Origin of the conformational heterogeneity of cardiolipin-bound cytochrome c

Journal of the American Chemical Society

Volumn 134, Issue 45, 2012, Pages 18713-18723

  Hong, Yuning ^a   Muenzner, Julia ^a   Grimm, Sebastian K ^b   Pletneva, Ekaterina V ^a  

^a Dartmouth College   (United States)

^b DARTMOUTH COLLEGE   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

BINDING MECHANISMS; CARDIOLIPINS; CL SURFACE; CL-CONCENTRATIONS; CONFORMATIONAL EXCHANGE; CONFORMATIONAL HETEROGENEITY; CRITICAL EVENTS; CYTOCHROME C; DISTANCE DISTRIBUTIONS; ENSEMBLE AVERAGING; FLUORESCENCE CORRELATION SPECTROSCOPY; FOLDING DYNAMICS; LIPID SURFACE; NON-NATIVE STATE; PROTEIN INTERACTION; PROTEIN SPECIES; PROTEIN UNFOLDING; STRUCTURAL FEATURE; TIME WINDOWS; TIME-RESOLVED; TR-FRET;

CELL DEATH; FLUORESCENCE SPECTROSCOPY; PHOSPHOLIPIDS; PORPHYRINS; PROTEIN FOLDING;

PROTEINS;

CARDIOLIPIN; CYTOCHROME C;

ARTICLE; CONCENTRATION (PARAMETERS); CONFORMATIONAL TRANSITION; FLUORESCENCE CORRELATION SPECTROSCOPY; FLUORESCENCE RESONANCE ENERGY TRANSFER; INTERFEROMETRY; IONIC STRENGTH; LIPID MEMBRANE; PHASE PARTITIONING; PROTEIN BINDING; PROTEIN FOLDING; PROTEIN INTERACTION; STATIC ELECTRICITY; TIME;

ANIMALS; CARDIOLIPINS; CYTOCHROMES C; FLUORESCENCE RESONANCE ENERGY TRANSFER; HEART; HORSES; INTERFEROMETRY; MODELS, MOLECULAR; PROTEIN CONFORMATION; PROTEIN FOLDING; SPECTROMETRY, FLUORESCENCE;

EID: 84869442007     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja307426k     Document Type: Article

References (65)

1. Gray, J. J. Curr. Opin. Struct. Biol. 2004, 14, 110-115
2. Shin, I.; Kreimer, D.; Silman, I.; Weiner, L. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1997, 94, 2848-2852
3. Al Kayal, T.; Nappini, S.; Russo, E.; Berti, D.; Bucciantini, M.; Stefani, M.; Baglioni, P. Soft Matter 2012, 8, 4524-4534
4. Endo, T.; Eilers, M.; Schatz, G. J. Biol. Chem. 1989, 264, 2951-2956
5. Iverson, S. L.; Orrenius, S. Arch. Biochem. Biophys. 2004, 423, 37-46
6. Beales, P. A.; Bergstrom, C. L.; Geerts, N.; Groves, J. T.; Vanderlick, T. K. Langmuir 2011, 27, 6107-6115
7. Sinibaldi, F.; Fiorucci, L.; Patriarca, A.; Lauceri, R.; Ferri, T.; Coletta, M.; Santucci, R. Biochemistry 2008, 47, 6928-6935
8. Kagan, V. E.; Tyurin, V. A.; Jiang, J.; Tyurina, Y. Y.; Ritov, V. B.; Amoscato, A. A.; Osipov, A. N.; Belikova, N. A.; Kapralov, A. A.; Kini, V.; Vlasova, I. I.; Zhao, Q.; Zou, M.; Di, P.; Svistunenko, D. A.; Kurnikov, I. V.; Borisenko, G. G. Nat. Chem. Biol. 2005, 1, 223-232
9. Kapralov, A. A.; Kurnikov, I. V.; Vlasova, I. I.; Belikova, N. A.; Tyurin, V. A.; Basova, L. V.; Zhao, Q.; Tyurina, Y. Y.; Jiang, J.; Bayir, H.; Vladimirov, Y. A.; Kagan, V. E. Biochemistry 2007, 46, 14232-14244
10. Hüttemann, M.; Pecina, P.; Rainbolt, M.; Sanderson, T. H.; Kagan, V. E.; Samavati, L.; Doan, J. W.; Lee, I. Mitochondrion 2011, 11, 369-381
11. Pletneva, E. V.; Gray, H. B.; Winkler, J. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 18397-18402
12. Perroud, T. D.; Bokoch, M. P.; Zare, R. N. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 17570-17575
13. Haas, E. ChemPhysChem 2005, 6, 858-870
14. Hanske, J.; Toffey, J. R.; Morenz, A. M.; Bonilla, A. J.; Schiavoni, K. H.; Pletneva, E. V. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2012, 109, 125-130
15. Fisher, W. R.; Taniuchi, H.; Anfinsen, C. B. J. Biol. Chem. 1973, 248, 3188-3195
16. Stellwagen, E.; Rysavy, R.; Babul, G. J. Biol. Chem. 1972, 247, 8074-8077
17. Tremain, S. M.; Kostic, N. M. Inorg. Chem. 2002, 41, 3291-3301
18. Haldar, S.; Mitra, S.; Chattopadhyay, K. J. Biol. Chem. 2010, 285, 25314-25323
19. Neuweiler, H.; Johnson, C. M.; Fersht, A. R. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 18569-18574
20. Kosower, E. M.; Giniger, R. J. Phys. Chem. 1988, 92, 1140-1142
21. Stepanov, G.; Gnedenko, O.; Molnar, A.; Ivanov, A.; Vladimirov, Y.; Osipov, A. FEBS Lett. 2009, 583, 97-100
22. Bushnell, G. W.; Louie, G. V.; Brayer, G. D. J. Mol. Biol. 1990, 214, 585-595
23. Mansoor, S. E.; Dewitt, M. A.; Farrens, D. L. Biochemistry 2010, 49, 9722-9731
24. Mansoor, S. E.; McHaourab, H. S.; Farrens, D. L. Biochemistry 2002, 41, 2475-2484
25. Ensign, A. A.; Jo, I.; Yildirim, I.; Krauss, T. D.; Bren, K. L. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2008, 105, 10779-10784
26. Lee, A. J.; Ensign, A. A.; Krauss, T. D.; Bren, K. L. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 1752-1753
27. Choi, J.; Kim, S.; Tachikawa, T.; Fujitsuka, M.; Majima, T. Phys. Chem. Chem. Phys. 2011, 13, 5651-5658
28. Pinheiro, T. J.; Cheng, H.; Seeholzer, S. H.; Roder, H. J. Mol. Biol. 2000, 303, 617-626
29. Bernad, S.; Oellerich, S.; Soulimane, T.; Noinville, S.; Baron, M. H.; Paternostre, M.; Lecomte, S. Biophys. J. 2004, 86, 3863-3872
30. Akiyama, S.; Takahashi, S.; Kimura, T.; Ishimori, K.; Morishima, I.; Nishikawa, Y.; Fujisawa, T. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2002, 99, 1329-1334
31. Rytomaa, M.; Kinnunen, P. K. J. J. Biol. Chem. 1995, 270, 3197-3202
32. Kawai, C.; Prado, F. M.; Nunes, G. L. C.; Di Mascio, P.; Carmona-Ribeiro, A. M.; Nantes, I. L. J. Biol. Chem. 2005, 280, 34709-34717
33. Rusu, L.; Gambhir, A.; McLaughlin, S.; Radler, J. Biophys. J. 2004, 87, 1044-1053
34. Trusova, V. M.; Gorbenko, G. P.; Molotkovsky, J. G.; Kinnunen, P. K. J. Biophys. J. 2010, 99, 1754-1763
35. Abdiche, Y.; Malashock, D.; Pinkerton, A.; Pons, J. Anal. Biochem. 2008, 377, 209-217
36. Domanov, Y. A.; Molotkovsky, J. G.; Gorbenko, G. P. Biochim. Biophys. Acta, Biomembr. 2005, 1716, 49-58
37. Nawrocki, J. P.; Chu, R.-A.; Pannell, L. K.; Bai, Y. J. Mol. Biol. 1999, 293, 991-995
38. Oellerich, S.; Lecomte, S.; Paternostre, M.; Heimburg, T.; Hildebrandt, P. J. Phys. Chem. B 2004, 108, 3871-3878
39. Pinheiro, T. J. T.; Cheng, H.; Seeholzer, S. H.; Roder, H. J. Mol. Biol. 2000, 303, 617-626
40. Jemmerson, R.; Liu, J.; Hausauer, D.; Lam, K. P.; Mondino, A.; Nelson, R. D. Biochemistry 1999, 38, 3599-3609
41. Bertini, I.; Turano, P.; Vasos, P. R.; Bondon, A.; Chevance, S.; Simonneaux, G. J. Mol. Biol. 2004, 336, 489-496
42. Belikova, N. A.; Vladimirov, Y. A.; Osipov, A. N.; Kapralov, A. A.; Tyurin, V. A.; Potapovich, M. V.; Basova, L. V.; Peterson, J.; Kurnikov, I. V.; Kagan, V. E. Biochemistry 2006, 45, 4998-5009
43. Balakrishnan, G.; Hu, Y.; Oyerinde, O. F.; Su, J.; Groves, J. T.; Spiro, T. G. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 504-505
44. Diederix, R. E.; Ubbink, M.; Canters, G. W. Biochemistry 2002, 41, 13067-13077
45. Werner, J. H.; Joggerst, R.; Dyer, R. B.; Goodwin, P. M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2006, 103, 11130-11135
46. Shastry, M. C. R.; Roder, H. Nat. Struct. Biol. 1998, 5, 385-392
47. Pascher, T.; Chesick, J. P.; Winkler, J. R.; Gray, H. B. Science 1996, 271, 1558-1560
48. Rischel, C.; Jorgensen, L. E.; Foldes-Papp, Z. J. Phys.: Condens. Matter 2003, 15, S1725-S1735
49. Pletneva, E. V.; Gray, H. B.; Winkler, J. R. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 15370-15371
50. Heimburg, T.; Marsh, D. Biophys. J. 1995, 68, 536-546
51. Kostrzewa, A.; Pali, T.; Froncisz, W.; Marsh, D. Biochemistry 2000, 39, 6066-6074
52. Mileykovskaya, E.; Dowhan, W.; Birke, R. L.; Zheng, D.; Lutterodt, L.; Haines, T. H. FEBS Lett. 2001, 507, 187-190
53. Oellerich, S.; Lecomte, S.; Paternostre, M.; Heimburg, T.; Hildebrandt, P. J. Phys. Chem. B 2004, 108, 3871-3878
54. Rajagopal, B. S.; Silkstone, G. G.; Nicholls, P.; Wilson, M. T.; Worrall, J. A. R. Biochim. Biophys. Acta, Bioenerg. 2012, 1817, 780-791
55. Kalanxhi, E.; Wallace, C. J. Biochem. J. 2007, 407, 179-187
56. Rytömaa, M.; Kinnunen, P. K. J. Biol. Chem. 1994, 269, 1770-1774
57. Weinkam, P.; Pletneva, E. V.; Gray, H. B.; Winkler, J. R.; Wolynes, P. G. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2009, 106, 1796-1801
58. Ardail, D.; Privat, J. P.; Egret-Charlier, M.; Levrat, C.; Lerme, F.; Louisot, P. J. Biol. Chem. 1990, 265, 18797-18802
59. Schlame, M.; Rua, D.; Greenberg, M. L. Prog. Lipid Res. 2000, 39, 257-288
60. Garcia Fernandez, M.; Troiano, L.; Moretti, L.; Nasi, M.; Pinti, M.; Salvioli, S.; Dobrucki, J.; Cossarizza, A. Cell Growth Differ. 2002, 13, 449-455
61. Winkler, J. R. Curr. Opin. Chem. Biol. 2004, 8, 169-174
62. Bandi, S.; Bowler, B. E. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 7540-7541
63. Maity, H.; Maity, M.; Englander, S. W. J. Mol. Biol. 2004, 343, 223-233
64. Hammack, B. N.; Smith, C. R.; Bowler, B. E. J. Mol. Biol. 2001, 311, 1091-1104
65. Weinkam, P.; Zong, C.; Wolynes, P. G. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2005, 102, 12401-12406