Role of bridging water molecules in GSK3β-inhibitor complexes: Insights from QM/MM, MD, and molecular docking studies

Journal of Computational Chemistry

Volumn 32, Issue 9, 2011, Pages 1907-1918

  Lu, Shao Yong ^a   Jiang, Yong Jun ^a   Lv, Jing ^a   Zou, Jian Wei ^a   Wu, Tian Xing ^a  

^a ZHEJIANG UNIVERSITY   (China)

Author keywords

drug design; GSK3 ; MD simulations; molecular docking; ONIOM

Indexed keywords

AIM ANALYSIS; BINDING AFFINITIES; DRUG DESIGN; GEOMETRY OPTIMIZATION; INDIVIDUAL PROTEINS; INHIBITOR COMPLEX; LIGAND BINDING; MD SIMULATION; MOLECULAR DOCKING; MOLECULAR DYNAMICS SIMULATIONS; ONIOM; ROLE OF WATER; SIDE CHAINS; TWO LAYERS; WATER MOLECULE;

BINDING ENERGY; COMPLEXATION; CONFORMATIONS; DESIGN; HYDROGEN BONDS; MOLECULAR DYNAMICS; MOLECULAR MODELING; PROTEINS;

MOLECULES;

GLYCOGEN SYNTHASE KINASE 3; GLYCOGEN SYNTHASE KINASE 3 BETA; PROTEIN KINASE INHIBITOR; WATER;

ARTICLE; CHEMICAL STRUCTURE; CHEMISTRY; COMPUTER SIMULATION; DRUG ANTAGONISM; DRUG DESIGN; HUMAN; PROTEIN BINDING; QUANTUM THEORY;

COMPUTER SIMULATION; DRUG DESIGN; GLYCOGEN SYNTHASE KINASE 3; HUMANS; MODELS, MOLECULAR; PROTEIN BINDING; PROTEIN KINASE INHIBITORS; QUANTUM THEORY; WATER;

EID: 79955464058     PISSN: 01928651     EISSN: 1096987X     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/jcc.21775     Document Type: Article

References (83)

1. Bath, T. N.; Bentley, G. A.; Boulot, G.; Greene, M. I.; Tello, D.; DallAcqua, W.; Souchon, H.; Schwarz, F. R.; Mariuzza, R. A.; Poljak, F. J., Proc Natl Acad Sci USA 1994, 91, 1089.
2. Mao, Y.; Ratner, M. A.; Jarrold, M. F., J Am Chem Soc 2000, 122, 2950.
3. Smith, S.; Smith, J. C.; Verma, C. S. J., J Phys Chem B 2001, 105, 8050.
4. Takano, K.; Funahashi, J.; Yamagata, Y.; Fujii, S.; Yutani, K., J Mol Biol 1997, 274, 132.
5. Prasad, B. V.; Suguna, K., Acta Crystallogr D Biol Crystallogr 2002, 58, 250.
6. Rodriguez-Almazan, C.; Arreola, R.; Rodriguez-Larrea, D.; Aguirre-Lopez, B.; Tuena de Gomez-Puyou, M.; Perez-Montfort, R.; Costas, M.; Gomez-Puyou, A.; Torres-Larios, A., J Biol Chem 2008, 283, 23254.
7. Yoshioki, S., J Comput Chem 2002, 23, 402.
8. Reichmann, D.; Phillip, Y.; Carmi, A.; Schreiber, G., Biochemistry 2008, 47, 1051.
9. Olano, L. R.; Rick, S. W., J Am Chem Soc 2004, 126, 7991.
10. Wallnoefer, H. G.; Handschuh, S.; Liedl, K. R.; Fox, T., J Phys Chem B 2010, 114, 7405.
11. Knight, J. D. R.; Hamelberg, D.; MaCammon, J. A.; Kothary, R., Proteins 2009, 76, 527.
12. Wissner, A.; Berger, D. M.; Boschelli, D. H.; Floyd, M. B., Jr.; Greenberger, L. M.; Gruber, B. C.; Johnson, B. D.; Mamuya, N.; Nilakantan, R.; Reich, M. F.; Shen, R.; Tsou, H.-R.; Upeslacis, E.; Wang, Y. F.; Wu, B.; Ye, F.; Zhang, N., J Med Chem 2000, 43, 3244.
13. Liu, C.; Wrobleski, S. T.; Lin, J.; Ahmed, G.; Metzger, A.; Wityak, J.; Gillooly, K. M.; Shuster, D. J.; McIntyre, K. W.; Pitt, S.; Shen, D. R.; Zhang, R. F.; Zhang, H.; Doweyko, A. M.; Diller, D.; Henderson, I.; Barrish, J. C.; Dodd, J. H.; Schieven, G. L.; Leftheris, K., J Med Chem 2005, 48, 6261.
14. Davies, T. G.; Hubbard, R. E.; Tame, J. R. H., Protein Sci 1999, 8, 1432.
15. Sleigh, S. H.; Seavers, P. R.; Wilkinson, A. J.; Ladbury, J. E.; Tame, J. R. H., J Mol Biol 1999, 291, 393.
16. Cherbavaz, D. B.; Lee, M. E.; Stroud, R. M.; Koschl, D. E., J Mol Biol 2000, 295, 377.
17. Finley, J. B.; Atigadda, V. R.; Duarte, F.; Zhao, J. J.; Brouillette, W. J.; Air, G. M.; Luo, M., J Mol Biol 1999, 293, 1107.
18. Ali, A.; Hoeflich, K. P.; Woodgett, J. R., Chem Rev 2001, 101, 2527.
19. Grimes, G. A.; Jope, R. S., Prog Neurobiol 2001, 65, 391.
20. Doble, B. W.; Woodgett, J. R., J Cell Sci 2003, 116, 1175.
21. Harwood, A. J., Cell 2001, 105, 821.
22. Pearl, L. H.; Barford, D., Curr Opin Struct Biol 2000, 12, 761.
23. Welsh, G. I.; Proud, C. G., Biochem J 1993, 294, 625.
24. Eldar-Finkelman, H.; Licht-Murava, A.; Pietrokovaski, S.; Eisenstein, M., Biochim Biophys Acta 2010, 1804, 598.
25. Dorronsoro, L.; Castro, A.; Martinez, A., Expert Opin Ther Patents 2002, 12, 1527.
26. Martinez, A., Med Res Rev 2008, 28, 773.
27. Cohen, P.; Goedert, M., Nat Rev Drug Discov 2004, 3, 479.
28. Smith, G. D.; Buffet, M.; Fenwick, A. E.; Haigh, D.; Ife, R. J.; Saunders, M.; Slingsby, B. P.; Stacy, R.; Ward, R., Bioorg Med Chem Lett 2001, 11, 635.
29. Kuo, G. H.; Prouty, C.; DeAngelis, A.; Shen, L.; O'Neill, D. J.; Shah, C.; Connoly, P. J.; Murray, W. V.; Conway, B. R.; Cheung, P.; Westover, L.; Xu, J. Z.; Look, R. A.; Demarest, K. T.; Emanuel, S.; Middleton, S. A.; Jolliffe, L.; Beavers, M. P.; Chen, X., J Med Chem 2003, 46, 4021.
30. Kunick, C.; Lauenroth, K.; Leost, M.; Meijer, L.; Lemcke, T., Bioorg Med Chem Lett 2004, 14, 413.
31. Polychronopoulos, P.; Magiatis, P.; Skaltsounis, A.; Myrianthopoulos, V.; Mikros, E.; Tarricone, A.; Musacchio, A.; Roe, S. M.; Pearl, L.; Leost, M.; Greengard, P.; Meijer, L. J., J Med Chem 2004, 47, 935-946.
32. Hamann, M.; Alonso, D.; Martin-Aparicio, E.; Fuertes, A.; Perez-Puerto, M. J.; Castro, A.; Morales, S.; Navarro, M. L.; Monte-Millan, M.; Medina, M.; Pennaka, H.; Balaiah, A.; Peng, J.; Cook, J.; Wahyuono, S.; Martinez, A., J Nat Prod 2007, 70, 1397.
33. Olesen, P. H.; Sorensen, A. R.; Urso, B.; Kurtzhals, P.; Bowler, A. N.; Ehrbar, U.; Hansen, B. F., J Med Chem 2003, 46, 3333.
34. Bhat, R.; Xue, Y.; Berg, S.; Hellberg, S.; Ormo, M.; Nilsson, Y.; Radesater, A.-C.; Jerning, E.; Markgren, P.-O.; Borgegard, T.; Nylof, M.; Gimenez-Cassina, A.; Hernandez, F.; Lucas, J. J.; Diaz-Nido, J.; Avila, J., J Biol Chem 2003, 278, 45937.
35. Saitoh, M.; Kunitomo, J.; Kimura, E.; Hayase, Y.; Kobayashi, H.; Uchiyama, N.; Kawamoto, T.; Tanaka, T.; Mol, C. D.; Dougan, D. R.; Textor, G. P.; Snell, G. P.; Itoh, F., Bioorg Med Chem 2009, 17, 2017.
36. Saitoh, M.; Kunitomo, J.; Kimura, E.; Iwashita, H.; Uno, Y.; Onishi, T.; Uchiyama, N.; Kawamoto, T.; Tanaka, T.; Mol, C. D.; Textor, G. P.; Snell, G. P.; Takizawa, M.; Itoh, F.; Kori, M., J Med Chem 2009, 52, 6270.
37. Aronov, A. M.; Tang, Q.; Martinez-Botella, G.; Bemis, G. W.; Cao, J.; Chen, G.; Ewing, N. P.; Ford, P. J.; Germann, U. A.; Green, J.; Hale, M. R.; Jacobs, M.; Janetka, J. W.; William Markland, F. M.; Namchuk, M. N.; Nanthakumar, S.; Poondru, S.; Straub, J.; ter Haar, E.; Xie, X., J Med Chem 2009, 52, 6362.
38. Anamika, K.; Garnier, N.; Srinivasan, N., BMC Genomics 2009, 10, 622.
39. Leclerc, S.; Garnier, M.; Hoessel, R.; Marko, D.; Bibb, J. A.; Snyder, G. L.; Greengard, P.; Biernat, J.; Wu, Y. Z.; Mandelkow, E. M.; Eisenbrand, G.; Meijer, L., J Biol Chem 2001, 276, 251.
40. Robinson, D. D.; Sherman, W.; Farid, R., ChemMedChem 2010, 5, 618.
41. Bertrand, J. A.; Thieffine, S.; Vulpetti, A.; Cristiani, C.; Valsasina, B.; Knapp, S.; Kalisz, H. M.; Flocco, M., J Mol Biol 2003, 333, 393.
42. Gong, L.; Hirschfeld, D.; Tan, Y.-C.; Hogg, J. H.; Peltz, G.; Avnur, Z.; Dunten, P., Bioorg Med Chem Lett 2010, 20, 1693.
43. Atilla-Gokcumen, G. E.; Pagano, N.; Streu, C.; Maksimoska, J.; Filippakopoulos, P.; Knapp, S.; Meggers, E., ChemBioChem 2008, 9, 2933.
44. Menichincheri, M.; Bargiotti, A.; Berthelsen, J.; Bertrand, J. A.; Bossi, R.; Ciavolella, A.; Cirla, A.; Cristiani, C.; Croci, V.; D'Alessio, R.; Fasolini, M.; Fiorentini, F.; Forte, B.; Isacchi, A.; Martina, K.; Molinari, A.; Montagnoli, A.; Orsini, P.; Orzi, F.; Pesenti, E.; Pezzetta, D.; Pillan, A.; Poggesi, I.; Roletto, F.; Scolaro, A.; Tato, M.; Tibolla, M.; Valsasina, B.; Varasi, M.; Volpi, D.; Santocanale, C.; Vanotti, E., J Med Chem 2009, 52, 293.
45. Sybyl Molecular Modeling System, Version 6.8; Tripos Inc.: St. Louis, 1999.
46. Bas, D. C.; Rogers, D. M.; Jensen, J. H., Proteins 2008, 73, 765.
47. Suresh, C. H.; Vargheese, A. M.; Vijayalakshmi, K. P.; Mohan, N.; Koga, N., J Comput Chem 2008, 29, 1259.
48. Svensson, M.; Humbel, S.; Froese, R. D. J.; Matsubara, J.; Siber, S.; Morokuma, K., J Phys Chem 1996, 100, 19357.
49. Vreven, T.; Morokuma, K.; Frakas, O.; Schlegel, H. B.; Frisch, M. T., J Comput Chem 2003, 24, 760.
50. Frisch, M. J.; Trucks, G. W.; Schlegel, H. B.; Scuseria, G. E.; Robb, M. A.; Cheeseman, J. R.; Montgomery, J. A., Jr.; Vreven, T.; Kudin, K. N.; Burant, J. C.; Millam, J. M.; Iyengar, S. S.; Tomasi, J.; Barone, V.; Mennucci, B.; Cossi, M.; Scalmani, G.; Rega, N.; Petersson, G. A.; Nakatsuji, H.; Hada, M.; Ehara, M.; Toyota, K.; Fukuda, R.; Hasegawa, J.; Ishida, M.; Nakajima, T.; Honda, Y.; Kitao, O.; Nakai, H.; Klene, M.; Li, X.; Knox, J. E.; Hratchian, H. P.; Cross, J. B.; Adamo, C.; Jaramillo, J.; Gomperts, R.; Stratmann, R. E.; Yazyev, O.; Austin, A. J.; Cammi, R.; Pomelli, C.; Ochterski, J. W.; Ayala, P. Y.; Morokuma, K.; Voth, G. A.; Salvador, P.; Dannenberg, J. J.; Zakrzewski, V. G.; Dapprich, S.; Daniels, A. D.; Strain, M. C.; Farkas, O.; Malick, D. K.; Rabuck, A. D.; Raghavachari, K.; Foresman, J. B.; Ortiz, J. V.; Cui, Q.; Baboul, A. G.; Clifford, S.; Cioslowski, J.; Stefanov, B. B.; Liu, G.; Liashenko, A.; Piskorz, P.; Komaromi, I.; Martin, R. L.; Fox, D. J.; Keith, T.; Al-Laham, M. A.; Peng, C. Y.; Nanayakkara, A.; Challacombe, M.; Gill, P. M. W.; Johnson, B.; Chen, W.; Wong, M. W.; Gonzalez, C.; Pople, J.A., Guassian 03; Gaussian, Inc.: Wallingford, CT, 2003.
51. Cornell, W. D.; Cieplak, P.; Bayly, C. I.; Kollman, P. A., J Am Chem Soc 1993, 115, 9620.
52. Wang, J.; Wolf, R. M.; Caldwell, J. W.; Kollman, P. A.; Case, D. A., J Comput Chem 2004, 25, 1157.
53. Bader, R. F. W., Atoms in Molecules: A Quantum Theory; Clarendon Press: Oxford, 1990.
54. Biegler-Konig, F., AIM 2000, version 1.0, University of Applied Sciences, Bielefeld, Germany, 1998-2000.
55. Case, D. A.; Darden, T. A.; Cheatham, T. E., III.; Simmerling, C.; Wang, J.; Duke, R. E.; Luo, R.; Merz, K. M.; Pearlman, D. A.; Crowley, M.; Walker, R. C.; Zhang, B.; Wang, S.; Hayik, A.; Roitberg, G.; Seabra, K. F.; Wong, F.; Paesani, X.; Wu, S.; Brozell, V.; Tsui, H.; Gohlke, L.; Yang, C.; Tan, J.; Mongan, V.; Hornak, G.; Cui, P.; Beroza, D. H.; Mathews, C.; Schafmeister, W. S. R.; Kollman, P. A., AMBER 9; University of California: San Francisco, 2006.
56. Duan, Y.; Wu, C.; Chowdhury, S.; Lee, M. C.; Xiong, G.; Zhang, W.; Yang, R.; Cieplak, P.; Luo, R.; Lee, T., J Comput Chem 2003, 24, 1999.
57. Jorgensen, W. L.; Chandrasekhar, J.; Madura, J. D.; Impey, R. W.; Klein, M. L., J Chem Phys 1983, 79, 926.
58. Darden, T.; York, D.; Pedersen, L., J Chem Phys 1993, 98, 10089.
59. Ryckaert, J. P.; Ciccotti, G.; Berendsen, H. J. C., J Comput Phys 1977, 23, 327.
60. Wu, X.; Brooks, B. R., Chem Phys Lett 2003, 381, 512.
61. Morris, G. M.; Huey, R.; Lindstrom, W.; Sanner, M. F.; Belew, R. K.; Goodsell, D. S.; Olson, A. J., J Comput Chem 2009, 30, 2785.
62. Parthasarathi, R.; Amutha, R.; Subramanian, V.; Nair, B. U.; Ramasami, T., J Phys Chem A 2004, 108, 3817.
63. Grabowski, S. J., Chem Phys Lett 2001, 338, 361.
64. Ashwood, V. A.; Field, M. J.; Horwell, D. C.; Julien-Larose, C.; Lewthwaite, R. A.; McCleary, S.; Pritchard, M. C.; Raphy, J.; Singh, L., J Med Chem 2001, 44, 2276.
65. Pierce, A. C.; Sandretto, K. L.; Bemis, G. W., Proteins 2002, 49, 567.
66. Lescot, E.; Bureau, R.; Santos, J. S. D.; Rochais, C.; Lisowski, V.; Lancelot, J.-C.; Rault, S., J Chem Inf Model 2005, 45, 708.
67. Prasanna, S.; Daga, P. R.; Xie, A.; Doerksen, R. J., J Comput Aided Mol Des 2009, 23, 113.
68. Taha, M. O.; Bustanji, Y.; Al-Ghussein, M. A. S.; Mohammad, M.; Zalloum, H.; Al-Masri, I. M.; Atallah, N., J Med Chem 2008, 51, 2062.
69. Kim, K. H.; Gaisina, I.; Gallier, F.; Holzle, D.; Blond, S. Y.; Mesecar, A.; Kozikowski, A. P., J Mol Model 2009, 15, 1463.
70. Dessalew, N.; Bharatam, P. V., Eur J Med Chem 2007, 42, 1014.
71. Goodarzi, M.; Freitas, M. P.; Jensen, R., J Chem Inf Model 2009, 49, 824.
72. Ladbury, J. E., Chem Biol 1996, 3, 973.
73. Morton, C. J.; Ladbury, J. E., Protein Sci 1996, 5, 2115.
74. Yan, A.; Grant, G. H.; Richards, W. G., J R Soc Interface 2008, 5, S199.
75. Alzate-Morales, J. H.; Vergara-Jaque, A.; Caballero, J., J Chem Inf Model 2010, 50, 1101.
76. Huang, N.; Shoichet, B. K., J Med Chem 2008, 51, 4862.
77. Frederick, R.; Charlier, C.; Robert, S.; Wouters, J.; Masereel, B.; Pochet, L., Bioorg Med Chem Lett 2006, 16, 2017.
78. de Graaf, C.; Pospisil, P.; Pos, W.; Folkers, G.; Vermeulen, N. P. E., J Med Chem 2005, 48, 2308.
79. Vasanthanathan, P.; Hritz, J.; Taboureau, O.; Olsen, L.; Steen Jorgensen, F.; Vermeulen, N. P. E.; Oostenbrink, C., J Chem Inf Model 2009, 49, 43.
80. Brich, L.; Murray, C. W.; Hartshorn, M. J.; Tickle, I. J.; Verdonk, M. L., J Comput Aided Mol Des 2002, 16, 855.
81. Roberts, B. C.; Mancera, R. L., J Chem Inf Model 2008, 48, 397.
82. Kaszuba, K.; Rog, T.; Bryl, K.; Vattulainen, I.; Karttunen, M., J Phys Chem B 2010, 114, 8374.
83. Ohno, I.; Tomizawa, M.; Durkin, K. A.; Casida, J. E.; Kagabu, S., J Agric Food Chem 2009, 57, 2436.