seebach, A. K. Beck, D. J. Bierbaum, Chem. Biodiversity 2004, 1, 1111
60. D. Seebach, A. K. Beck, S. Capone, G. Deniau, U. Grošelj, E. Zass, Synthesis 2009, 40, 1.
61. N. Umezawa, M. A. Gelman, M. C. Haigis, R. T. Raines, S. H. Gellman, J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 368
62. T. B. Potocky, A. K. Menon, S. H. Gellman, J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 3686
63. T. B. Potocky, J. Silvius, A. K. Menon, S. H. Gellman, ChemBioChem 2007, 8, 97
64. R. Akkarawongsa, T. B. Potocky, E. P. English, S. H. Gellman, C. R. Brandt, Antimicrob. Agents Chemother. 2008, 2120.
65. B. Kolesinska, D. J. Podwysocka, M. A. Rueping, D. Seebach, F. Kamena, P. Walde, M. Sauer, B. Windschiegl, M. Meyer-Ács, M. Vor der Brüggen, S. Giehring, Chem. Biodiversity 2013, 10, 1.
66. F. L. Graham, J. Smiley, W. C. Russell, R. Nairn, J. Gen. Virol. 1977, 36, 59
67. J. H. Hanks, R. E. Wallace, Proc. Soc. Exp. Biol. Med. 1949, 71, 196
68. C. Ciobanasu, E. Harms, G. Tünnemann, M. C. Cardoso, U. Kubitscheck, Biochemistry 2009, 48, 4728
69. D. Di Carlo, L. Y. Wu, L. P. Lee, Lab Chip 2006, 6, 1445
70. L. Y. Wu, D. Di Carlo, L. P. Lee, Biomed. Microdevices 2008, 10, 197
71. F. I. Schmidt, P. Kuhn, T. Robinson, J. Mercer, P. S. Dittrich, Biophys. J. 2013, 104, accepted
72. B. Verhoven, R. A. Schlegel, P. Williamson, J. Exp. Med. 1995, 182, 1597
73. K. Eyer, P. Kuhn, C. Hanke, P. S. Dittrich, Lab Chip 2012, 12, 765.
74. T. Hitz, R. Iten, J. Gardiner, K. Namoto, P. Walde, D. Seebach, Biochemistry 2006, 45, 5817
75. T. Shimanouchi, P. Walde, J. Gardiner, Y. R. Mahajan, D. Seebach, A. Thomae, S. D. Krämer, M. Voser, R. Kuboi, Biochim. Biophys. Acta 2007, 1768, 2726
76. N. W. Schmidt, A. Mishra, G. H. Lai, M. Davis, L. K. Sanders, D. Tran, A. Garcia, K. P. Tai, P. B. McCray Jr., A. J. Ouellette, M. E. Selsted, G. C. L. Wong, J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 6720
77. A. Mishra, G. H. Lai, N. W. Schmidt, V. Z. Sun, A. R. Rodriguez, R. Tong, L. Tang, J. Cheng, T. J. Deming, D. T. Kamei, G. C. L. Wong, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2011, 108, 16883
78. M. I. Angelova, S. Soléau, P. Méléard, F. Faucon, P. Bothorel, Prog. Colloid Polym. Sci. 1992, 89, 127.
79. 'D-Amino Acids in Chemistry, Life Sciences, and Biotechnology', Eds. H. Brückner, N. Fujii, Verlag Helvetica Chimica Acta, Zürich, Wiley-VCH, Weinheim, 2011.
80. G. Kreil, Annu. Rev. Biochem. 1997, 66, 337
81. R. Mahalakshmi, P. Balaram, 'The Use of D -Amino Acids in Peptide Design' in ' D -Amino Acids: A New Frontier in Amino Acid and Protein Research-Practical Methods and Protocols', Eds. R. Konno, H. Brückner, A. D'Aniello, G. H. Fisher, N. Fujii, H. Homma, Nova Science Publishers, New York, 2006, Chapt. 5.9, pp. 415
82. 'D-Amino Acids in Sequences of Secreted Peptides of Multicellular Organisms', Ed. P. Jollès, Birkhäuser, Basel, 1998
83. P. G. Arnison, M. J. Bibb, G. Bierbaum, A. A. Bowers, T. S. Bugni, G. Bulaj, J. A. Camarero, D. J. Campopiano, G. L. Challis, J. Clardy, P. D. Cotter, D. J. Craik, M. Dawson, E. Dittmann, S. Donadio, P. C. Dorrestein, K.-D. Entian, M. A. Fischbach, J. S. Garavelli, U. Göransson, C. W. Gruber, D. H. Haft, T. K. Hemscheidt, C. Hertweck, C. Hill, A. R. Horswill, M. Jaspars, W. L. Kelly, J. P. Klinman, O. P. Kuipers, A. J. Link, W. Liu, M. A. Marahiel, D. A. Mitchell, G. N. Moll, B. S. Moore, R. Müller, S. K. Nair, I. F. Nes, G. E. Norris, B. M. Olivera, H. Onaka, M. L. Patchett, J. Piel, M. J. T. Reaney, S. Rebuffat, R. P. Ross, H.-G. Sahl, E. W. Schmidt, M. E. Selsted, K. Severinov, B. Shen, K. Sivonen, L. Smith, T. Stein, R. D. Süssmuth, J. R. Tagg, G.-Li Tang, A. W. Truman, J. C. Vederas, C. T. Walsh, J. D. Walton, S. C. Wenzel, J. M. Willey, W. A. van der Donk, Nat. Prod. Rep. 2013, 30, 108.
84. D. W. Urry, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1971, 68, 672
85. B. M. Burkhart, R. M. Gassman, D. A. Langs, W. A. Pangborn, W. L. Duax, V. Pletnev, Pept. Sci. 1999, 51, 129.
86. N. Wehofsky, S. Thust, J. Burmeister, S. Klussmann, F. Bordusa, Angew. Chem. 2003, 115, 701
87. Angew. Chem., Int. Ed. 2003, 42, 677.
88. M. F. Powell, T. Stewart, L. Otvos, L. Urge, F. C. A. Gaeta, A. Sette, T. Arrhenius, D. Thomson, K. Soda, S. M. Colon, Pharm. Res. 1993, 10, 1268
89. C. Oppegård, P. Rogne, P. E. Kristiansen, J. N.-Meyer, Microbiology 2010, 156, 1883.
90. D. Seebach, A. Lukaszuk, K. Patora-Komisarska, D. Podwysocka, J. Gardiner, M.-O. Ebert, J. C. Reubi, R. Cescato, B. Waser, P. Gmeiner, H. Hübner, C. Rougeot, Chem. Biodiversity 2011, 8, 711.
91. J. E. Rivier, M. R. Brown, Biochemistry 1978, 17, 1766.
92. R. Tugyi, K. Uray, D. Iván, E. Fellinger, A. Perkins, F. Hudecz, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 413.
93. S. Pujals, E. Sabidõ, T. Tarragõ, E. Giralt, Biochem. Soc. Trans. 2007, 35, 794.
94. A. Elmquist, Ü. Langel, Biol. Chem. 2003, 384, 387
95. L. M. Wittenhagen, J. R. Carreon, E. G. Prestwich, S. O. Kelley, Angew. Chem. 2005, 117, 2598
96. Angew. Chem., Int. Ed. 2005, 44, 2542.
97. D. Wade, A. Boman, B. Wåhlin, C. M. Drain, D. Andreu, H. G. Boman, R. B. Merrifield, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1990, 87, 4761.
98. R. Capone, H. Jang, S. A. Kotler, L. Connelly, F. T. Arce, S. Ramachandran, B. L. Kagan, R. Nussinov, R. Lal, J. Chem. Theory Comput. 2012, 8, 1143.
99. M. Taylor, S. Moore, J. Mayers, E. Parkin, M. Beeg, M. Canovi, M. Gobbi, D. M. A. Mann, D. Allsop, Biochemistry 2010, 49, 3261.
100. C. Li, M. Pazgier, J. Li, C. Li, M. Liu, G. Zou, Z. Li, J. Chen, S. G. Tarasov, W. Y. Lu, W. Lu, J. Biol. Chem. 2010, 285, 19572.
101. B. W. Matthews, Protein Sci. 2009, 18, 1135
102. T. O. Yeates, S. B. H. Kent, Annu. Rev. Biophys. 2012, 41, 41.
103. A. Mackay, Nature 1989, 342, 133
104. L. E. Zawadzke, J. M. Berg, Proteins 1993, 16, 301
105. W. R. Patterson, D. H. Anderson, W. F. Degrado, D. Cascio, D. Eisenberg, Protein Sci. 1999, 8, 1410
106. S. K. Sia, P. S. Kim, Biochemistry 2001, 40, 8981
107. D. Gerber, Y. Shai, J. Mol. Biol. 2002, 322, 491
108. R. C. Elgersma, G. E. Mulder, G. Posthuma, D. T. S. Rijkers, R. M. J. Liskamp, Tetrahedron Lett. 2008, 49, 987
109. K. Mandal, B. L. Pentelute, V. Tereshko, V. Thammavongsa, O. Schneewind, A. A. Kossiakoff, S. B. H. Kent, Protein Sci. 2009, 18, 1146
110. K. Mandal, B. L. Pentelute, V. Tereshko, A. A. Kossiakoff, S. B. H. Kent, J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 1362.
111. C. P. Brock, W. B. Schweizer, J. D. Dunitz, J. Am. Chem. Soc. 1991, 113, 9811
112. J. D. Dunitz, A. Gavezzotti, J. Phys. Chem. B 2012, 116, 6740.
113. J. R. Pappenheimer, C. E. Dahl, M. L. Karnovsky, J. E. Maggio, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1994, 91, 1942
114. J. R. Pappenheimer, M. L. Karnovsky, J. E. Maggio, J. Pharmacol. Exp. Ther. 1997, 280, 292.
115. H. Wiegand, B. Wirz, A. Schweitzer, G. P. Camenisch, M. I. R. Perez, G. Gross, R. Woessner, R. Voges, P. I. Arvidsson, J. Frackenpohl, D. Seebach, Biopharm. Drug Dispos. 2002, 23, 251
116. H. Wiegand, B. Wirz, A. Schweitzer, G. Gross, M. I. R. Perez, H. Andres, T. Kimmerlin, M. Rueping, D. Seebach, Chem. Biodiversity 2004, 1, 1812.
117. D. Seebach, M. Overhand, F. N. M. Kühnle, B. Martinoni, L. Oberer, U. Hommel, H. Widmer, Helv. Chim. Acta 1996, 79, 913
118. T. Hintermann, D. Seebach, Chimia 1997, 50, 244
119. D. Seebach, S. Abele, J. V. Schreiber, B. Martinoni, A. K. Nussbaum, H. Schild, H. Schulz, H. Hennecke, R. Woessner, F. Bitsch, Chimia 1998, 52, 734
120. J. Frackenpohl, P. I. Arvidsson, J. V. Schreiber, D. Seebach, ChemBioChem 2001, 2, 445
121. D. F. Hook, F. Gessier, C. Noti, P. Kast, D. Seebach, ChemBioChem 2004, 5, 691
122. D. F. Hook, P. Bindschädler, Y. R. Mahajan, R. Šebesta, P. Kast, D. Seebach, Chem. Biodiversity 2005, 2, 591.
123. G. M. Church, E. Regis, 'Regenesis: How Synthetic Biology Will Reinvent Nature and Ourselves', Basic Civitas Books, Washington, 2012.
124. D. Seebach, L. Schaeffer, M. Brenner, D. Hoyer, Angew. Chem. 2003, 115, 800
125. Angew. Chem., Int. Ed. 2003, 42, 776
126. D. Seebach, E. Dubost, R. I. Mathad, B. Jaun, M. Limbach, M. Löweneck, O. Flögel, J. Gardiner, S. Capone, A. K. Beck, H. Widmer, D. Langenegger, D. Monna, D. Hoyer, Helv. Chim. Acta 2008, 91, 1736.
127. D. Seebach, J. Gardiner, Acc. Chem. Res. 2008, 41, 1366.
128. D. Seebach, D. F. Hook, A. Glättli, Biopolymers 2006, 84, 23
129. J. Gardiner, R. I. Mathad, B. Jaun, J. V. Schreiber, O. Flögel, D. Seebach, Helv. Chim. Acta 2009, 92, 2698.