Motions on the millisecond time scale and multiple conformations of HIV-1 capsid protein: Implications for structural polymorphism of CA assemblies

Journal of the American Chemical Society

Volumn 134, Issue 14, 2012, Pages 6455-6466

  Byeon, In Ja L ^a   Hou, Guangjin ^a,b   Han, Yun ^a,b   Suiter, Christopher L ^a,b   Ahn, Jinwoo ^a   Jung, Jinwon ^a   Byeon, Chang Hyeock ^a   Gronenborn, Angela M ^a   Polenova, Tatyana ^a,b  

^a UNIVERSITY OF PITTSBURGH SCHOOL OF MEDICINE   (United States)

^b UNIVERSITY OF DELAWARE   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

C-TERMINAL DOMAINS; CAPSID ASSEMBLIES; CAPSID PROTEINS; CONFORMATIONAL SHIFTS; DIMER INTERFACE; DIMERIZATION DOMAIN; HUMAN IMMUNODEFICIENCY VIRUS-1; IN-VITRO; INTERMOLECULAR CONTACTS; MULTIPLE CONFORMATIONS; NMR STRUCTURES; PH-DEPENDENT; PROTONATION STATE; SIDE-CHAINS; SOLID STATE NMR; SOLUTION NMR; STRUCTURAL POLYMORPHISMS; TIME-SCALES; VIRAL RNA;

CONFORMATIONS; HYDROGEN; INTERFACE STATES; MORPHOLOGY; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; PLASTICITY; PLASTICITY TESTING; PROTEINS; RNA; VIRUSES;

DIMERS;

CAPSID PROTEIN; DIMER; VIRUS RNA;

ARTICLE; CARBOXY TERMINAL SEQUENCE; DIMERIZATION; HUMAN IMMUNODEFICIENCY VIRUS 1; HYDROGEN BOND; IN VITRO STUDY; NONHUMAN; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; PLASTICITY; PLEIOTROPY; PROTEIN ASSEMBLY; PROTEIN CONFORMATION; PROTEIN EXPRESSION; PROTEIN INTERACTION; PROTEIN POLYMORPHISM; PROTON TRANSPORT; SOLID STATE; X RAY CRYSTALLOGRAPHY; X RAY SPECTROMETRY;

CALORIMETRY; CAPSID PROTEINS; DIMERIZATION; HIV-1; MAGNETIC RESONANCE SPECTROSCOPY; MODELS, CHEMICAL; MODELS, MOLECULAR; MOLECULAR CONFORMATION; MOTION; PROTEIN CONFORMATION; PROTEIN STRUCTURE, TERTIARY; TYROSINE; X-RAYS;

EID: 84859624496     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja300937v     Document Type: Article

References (68)

1. Ashorn, P.; McQuade, T. J.; Thaisrivongs, S.; Tomasselli, A. G.; Tarpley, W. G.; Moss, B. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1990, 87, 7472
2. Barre-Sinoussi, F.; Chermann, J. C.; Rey, F.; Nugeyre, M. T.; Chamaret, S.; Gruest, J.; Dauguet, C.; Axler-Blin, C.; Vezinet-Brun, F.; Rouzioux, C.; Rozenbaum, W.; Montagnier, L. Science 1983, 220, 868
3. Campbell, S.; Vogt, V. M. J. Virol. 1995, 69, 6487
4. Gallo, R. C.; Salahuddin, S. Z.; Popovic, M.; Shearer, G. M.; Kaplan, M.; Haynes, B. F.; Palker, T. J.; Redfield, R.; Oleske, J.; Safai, B.; White, G.; Foster, P.; Markham, P. D. Science 1984, 224, 500
5. Gottlinger, H. G.; Sodroski, J. G.; Haseltine, W. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1989, 86, 5781
6. Kohl, N. E.; Emini, E. A.; Schleif, W. A.; Davis, L. J.; Heimbach, J. C.; Dixon, R. A.; Scolnick, E. M.; Sigal, I. S. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1988, 85, 4686
7. Benjamin, J.; Ganser-Pornillos, B. K.; Tivol, W. F.; Sundquist, W. I.; Jensen, G. J. J. Mol. Biol. 2005, 346, 577
8. Briggs, J. A.; Grunewald, K.; Glass, B.; Forster, F.; Krausslich, H. G.; Fuller, S. D. Structure 2006, 14, 15
9. Briggs, J. A.; Wilk, T.; Welker, R.; Krausslich, H. G.; Fuller, S. D. EMBO J. 2003, 22, 1707
10. Welker, R.; Hohenberg, H.; Tessmer, U.; Huckhagel, C.; Krausslich, H. G. J. Virol. 2000, 74, 1168
11. Ganser, B. K.; Li, S.; Klishko, V. Y.; Finch, J. T.; Sundquist, W. I. Science 1999, 283, 80
12. Li, S.; Hill, C. P.; Sundquist, W. I.; Finch, J. T. Nature 2000, 407, 409
13. Byeon, I. J.; Meng, X.; Jung, J.; Zhao, G.; Yang, R.; Ahn, J.; Shi, J.; Concel, J.; Aiken, C.; Zhang, P.; Gronenborn, A. M. Cell 2009, 139, 780
14. Gamble, T. R.; Yoo, S.; Vajdos, F. F.; von Schwedler, U. K.; Worthylake, D. K.; Wang, H.; McCutcheon, J. P.; Sundquist, W. I.; Hill, C. P. Science 1997, 278, 849
15. Newman, J. L.; Butcher, E. W.; Patel, D. T.; Mikhaylenko, Y.; Summers, M. F. Protein Sci. 2004, 13, 2101
16. Tang, C.; Ndassa, Y.; Summers, M. F. Nat. Struct. Biol. 2002, 9, 537
17. Gamble, T. R.; Vajdos, F. F.; Yoo, S.; Worthylake, D. K.; Houseweart, M.; Sundquist, W. I.; Hill, C. P. Cell 1996, 87, 1285
18. Gitti, R. K.; Lee, B. M.; Walker, J.; Summers, M. F.; Yoo, S.; Sundquist, W. I. Science 1996, 273, 231
19. Momany, C.; Kovari, L. C.; Prongay, A. J.; Keller, W.; Gitti, R. K.; Lee, B. M.; Gorbalenya, A. E.; Tong, L.; McClure, J.; Ehrlich, L. S.; Summers, M. F.; Carter, C.; Rossmann, M. G. Nat. Struct. Biol. 1996, 3, 763
20. Ivanov, D.; Tsodikov, O. V.; Kasanov, J.; Ellenberger, T.; Wagner, G.; Collins, T. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2007, 104, 4353
21. Ternois, F.; Sticht, J.; Duquerroy, S.; Krausslich, H. G.; Rey, F. A. Nat. Struct. Mol. Biol. 2005, 12, 678
22. Worthylake, D. K.; Wang, H.; Yoo, S.; Sundquist, W. I.; Hill, C. P. Acta Crystallogr. D Biol. Crystallogr. 1999, 55, 85
23. Du, S.; Betts, L.; Yang, R.; Shi, H.; Concel, J.; Ahn, J.; Aiken, C.; Zhang, P.; Yeh, J. I. J. Mol. Biol. 2011, 406, 371
24. Berthet-Colominas, C.; Monaco, S.; Novelli, A.; Sibai, G.; Mallet, F.; Cusack, S. EMBO J. 1999, 18, 1124
25. Ganser-Pornillos, B. K.; Cheng, A.; Yeager, M. Cell 2007, 131, 70
26. Alcaraz, L. A.; del Alamo, M.; Mateu, M. G.; Neira, J. L. FEBS J. 2008, 275, 3299
27. Shin, R.; Tzou, Y. M.; Krishna, N. R. Biochemistry 2011, 50, 9457
28. Wong, H. C.; Shin, R.; Krishna, N. R. Biochemistry 2008, 47, 2289
29. Pornillos, O.; Ganser-Pornillos, B. K.; Yeager, M. Nature 2011, 469, 424
30. Pornillos, O.; Ganser-Pornillos, B. K.; Kelly, B. N.; Hua, Y.; Whitby, F. G.; Stout, C. D.; Sundquist, W. I.; Hill, C. P.; Yeager, M. Cell 2009, 137, 1282
31. Jiang, J.; Ablan, S. D.; Derebail, S.; Hercik, K.; Soheilian, F.; Thomas, J. A.; Tang, S.; Hewlett, I.; Nagashima, K.; Gorelick, R. J.; Freed, E. O.; Levin, J. G. Virology 2011, 421, 253
32. Chevelkov, V.; Fink, U.; Reif, B. J. Biomol. NMR 2009, 45, 197
33. Giraud, N.; Blackledge, M.; Goldman, M.; Bockmann, A.; Lesage, A.; Penin, F.; Emsley, L. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 18190
34. Krushelnitsky, A.; Reichert, D. Prog. Nucl. Magn. Reson. Spectrosc. 2005, 47, 1
35. Yang, J.; Tasayco, M. L.; Polenova, T. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 13690
36. Erickson-Viitanen, S.; Manfredi, J.; Viitanen, P.; Tribe, D. E.; Tritch, R.; Hutchison, C. A., III; Loeb, D. D.; Swanstrom, R. AIDS Res. Hum. Retroviruses 1989, 5, 577
37. Sun, S.; Han, Y.; Paramasivam, S.; Yan, S.; Siglin, A. E.; Williams, J. C.; Byeon, I. J.; Ahn, J.; Gronenborn, A. M.; Polenova, T. Methods Mol. Biol. 2012, 831, 303
38. Bello, M.; Perez-Hernandez, G.; Fernandez-Velasco, D. A.; Arreguin-Espinosa, R.; Garcia-Hernandez, E. Proteins 2008, 70, 1475
39. Burrows, S. D.; Doyle, M. L.; Murphy, K. P.; Franklin, S. G.; White, J. R.; Brooks, I.; McNulty, D. E.; Scott, M. O.; Knutson, J. R.; Porter, D.; Young, P. R.; Hensley, P. Biochemistry 1994, 33, 12741
40. van Geet, A. L. Anal. Chem. 1968, 40, 2227
41. Bax, A.; Grzesiek, S. Acc. Chem. Res. 1993, 26, 131
42. Clore, G. M.; Gronenborn, A. M. Trends Biotechnol. 1998, 16, 22
43. Pascal, S. M.; Muhandiram, D. R.; Yamazaki, T.; Formankay, J. D.; Kay, L. E. J. Magn. Reson. Ser. B 1994, 103, 197
44. Sattler, M.; Maurer, M.; Schleucher, J.; Griesinger, C. J. Biomol. NMR 1995, 5, 97
45. Ernst, R. R.; Bodenhausen, G.; Wokaun, A. Principles of Nuclear Magnetic Resonance in One and Two Dimensions; Clarendon Press: Oxford, 1987; Vol. 14, p 492.
46. Markley, J. L. Acc. Chem. Res. 1975, 8, 70
47. Delaglio, F.; Grzesiek, S.; Vuister, G. W.; Zhu, G.; Pfeifer, J.; Bax, A. J. Biomol. NMR 1995, 6, 277
48. Goddard, T. D.; Kneller, D. G.; 3.110 ed.; University of California: San Francisco, 2004.
49. Johnson, B. A.; Blevins, R. A. J. Biomol. NMR 1994, 4, 603
50. Han, Y.; Ahn, J.; Concel, J.; Byeon, I. J. L.; Gronenborn, A. M.; Yang, J.; Polenova, T. J. Am. Chem. Soc. 2010, 132, 1976
51. Neue, G.; Dybowski, C. Solid State Nucl. Magn. Reson. 1997, 7, 333
52. Morcombe, C. R.; Zilm, K. W. J. Magn. Reson. 2003, 162, 479
53. Hou, G. J.; Yan, S.; Sun, S. J.; Han, Y.; Byeon, I. J. L.; Ahn, J.; Concel, J.; Samoson, A.; Gronenborn, A. M.; Polenova, T. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 3943
54. Takegoshi, K.; Nakamura, S.; Terao, T. Chem. Phys. Lett. 2001, 344, 631
55. Baldus, M.; Petkova, A. T.; Herzfeld, J.; Griffin, R. G. Mol. Phys. 1998, 95, 1197
56. Munowitz, M.; Aue, W. P.; Griffin, R. G. J. Chem. Phys. 1982, 77, 1686
57. Zhao, X.; Eden, M.; Levitt, M. H. Chem. Phys. Lett. 2001, 342, 353
58. Chan, J. C. C.; Tycko, R. J. Chem. Phys. 2003, 118, 8378
59. Gullion, T.; Schaefer, J. J. Magn. Reson. 1989, 81, 196
60. Bak, M.; Rasmussen, J. T.; Nielsen, N. C. J. Magn. Reson. 2000, 147, 296
61. Cheng, V. B.; Suzukawa, H. H.; Wolfsber, M. J. Chem. Phys. 1973, 59, 3992
62. Haeberlen, U. In Advances in Magnetic Resonance; Waugh, J. S., Ed.; Academic Press: Orlando, 1976; Vol. Supplement 1.
63. Jung, J.; Byeon, I. J. L.; Ahn, J.; Concel, J.; Gronenborn, A. M. Biomol. NMR Assign. 2010, 4, 21
64. Bosco, D. A.; Kern, D. Biochemistry 2004, 43, 6110
65. Millet, O.; Loria, J. P.; Kroenke, C. D.; Pons, M.; Palmer, A. G. J. Am. Chem. Soc. 2000, 122, 2867
66. Tollinger, M.; Skrynnikov, N. R.; Mulder, F. A.; Forman-Kay, J. D.; Kay, L. E. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 11341
67. Cardone, G.; Purdy, J. G.; Cheng, N.; Craven, R. C.; Steven, A. C. Nature 2009, 457, 694
68. Hyun, J. K.; Radjainia, M.; Kingston, R. L.; Mitra, A. K. J. Biol. Chem. 2010, 285, 15056