Chemoenzymatic synthesis and Fcγ receptor binding of homogeneous glycoforms of antibody Fc domain. Presence of a bisecting sugar moiety enhances the affinity of Fc to FcγIIIa receptor

Journal of the American Chemical Society

Volumn 133, Issue 46, 2011, Pages 18975-18991

  Zou, Guozhang ^a   Ochiai, Hirofumi ^a   Huang, Wei ^a   Yang, Qiang ^a   Li, Cishan ^a   Wang, Lai Xi ^a  

^a UNIVERSITY OF MARYLAND SCHOOL OF MEDICINE   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ARTHROBACTER; BINDING STUDIES; CHEMICAL SYNTHESIS; CHEMO-ENZYMATIC SYNTHESIS; CHEMOENZYMATIC APPROACHES; CHO CELL; DONOR SUBSTRATES; ENDOGLYCOSIDASE; EXPERIMENTAL DATA; GLYCOFORMS; HIGH AFFINITY; HOMODIMERS; KIFUNENSINE; MANNOSIDASE INHIBITORS; MUCOR HIEMALIS; N-GLYCAN; N-GLYCAN STRUCTURES; OXAZOLINES; PENTASACCHARIDES; RECEPTOR BINDING; SUGAR MOIETY;

ANTIBODIES; CELL CULTURE; ENZYMES; ESTERIFICATION; GLYCOSYLATION; NITROGEN COMPOUNDS; SURFACE PLASMON RESONANCE; SYNTHESIS (CHEMICAL);

SUGARS;

ANTIBODY; BACTERIAL ENZYME; ENDOGLYCOSIDASE; FC GAMMA IIIA RECEPTOR; FC RECEPTOR; GLYCAN DERIVATIVE; HOMODIMER; IMMUNOGLOBULIN G; KIFUNENSINE; MANNOSE; MUTANT PROTEIN; OXAZOLINE DERIVATIVE; PENTASACCHARIDE; SUGAR; UNCLASSIFIED DRUG;

ARTHROBACTER; ARTHROBACTER PROTOPHORMIAE; ARTICLE; CHO CELL; DEGLYCOSYLATION; FUCOSYLATION; GLYCOSYLATION; MUCOR; MUCOR HIEMALIS; PROTEIN EXPRESSION; RECEPTOR AFFINITY; RECEPTOR BINDING; SURFACE PLASMON RESONANCE; SYNTHESIS;

ANTIBODIES; CARBOHYDRATE SEQUENCE; HUMANS; IMMUNOGLOBULIN FC FRAGMENTS; LECTINS, C-TYPE; MANNOSE; MOLECULAR SEQUENCE DATA; OXAZOLES; RECEPTORS, CELL SURFACE; RECEPTORS, IGG;

EID: 83055166012     PISSN: 00027863     EISSN: 15205126     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja208390n     Document Type: Article

References (78)

1. Adams, G. P.; Weiner, L. M. Nat. Biotechnol. 2005, 23, 1147-1157.
2. Jefferis, R. Nat. Rev. Drug Discovery 2009, 8, 226-234.
3. Aggarwal, S. Nat. Biotechnol. 2010, 28, 1165-1171.
4. Nimmerjahn, F.; Ravetch, J. V. Nat. Rev. Immunol. 2008, 8, 34-47.
5. Takahashi, N.; Nakagawa, H.; Fujikawa, K.; Kawamura, Y.; Tomiya, N. Anal. Biochem. 1995, 226, 139-146.
6. Wormald, M. R.; Rudd, P. M.; Harvey, D. J.; Chang, S. C.; Scragg, I. G.; Dwek, R. A. Biochemistry 1997, 36, 1370-1380.
7. Jefferis, R. Biotechnol. Prog. 2005, 21, 11-16.
8. Arnold, J. N.; Wormald, M. R.; Sim, R. B.; Rudd, P. M.; Dwek, R. A. Annu. Rev. Immunol. 2007, 25, 21-50.
9. Krapp, S.; Mimura, Y.; Jefferis, R.; Huber, R.; Sondermann, P. J. Mol. Biol. 2003, 325, 979-989.
10. Sondermann, P.; Huber, R.; Oosthuizen, V.; Jacob, U. Nature 2000, 406, 267-273.
11. Crispin, M.; Bowden, T. A.; Coles, C. H.; Harlos, K.; Aricescu, A. R.; Harvey, D. J.; Stuart, D. I.; Jones, E. Y. J. Mol. Biol. 2009, 387, 1061-1066.
12. Ferrara, C.; Grau, S.; Jager, C.; Sondermann, P.; Brunker, P.; Waldhauer, I.; Hennig, M.; Ruf, A.; Rufer, A. C.; Stihle, M.; Umana, P.; Benz, J. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2011, 108, 12669-12674.
13. Yamaguchi, Y.; Nishimura, M.; Nagano, M.; Yagi, H.; Sasakawa, H.; Uchida, K.; Shitara, K.; Kato, K. Biochim. Biophys. Acta 2006, 1760, 693-700.
14. Matsumiya, S.; Yamaguchi, Y.; Saito, J.; Nagano, M.; Sasakawa, H.; Otaki, S.; Satoh, M.; Shitara, K.; Kato, K. J. Mol. Biol. 2007, 368, 767-779.
15. Barb, A. W.; Prestegard, J. H. Nat. Chem. Biol. 2011, 7, 147-153.
16. Homans, S. W.; Dwek, R. A.; Fernandes, D. L.; Rademacher, T. W. Biochim. Biophys. Acta 1984, 798, 78-83.
17. Nimmerjahn, F.; Ravetch, J. V. Annu. Rev. Immunol. 2008, 26, 513-533.
18. Shields, R. L.; Lai, J.; Keck, R.; O'Connell, L. Y.; Hong, K.; Meng, Y. G.; Weikert, S. H.; Presta, L. G. J. Biol. Chem. 2002, 277, 26733-26740.
19. Shinkawa, T.; Nakamura, K.; Yamane, N.; Shoji-Hosaka, E.; Kanda, Y.; Sakurada, M.; Uchida, K.; Anazawa, H.; Satoh, M.; Yamasaki, M.; Hanai, N.; Shitara, K. J. Biol. Chem. 2003, 278, 3466-3473.
20. Niwa, R.; Shoji-Hosaka, E.; Sakurada, M.; Shinkawa, T.; Uchida, K.; Nakamura, K.; Matsushima, K.; Ueda, R.; Hanai, N.; Shitara, K. Cancer Res. 2004, 64, 2127-2133.
21. Kanda, Y.; Yamada, T.; Mori, K.; Okazaki, A.; Inoue, M.; Kitajima-Miyama, K.; Kuni-Kamochi, R.; Nakano, R.; Yano, K.; Kakita, S.; Shitara, K.; Satoh, M. Glycobiology 2007, 17, 104-118.
22. Ferrara, C.; Stuart, F.; Sondermann, P.; Brunker, P.; Umana, P. J. Biol. Chem. 2006, 281, 5032-5036.
23. Kaneko, Y.; Nimmerjahn, F.; Ravetch, J. V. Science 2006, 313, 670-673.
24. Anthony, R. M.; Nimmerjahn, F.; Ashline, D. J.; Reinhold, V. N.; Paulson, J. C.; Ravetch, J. V. Science 2008, 320, 373-376.
25. Anthony, R. M.; Wermeling, F.; Karlsson, M. C.; Ravetch, J. V. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2008, 105, 19571-19578.
26. Umana, P.; Jean-Mairet, J.; Moudry, R.; Amstutz, H.; Bailey, J. E. Nat. Biotechnol. 1999, 17, 176-180.
27. Davies, J.; Jiang, L.; Pan, L. Z.; La Barre, M. J.; Anderson, D.; Reff, M. Biotechnol. Bioeng. 2001, 74, 288-294.
28. Hodoniczky, J.; Zheng, Y. Z.; James, D. C. Biotechnol. Prog. 2005, 21, 1644-1652.
29. Yamane-Ohnuki, N.; Kinoshita, S.; Inoue-Urakubo, M.; Kusunoki, M.; Iida, S.; Nakano, R.; Wakitani, M.; Niwa, R.; Sakurada, M.; Uchida, K.; Shitara, K.; Satoh, M. Biotechnol. Bioeng. 2004, 87, 614-622.
30. Stanley, P.; Sundaram, S.; Tang, J.; Shi, S. Glycobiology 2005, 15, 43-53.
31. Cox, K. M.; Sterling, J. D.; Regan, J. T.; Gasdaska, J. R.; Frantz, K. K.; Peele, C. G.; Black, A.; Passmore, D.; Moldovan-Loomis, C.; Srinivasan, M.; Cuison, S.; Cardarelli, P. M.; Dickey, L. F. Nat. Biotechnol. 2006, 24, 1591-1597.
32. Li, H.; et al. Nat. Biotechnol. 2006, 24, 210-215.
33. Strasser, R.; Castilho, A.; Stadlmann, J.; Kunert, R.; Quendler, H.; Gattinger, P.; Jez, J.; Rademacher, T.; Altmann, F.; Mach, L.; Steinkellner, H. J. Biol. Chem. 2009, 284, 20479-20485.
34. Mimura, Y.; Sondermann, P.; Ghirlando, R.; Lund, J.; Young, S. P.; Goodall, M.; Jefferis, R. J. Biol. Chem. 2001, 276, 45539-45547.
35. Watt, G. M.; Lund, J.; Levens, M.; Kolli, V. S.; Jefferis, R.; Boons, G. J. Chem. Biol. 2003, 10, 807-814.
36. Wei, Y.; Li, C.; Huang, W.; Li, B.; Strome, S.; Wang, L. X. Biochemistry 2008, 47, 10294-10304.
37. Huang, W.; Li, J.; Wang, L. X. Chem Bio Chem 2011, 12, 932-941.
38. Umekawa, M.; Li, C.; Higashiyama, T.; Huang, W.; Ashida, H.; Yamamoto, K.; Wang, L. X. J. Biol. Chem. 2010, 285, 511-521.
39. Schwarz, F.; Huang, W.; Li, C.; Schulz, B. L.; Lizak, C.; Palumbo, A.; Numao, S.; Neri, D.; Aebi, M.; Wang, L. X. Nat. Chem. Biol. 2010, 6, 264-266.
40. Huang, W.; Zhang, X.; Ju, T.; Cummings, R. D.; Wang, L. X. Org. Biomol. Chem. 2010, 8, 5224-5233.
41. Huang, W.; Yang, Q.; Umekawa, M.; Yamamoto, K.; Wang, L. X. Chem Bio Chem 2010, 11, 1350-1355.
42. Huang, W.; Wang, D.; Yamada, M.; Wang, L. X. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 17963-17971.
43. Huang, W.; Li, C.; Li, B.; Umekawa, M.; Yamamoto, K.; Zhang, X.; Wang, L. X. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 2214-2223.
44. Umekawa, M.; Huang, W.; Li, B.; Fujita, K.; Ashida, H.; Wang, L. X.; Yamamoto, K. J. Biol. Chem. 2008, 283, 4469-4479.
45. Ochiai, H.; Huang, W.; Wang, L. X. J. Am. Chem. Soc. 2008, 130, 13790-13803.
46. Rising, T. W.; Heidecke, C. D.; Moir, J. W.; Ling, Z.; Fairbanks, A. J. Chem.-Eur. J. 2008, 14, 6444-6464.
47. Heidecke, C. D.; Ling, Z.; Bruce, N. C.; Moir, J. W.; Parsons, T. B.; Fairbanks, A. J. Chem Bio Chem 2008, 9, 2045-2051.
48. Amin, M. N.; Huang, W.; Mizanur, R. M.; Wang, L. X. J. Am. Chem. Soc. 2011, 133, 14404-14417.
49. Takegawa, Y.; Deguchi, K.; Nakagawa, H.; Nishimura, S. Anal. Chem. 2005, 77, 6062-6068.
50. Paulsen, H. Angew. Chem., Int. Ed. Engl. 1990, 29, 823-839.
51. Paulsen, H.; Heume, M.; Nurnberger, H. Carbohydr. Res. 1990, 200, 127-166.
52. Weiss, H.; Unverzagt, C. Angew. Chem., Int. Ed. 2003, 42, 4261-4263.
53. Eller, S.; Schuberth, R.; Gundel, G.; Seifert, J.; Unverzagt, C. Angew. Chem., Int. Ed. 2007, 46, 4173-4175.
54. Eller, S.; Raps, C.; Niemietz, M.; Unverzagt, C. Tetrahedron Lett. 2010, 51, 2648-2651.
55. Wang, P.; Zhu, J.; Yuan, Y.; Danishefsky, S. J. J. Am. Chem. Soc. 2009, 131, 16669-16671.
56. Crich, D.; Dudkin, V. J. Am. Chem. Soc. 2001, 123, 6819-6825.
57. Crich, D.; Li, W.; Li, H. J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 15081-15086.
58. Grundler, G.; Schmidt, R. R. Carbohydr. Res. 1985, 135, 203-218.
59. Colon, M.; Staveski, M. M.; Davis, J. T. Tetrahedron Lett. 1991, 32, 4447-4450.
60. Li, B.; Zeng, Y.; Hauser, S.; Song, H.; Wang, L. X. J. Am. Chem. Soc. 2005, 127, 9692-9693.
61. Noguchi, M.; Tanaka, T.; Gyakushi, H.; Kobayashi, A.; Shoda, S. I. J. Org. Chem. 2009, 74, 2210-2212.
62. Verduyn, R.; Douwes, M.; van der Klein, P. A. M.; Mösinger, E. M.; van der Marel, G. A.; van Boom, J. H. Tetrahedron 1993, 49, 7301-7316.
63. Vallee, F.; Karaveg, K.; Herscovics, A.; Moremen, K. W.; Howell, P. L. J. Biol. Chem. 2000, 275, 41287-41298.
64. Chang, V. T.; Crispin, M.; Aricescu, A. R.; Harvey, D. J.; Nettleship, J. E.; Fennelly, J. A.; Yu, C.; Boles, K. S.; Evans, E. J.; Stuart, D. I.; Dwek, R. A.; Jones, E. Y.; Owens, R. J.; Davis, S. J. Structure 2007, 15, 267-273.
65. Scanlan, C. N.; Ritchie, G. E.; Baruah, K.; Crispin, M.; Harvey, D. J.; Singer, B. B.; Lucka, L.; Wormald, M. R.; Wentworth, P., Jr.; Zitzmann, N.; Rudd, P. M.; Burton, D. R.; Dwek, R. A. J. Mol. Biol. 2007, 372, 16-22.
66. Zhou, Q.; Shankara, S.; Roy, A.; Qiu, H.; Estes, S.; McVie-Wylie, A.; Culm-Merdek, K.; Park, A.; Pan, C.; Edmunds, T. Biotechnol. Bioeng. 2008, 99, 652-665.
67. Yang, Q.; Li, C.; Wei, Y.; Huang, W.; Wang, L. X. Bioconjugate Chem. 2010, 21, 875-883.
68. Ochiai, H.; Huang, W.; Wang, L. X. Carbohydr. Res. 2009, 344, 592-598.
69. Umekawa, M.; Higashiyama, T.; Koga, Y.; Tanaka, T.; Noguchi, M.; Kobayashi, A.; Shoda, S.; Huang, W.; Wang, L. X.; Ashida, H.; Yamamoto, K. Biochim. Biophys. Acta 2010, 1800, 1203-1209.
70. Chu, S. Y.; Vostiar, I.; Karki, S.; Moore, G. L.; Lazar, G. A.; Pong, E.; Joyce, P. F.; Szymkowski, D. E.; Desjarlais, J. R. Mol. Immunol. 2008, 45, 3926-3933.
71. Shields, R. L.; Namenuk, A. K.; Hong, K.; Meng, Y. G.; Rae, J.; Briggs, J.; Xie, D.; Lai, J.; Stadlen, A.; Li, B.; Fox, J. A.; Presta, L. G. J. Biol. Chem. 2001, 276, 6591-6604.
72. Cartron, G.; Dacheux, L.; Salles, G.; Solal-Celigny, P.; Bardos, P.; Colombat, P.; Watier, H. Blood 2002, 99, 754-758.
73. Johnson, P.; Glennie, M. Semin. Oncol. 2003, 30, 3-8.
74. Koene, H. R.; Kleijer, M.; Algra, J.; Roos, D.; von dem Borne, A. E.; de Haas, M. Blood 1997, 90, 1109-1114.
75. Hessell, A. J.; Hangartner, L.; Hunter, M.; Havenith, C. E.; Beurskens, F. J.; Bakker, J. M.; Lanigan, C. M.; Landucci, G.; Forthal, D. N.; Parren, P. W.; Marx, P. A.; Burton, D. R. Nature 2007, 449, 101-104.
76. Fujita, K.; Tanaka, N.; Sano, M.; Kato, I.; Asada, Y.; Takegawa, K. Biochem. Biophys. Res. Commun. 2000, 267, 134-138.
77. Ren, T.; Liu, D. Tetrahedron Lett. 1999, 40, 7621-7625.
78. Heng, L.; Ning, J.; Kong, F. Carbohydr. Res. 2001, 331, 431-437.