Asymmetric toggling of a natural photoswitch: Ultrafast spectroscopy of anabaena sensory rhodopsin

Journal of the American Chemical Society

Volumn 133, Issue 51, 2011, Pages 20922-20932

  Wand, Amir ^a   Rozin, Rinat ^b   Eliash, Tamar ^b   Jung, Kwang Hwan ^c   Sheves, Mordechai ^b   Ruhman, Sanford ^a  

^a HEBREW UNIVERSITY OF JERUSALEM   (Israel)

^b WEIZMANN INSTITUTE OF SCIENCE   (Israel)

^c Sogang University   (South Korea)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

CHEMICAL REACTIONS; CHROMOPHORES; GROUND STATE; ISOMERS; PROTEINS; VISION;

ANABAENA SENSORY RHODOPSINS; FEMTOSECOND SPECTROSCOPY; GROUND STATE CONFIGURATION; MICROBIAL RHODOPSINS; PHOTO-SWITCHABLE; RETINAL PROTEINS; ULTRA-FAST SPECTROSCOPIES; VIBRATIONAL SIGNATURE;

OPHTHALMOLOGY;

ANABAENA SENSORY RHODOPSIN; BACTERIORHODOPSIN; UNCLASSIFIED DRUG; VISUAL PIGMENT;

ABSORPTION SPECTROSCOPY; ARTICLE; DARK ADAPTATION; FREQUENCY ANALYSIS; HIGH PERFORMANCE LIQUID CHROMATOGRAPHY; ISOMERIZATION; LIGHT ADAPTATION; NONHUMAN; OPTICAL DENSITY; OSCILLATION; PHOTOCHEMISTRY; ROOM TEMPERATURE; SPECTRAL SENSITIVITY;

EID: 84555178069     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja208371g     Document Type: Article

References (103)

1. Spudich, J. L.; Yang, C.-S.; Jung, K.-H.; Spudich, E. N. Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 2000, 16, 365-392
2. Spudich, J. L.; Jung, K.-H. Microbial rhodopsins: phylogenetic and functional diversity. In Handbook of Photosensory Receptors; Briggs, W. R.; Spudich, J. L, Eds.; Wiley-VCH: Weinheim, 2005; pp 1-24.
3. Schoenlein, R. W.; Peteanu, L. A.; Mathies, R. A.; Shank, C. V. Science 1991, 254, 412-415
4. Kochendoerfer, G. G.; Mathies, R. A. Isr. J. Chem. 1995, 35, 211-226
5. Haran, G.; Morlino, E. A.; Matthes, J.; Callender, R. H.; Hochstrasser, R. M. J. Phys. Chem. A 1999, 103, 2202-2207
6. Kandori, H.; Furutani, Y.; Nishimura, S.; Shichida, Y.; Chosrowjan, H.; Shibata, Y.; Mataga, N. Chem. Phys. Lett. 2001, 334, 271-276
7. Polli, D.; Altoe, P.; Weingart, O.; Spillane, K. M.; Manzoni, C.; Brida, D.; Tomasello, G.; Orlandi, G.; Kukura, P.; Mathies, R. A.; Garavelli, M.; Cerullo, G. Nature 2010, 467, 440-443
8. Mathies, R. A.; Cruz, C. H. B.; Pollard, W. T.; Shank, C. V. Science 1988, 240, 777-779
9. Dobler, J.; Zinth, W.; Kaiser, W.; Oesterhelt, D. Chem. Phys. Lett. 1988, 144, 215-220
10. Kobayashi, T.; Terauchi, M.; Kouyama, T.; Yoshizawa, M.; Taiji, M. Proc. SPIE 1991, 1403, 407-416
11. Ruhman, S.; Hou, B.; Friedman, N.; Ottolenghi, M.; Sheves, M. J. Am. Chem. Soc. 2002, 124, 8854-8858
12. Gai, F.; Hasson, K. C.; McDonald, J. C.; Anfinrud, P. A. Science 1998, 279, 1886-1891
13. Hou, B.; Friedman, N.; Ottolenghi, M.; Sheves, M.; Ruhman, S. Chem. Phys. Lett. 2003, 381, 549-555
14. Arlt, T.; Schmidt, S.; Zinth, W.; Haupts, U.; Oesterhely, D. Chem. Phys. Lett. 1995, 241, 559-565
15. Nakamura, T.; Takeuchi, S.; Shibata, M.; Demura, M.; Kandori, H.; Tahara, T. J. Phys. Chem. B 2008, 112, 12795-12800
16. Bismuth, O.; Komm, P.; Friedman, N.; Eliash, T.; Sheves, M.; Ruhman, S. J. Phys. Chem. B 2010, 114, 3046-3051
17. Lutz, I.; Sieg, A.; Wegener, A. A.; Engelhard, M.; Boche, I.; Otsuka, M.; Oesterhelt, D.; Wachtveitl, J.; Zinth, W. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2001, 98, 962-967
18. Amsden, J. J.; Kralj, J. M.; Chieffo, L. R.; Wang, X.; Erramilli, S.; Spudich, E. N.; Spudich, J. L.; Ziegler, L. D.; Rothschild, K. J. J. Phys. Chem. B 2007, 111, 11824-11831
19. Hamm, P.; Zurek, M.; Roschinger, T.; Patzelt, H.; Oesterhelt, D.; Zinth, W. Chem. Phys. Lett. 1996, 263, 613-621
20. Hamm, P.; Zurek, M.; Roschinger, T.; Patzelt, H.; Oesterhelt, D.; Zinth, W. Chem. Phys. Lett. 1997, 268, 180-186
21. Bismuth, O.; Friedman, N.; Sheves, M.; Ruhman, S. Chem. Phys. 2007, 341, 267-275
22. Zgrablić, G.; Voi'tchovsky, K.; Kindermann, M.; Haacke, S.; Chergui, M. Biophys. J. 2005, 88, 2779-2788
23. Hou, B.; Friedman, N.; Ruhman, S.; Sheves, M.; Ottolenghi, M. J. Phys. Chem. B 2001, 105, 7042-7048
24. Kandori, H.; Sasabe, H. Chem. Phys. Lett. 1993, 216, 126-132
25. Logunov, S. L.; Song, L.; El-Sayed, M. J. Phys. Chem. 1996, 100, 18586-18591
26. Kandori, H.; Katsuta, Y.; Ito, M.; Sasabe, H. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 2669-2670
27. Lenz, M. O.; Huber, R.; Schmidt, B.; Gilch, P.; Kalmbach, R.; Engelhard, M.; Wachtveitl, J. Biophys. J. 2006, 91, 255-262
28. Rupenyan, A.; van Stokkum, I. H. M.; Arents, J. C.; van Grondelle, R.; Hellingwerf, K.; Groot, M. L. Biophys. J. 2008, 94, 4020-4030
29. Neumann, K.; Verhoefen, M.-K.; Weber, I.; Glaubitz, C.; Wachtveitl, J. Biophys. J. 2008, 94, 4796-807
30. Govindjee, R.; Balashov, S. P.; Ebrey, T. G. Biophys. J. 1990, 58, 597-608
31. Logunov, S. L.; El-Sayed, M. A. J. Phys. Chem. B 1997, 101, 6629-6633
32. Kim, J. E.; Tauber, M. J.; Mathies, R. A. Biochemistry 2001, 40, 13774-13778
33. Losi, A.; Wegener, A. A.; Engelhard, M.; Braslavsky, S. E. Photochem. Photobiol. 2001, 74, 495-503
34. Briand, J.; Léonard, J.; Haacke, S. J. Opt. 2010, 12, 084004
35. Kobayashi, T.; Kim, M.; Taiji, M.; Iwasa, T.; Nakagawa, M.; Tsuda, M. J. Phys. Chem. B 1998, 102, 272-280
36. Smith, S. O.; Palings, I.; Copie, V.; Raleigh, D. P.; Courtin, J.; Pardoen, J. A.; Lugtenburg, J.; Mathies, R. A.; Griffin, R. G. Biochemistry 1987, 26, 1606-1611
37. Palings, I.; Pardoen, J. A.; Vandenberg, E.; Winkel, C.; Lugtenburg, J.; Mathies, R. A. Biochemistry 1987, 26, 2544-2556
38. Kochendoerfer, G.; Verdegem, P. J. E.; van der Hoef, I.; Lugtenburg, J.; Mathies, R. A. Biochemistry 1996, 35, 16230-16240
39. Brown, M. F.; Heyn, M. P.; Job, C.; Kim, S.; Moltke, S.; Nakanishi, K.; Nevzorov, A. A.; Struts, A. V.; Salgado, G. F. J.; Wallat, I. Biochim. Biophys. Acta 2007, 1768, 2979-3000
40. Sugihara, M.; Hufen, J.; Buss, V. Biochemistry 2006, 45, 801-810
41. Ben-Nun, M.; Molnar, F.; Schulten, K.; Martínez, T. J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2002, 99, 1769-1773
42. Virshup, A. M.; Punwong, C.; Pogorelov, T. V.; Lindquist, B. A.; Ko, C.; Martínez, T. J. J. Phys. Chem. B 2009, 113, 3280-3291
43. Weingart, O.; Schapiro, I.; Buss, V. J. Phys. Chem. B 2007, 111, 3782-3788
44. Tomasello, G.; Olaso-Gonzalez, G.; Altoe, P.; Stenta, M.; Serrano-Andres, L.; Merchan, M.; Orlandi, G.; Bottoni, A.; Garavelli, M. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 5172-5186
45. Hayashi, S.; Tajkhorshid, E.; Schulten, K. Biophys. J. 2009, 96, 403-416
46. Cembran, A.; González-Luque, R.; Serrano-Andrés, L.; Merchán, M.; Garavelli, M. Theor. Chem. Acc. 2007, 118, 173-183
47. Li, X.; Chung, L. W.; Morokuma, K. J. Chem. Theory Comput. 2011, 7, 2694-2698
48. Garavelli, M.; Vreven, T.; Celani, P.; Bernardi, F.; Robb, M. A.; Olivucci, M. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 1285-1288
49. Cembran, A.; Bernardi, F.; Olivucci, M.; Garavelli, M. J. Am. Chem. Soc. 2003, 125, 12509-12519
50. Hayashi, S.; Tajkhorshid, E.; Schulten, K. Biophys. J. 2003, 85, 1440-1449
51. Olivucci, M.; Lami, A.; Santoro, F. Angew. Chem., Int. Ed. 2005, 44, 5118-5121
52. Hasson, K. C.; Gai, F.; Anfinrud, P. A. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1996, 93, 15124-15129
53. Alfano, R. R.; Yu, W.; Govindjee, R.; Becher, B.; Ebrey, T. G. Biophys. J. 1976, 16, 541-545
54. Shapiro, S. L.; Campillo, A. J.; Lewis, A.; Perreault, G. J.; Spoonhower, J. P.; Clayton, R. K.; Stoeckenius, W. Biophys. J. 1978, 23, 383-393
55. Jung, K.-H.; Trivedi, V. D.; Spudich, J. L. Mol. Microbiol. 2003, 47, 1513-1522
56. Venter, J. C. Science 2004, 304, 66-74
57. Vogeley, L.; Sineshchekov, O. A.; Trivedi, V. D.; Sasaki, J.; Spudich, J. L.; Luecke, H. Science 2004, 306, 1390-1393
58. Kondoh, M.; Inoue, K.; Sasaki, J.; Spudich, J. L.; Terazima, M. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 13406-13412
59. Kawanabe, A.; Kandori, H. Sensors 2009, 9, 9741-9804
60. Sineshchekov, O. A.; Trivedi, V. D.; Sasaki, J.; Spudich, J. L. J. Biol. Chem. 2005, 280, 14663-14668
61. Kawanabe, A.; Furutani, Y.; Jung, K.-H.; Kandori, H. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 8644-8649
62. Shi, L.; Yoon, S. R.; Bezerra, A. G.; Jung, K.-H.; Brown, L. S. J. Mol. Biol. 2006, 358, 686-700
63. Furutani, Y.; Kawanabe, A.; Jung, K.-H.; Kandori, H. Biochemistry 2005, 44, 12287-12296
64. Kawanabe, A.; Furutani, Y.; Jung, K.-H.; Kandori, H. Biochemistry 2006, 45, 4362-4370
65. Kawanabe, A.; Furutani, Y.; Yoon, S. R.; Jung, K.-H.; Kandori, H. Biochemistry 2008, 47, 10033-10040
66. Bergo, V. B.; Ntefidou, M.; Trivedi, V. D.; Amsden, J. J.; Kralj, J. M.; Rothschild, K. J.; Spudich, J. L. J. Biol. Chem. 2006, 281, 15208-15214
67. Choi, A. R.; Kim, S. Y.; Yoon, S. R.; Bae, K.; Jung, K.-H. J. Microbiol. Biotechnol. 2007, 17, 138-145
68. Wada, Y.; Kawanabe, A.; Furutani, Y.; Kandori, H. Chem. Phys. Lett. 2008, 453, 105-108
69. Shimono, K.; Ikeura, Y.; Sudo, Y.; Iwamoto, M.; Kamo, N. Biochim. Biophys. Acta 2001, 1515, 92-100
70. Polli, D.; Brida, D.; Mukamel, S.; Lanzani, G.; Cerullo, G. Phys. Rev. A 2010, 82, 053809
71. Cerullo, G.; Manzoni, C.; Lüer, L.; Polli, D. Photochem. Photobiol. Sci. 2007, 6, 135-144
72. Loevsky, B.; Wand, A.; Bismuth, O.; Friedman, N.; Sheves, M.; Ruhman, S. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 1626-1629
73. Kahan, A.; Wand, A.; Ruhman, S.; Zilberg, S.; Haas, Y. J. Phys. Chem. A 2011, 115, 10854-10861
74. Wand, A.; Kallush, S.; Shoshanim, O.; Bismuth, O.; Kosloff, R.; Ruhman, S. Phys. Chem. Chem. Phys. 2010, 12, 2149-2163
75. Coherent Vibrational Dynamics; De-Silvestri, S.; Cerullo, G.; Lanzani, G., Eds.; CRC Press: Boca Raton, FL, 2008.
76. Kumar, A. T. N.; Rosca, F.; Widom, A.; Champion, P. M. J. Chem. Phys. 2001, 114, 701-724
77. Kumar, A. T. N.; Rosca, F.; Widom, A.; Champion, P. M. J. Chem. Phys. 2001, 114, 6795-6815
78. Pollard, W. T.; Fragnito, H. L.; Bigot, J.-Y.; Shank, C. V.; Mathies, R. A. Chem. Phys. Lett. 1990, 168, 239-245
79. Pollard, W. T.; Dexheimer, S. L.; Wang, Q.; Peteanu, L. A.; Shank, C. V.; Mathies, R. A. J. Phys. Chem. 1992, 96, 6147-6158
80. Dobryakov, A. L.; Ernsting, N. P. J. Chem. Phys. 2008, 129, 184504
81. Cirmi, G.; Brida, D.; Gambetta, A.; Piacenza, M.; Sala, F. D.; Favaretto, L.; Cerullo, G.; Lanzani, G. Phys. Chem. Chem. Phys. 2010, 12, 7917-7923
82. Bardeen, C. J.; Wang, Q.; Shank, C. V. J. Phys. Chem. A 1998, 102, 2759-2766
83. Bardeen, C. J.; Wang, Q.; Shank, C. V. Phys. Rev. Lett. 1995, 75, 3410-3413
84. Banin, U.; Waldman, A.; Ruhman, S. J. Chem. Phys. 1992, 96, 2416-2419
85. Banin, U.; Ruhman, S. J. Chem. Phys. 1993, 98, 4391-4403
86. Banin, U.; Bartana, A.; Ruhman, S.; Kosloff, R. J. Chem. Phys. 1994, 101, 8461-8481
87. Gershgoren, E.; Vala, J.; Kosloff, R.; Ruhman, S. J. Phys. Chem. A 2001, 105, 5081-5095
88. Lüer, L.; Gadermaier, C.; Crocher, J.; Hertel, T.; Brida, D; Lanzani, G. Phys. Rev. Lett. 2009, 102, 127401
89. Lin, S. W.; Groesbeek, M.; van der Hoef, I.; Verdegem, P.; Lugtenburn, J.; Mathies, R. A. J. Phys. Chem. B 1998, 102, 2787-2806
90. Kahan, A.; Nahmias, O.; Friedman, N.; Sheves, M.; Ruhman, S. J. Am. Chem. Soc. 2007, 129, 537-546
91. Kraack, J. P.; Buckup, T.; Hampp, N.; Motzkus, M. ChemPhysChem 2011, 12, 1851-1859
92. Kraack, J. P.; Buckup, T.; Motzkus, M. Phys. Chem. Chem. Phys. 2011, 10.1039/C1CP22245G.
93. Ye, T.; Gershgoren, E.; Friedman, N.; Ottolenghi, M.; Sheves, M.; Ruhman, S. Chem. Phys. Lett. 1999, 314, 429-434
94. Prokhorenko, V. I.; Nagy, A. M.; Brown, L. S.; Miller, R. J. D. Chem. Phys. 2007, 341, 296-309
95. Zgrablić, G.; Haacke, S.; Chergui, M. Chem. Phys. 2007, 338, 168-174
96. Dexheimer, S. L.; Wang, Q.; Peteanu, L. A.; Pollard, W. T.; Mathies, R. A.; Shank, C. V. Chem. Phys. Lett. 1992, 188, 61-66
97. Diller, R. In Ultrashort Laser Pulses in Biology and Medicine; Braun, M.; Gilch, P.; Zinth, W., Eds.; Springer: Berlin/Heidelberg, 2008; pp 243-277.
98. Strambi, A.; Durbeej, B.; Ferré, N.; Olivucci, M. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 2010, 107, 21322-21326
99. Petrich, J. W.; Breton, J.; Martin, J. L.; Antonetti, A. Chem. Phys. Lett. 1987, 137, 369-375
100. Schoenlein, R. W.; Peteanu, L. A.; Wang, Q.; Mathies, R. A.; Shank, C. V. J. Phys. Chem. 1993, 97, 12087-12092
101. Wang, Q.; Schoenlein, R. W.; Peteanu, L. A.; Mathies, R. A.; Shank, C. V. Science 1994, 266, 422-424
102. Birge, R. R.; Einterz, C. M.; Knapp, H. M.; Murray, L. P. Biophys. J. 1988, 53, 367-385
103. Polli, D.; Brida, D.; Manzoni, C.; Spillane, K. M.; Garavelli, M.; Kukura, P.; Mathies, R. A.; Cerullo, G. Abstract of papers; CLEO: 2011×Laser Applications to Photonic Applications; Optical Society of America: Baltimore, MD, 2011; OSA Technical Digest (CD), paper JThB42.