Ultrahigh-throughput FACS-based screening for directed enzyme evolution

ChemBioChem

Volumn 10, Issue 17, 2009, Pages 2704-2715

  Yang, Guangyu ^a,b   Withers, Stephen G ^a  

^a UNIVERSITY OF BRITISH COLUMBIA   (Canada)

^b JILIN UNIVERSITY   (China)

Author keywords

Directed evolution; Enzymes; Fluorescence; Fluorescence activated cell sorting; High throughput screening

Indexed keywords

ARYLDIALKYLPHOSPHATASE 1; BETA GALACTOSIDASE; GLYCOSYLTRANSFERASE; GREEN FLUORESCENT PROTEIN; HYDROLASE;

BACTERIAL CELL; BIOLOGICAL ACTIVITY; CATALYSIS; CELL COMPARTMENTALIZATION; CELL SURFACE; ENZYME ANALYSIS; ENZYME BINDING; ENZYME SPECIFICITY; FLUORESCENCE ACTIVATED CELL SORTING; GENE MUTATION; GENETIC SCREENING; GENOTYPE PHENOTYPE CORRELATION; HIGH THROUGHPUT SCREENING; MOLECULAR EVOLUTION; NONHUMAN; PRIORITY JOURNAL; SHORT SURVEY;

AMINO ACID SEQUENCE; ANIMALS; DIRECTED MOLECULAR EVOLUTION; ENZYMES; FLOW CYTOMETRY; GENES, REPORTER; GREEN FLUORESCENT PROTEINS; HIGH-THROUGHPUT SCREENING ASSAYS; MOLECULAR STRUCTURE; PROTEIN ENGINEERING; SUBSTRATE SPECIFICITY;

EID: 73149119826     PISSN: 14394227     EISSN: 14397633     Source Type: Journal    
DOI: 10.1002/cbic.200900384     Document Type: Short Survey

References (85)

1. a) A. V. Gribenko, M. M. Patel, J. Liu, S. A. McCallum, C. Wang, G. I. Makhatadze, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2009, 106, 2601-2606;
2. b) S. M. Lippow, B. Tidor, Curr. Opin. Biotechnol. 2007, 18, 305-311;
3. c) C. Y. Chen, I. Georgiev, A. C. Anderson, B. R. Donald, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2009, 106, 3764-3769.
4. a) L. Jiang, E. A. Althoff, F. R. Clemente, L. Doyle, D. Röthlisberger, A. Zanghellini, J. L. Gallaher, J. L. Betker, F. Tanaka, C. F. Barbas III, D. Hilvert, K. N. Houk, B. L. Stoddard, D. Baker, Science 2008, 319, 1387-1391;
5. b) D. Röthlisberger, O. Khersonsky, A. M. Wollacott, L. Jiang, J. DeChancie, J. Betker, J. L. Gallaher, E. A. Althoff, A. Zanghellini, O. Dym, S. Albeck, K. N. Houk, D. S. Tawfik, D. Baker, Nature 2008, 453, 190-195.
6. a) L. You, F. H. Arnold, Protein Eng. 1996, 9, 77-83;
7. b) O. Kuchner, F. H. Arnold, Trends Biotechnol. 1997, 15, 523-530;
8. c) W. P. Stemmer, Nature 1994, 370, 389-391;
9. d) S. Luetz, L. Giver, J. Lalonde, Biotechnol. Bioeng. 2008, 101, 647-653;
10. e) J. C. Chaput, N. W. Woodbury, L. A. Stearns, B. A. Williams, Expert Opin. Biol. Ther. 2008, 8, 1087-1098;
11. f) M. T. Reetz, Ernst Schering Found. Symp. Proc. 2008, 2007-2, 321-340.
12. a) C. M. Yuen, D. R. Liu, Nat. Methods 2007, 4, 995-997;
13. b) S. G. Peisajovich, D. S. Tawfik, Nat. Methods 2007, 4, 991-994.
14. H. S. Park, S. H. Nam, J. K. Lee, C. N. Yoon, B. Mannervik, S. J. Benkovic, H. S. Kim, Science 2006, 311, 535-538.
15. a) W. M. Patrick, A. E. Firth, Biomol. Eng. 2005, 22, 105-112;
16. b) R. A. Chica, N. Doucet, J. N. Pelletier, Curr. Opin. Biotechnol. 2005, 16, 378-384;
17. c) J. F. Chaparro-Riggers, K. M. Polizzi, A. S. Bommarius, Biotechnol. J. 2007, 2, 180-191;
18. d) A. V. Shivange, J. Marienhagen, H. Mundhada, A. Schenk, U. Schwaneberg, Curr. Opin. Chem. Biol. 2009, 13, 19-25.
19. K. L. Morley, R. J. Kazlauskas, Trends Biotechnol. 2005, 23, 231-237.
20. a) A. L. Givan, Flow Cytometry: First Principles, Wiley-Liss, New York, 1992;
21. b) H. M. Shapiro, Practical Flow Cytometry, 4th Ed., Wiley-Liss, New York, 2004.
22. a) S. Becker, H. U. Schmoldt, T. M. Adams, S. Wilhelm, H. Kolmar, Curr. Opin. Biotechnol. 2004, 15, 323-329;
23. b) E. T. Farinas, Comb. Chem. High Throughput Screening 2006, 9, 321-328.
24. M. J. Olsen, D. Stephens, D. Griffiths, P. Daugherty, G. Georgiou, B. L. Iverson, Nat. Biotechnol. 2000, 18, 1071-1074.
25. N. Varadarajan, J. Gam, M. J. Olsen, G. Georgiou, B. L. Iverson, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2005, 102, 6855-6860.
26. N. Varadarajan, S. Rodriguez, B. Y. Hwang, G. Georgiou, B. L. Iverson, Nat. Chem. Biol. 2008, 4, 290-294.
27. N. Varadarajan, G. Georgiou, B. L. Iverson, Angew. Chem. 2008, 120, 7979-7981;
28. Angew. Chem. Int. Ed. 2008, 47, 7861-7863.
29. D. Lipovšek, E. Antipov, K. A. Armstrong, M. J. Olsen, A. M. Klibanov, B. Tidor, K. D. Wittrup, Chem. Biol. 2007, 14, 1176-1185.
30. S. Becker, H. Höbenreich, A. Vogel, J. Knorr, S. Wilhelm, F. Rosenau, K. E. Jaeger, M. T. Reetz, H. Kolmar, Angew. Chem. 2008, 120, 5163-5166;
31. Angew. Chem. Int. Ed. 2008, 47, 5085-5088.
32. Y. Lin, T. Tsumuraya, T. Wakabayashi, S. Shiraga, I. Fujii, A. Kondo, M. Ueda, Appl. Microbiol. Biotechnol. 2003, 62, 226-232.
33. Y. Lin, S. Shiraga, T. Tsumuraya, I. Fujii, T. Matsumoto, A. Kondo, M. Ueda, J. Mol. Catal. B 2004, 28, 247-251.
34. a) A. Crameri, E. A. Whitehorn, E. Tate, W. P. Stemmer, Nat. Biotechnol. 1996, 14, 315-319;
35. b) A. Sawano, A. Miyawaki, Nucleic Acids Res. 2000, 28, 78e;
36. c) T. H. Yoo, A. J. Link, D. A. Tirrell, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2007, 104, 13887-13890.
37. a) S. Cabantous, J. D. Pédelacq, B. L. Mark, C. Naranjo, T. C. Terwilliger, G. S. Waldo, J. Struct. Funct. Genomics 2005, 6, 113-119;
38. b) S. Cabantous, G. S. Waldo, Nat. Methods 2006, 3, 845-854.
39. a) M. L. Gerth, W. M. Patrick, S. Lutz, Protein Eng. Des. Sel. 2004, 17, 595-602;
40. b) S. Cabantous, T. C. Terwilliger, G. S. Waldo, Nat. Biotechnol. 2005, 23, 102-107;
41. c) R. D. Gupta, D. S. Tawfik, Nat. Methods 2008, 5, 939-942.
42. J. D. Wang, C. Herman, K. A. Tipton, C. A. Gross, J. S. Weissman, Cell 2002, 111, 1027-1139.
43. S. W. Santoro, P. G. Schultz, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2002, 99, 4185-4190.
44. S. W. Santoro, L. Wang, B. Herberich, D. S. King, P. G. Schultz, Nat. Biotechnol. 2002, 20, 1044-1048.
45. K. N. Olsen, B. B. Budde, H. Siegumfeldt, K. B. Rechinger, M. Jakobsen, H. Ingmer, Appl. Environ. Microbiol. 2002, 68, 4145-4147.
46. S. Schuster, M. Enzelberger, H. Trauthwein, R. D. Schmid, V. B. Urlacher, Anal. Chem. 2005, 77, 2727-2732.
47. I. Cummins, P. G. Steel, R. Edwards, Plant Biotechnol. J. 2007, 5, 354-359.
48. L. L. Lairson, B. Henrissat, G. J. Davies, S. G. Withers, Annu. Rev. Biochem. 2008, 77, 521-55.
49. A. Aharoni, K. Thieme, C. P. Chiu, S. Buchini, L. L. Lairson, H. Chen, N. C. Strynadka, W. W. Wakarchuk, S. G. Withers, Nat. Methods 2006, 3, 609-614.
50. B. I. Eklund, M. Edalat, G. Stenberg, B. Mannervik, Anal. Biochem. 2002, 309, 102-108.
51. a) Y. Kawarasaki, K. E. Griswold, J. D. Stevenson, T. Selzer, S. J. Benkovic, B. L. Iverson, G. Georgiou, Nucleic Acids Res. 2003, 31, 126e;
52. b) K. E. Griswold, Y. Kawarasaki, N. Ghoneim, S. J. Benkovic, B. L. Iverson, G. Georgiou, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2005, 102, 10082-10087.
53. K. E. Griswold, N. S. Aiyappan, B. L. Iverson, G. Georgiou, J. Mol. Biol. 2006, 364, 400-410.
54. a) D. P. Dixon, A. G. McEwen, A. J. Lapthorn, R. Edwards, J. Biol. Chem. 2003, 278, 23930-23935;
55. b) A. K. Larsson, L. O. Emrén, W. G. Bardsley, B. Mannervik, Protein Eng. Des. Sel. 2004, 17, 49-55.
56. a) M. L. Read, P. J. Farrow, L. W. Seymour, Expert Opin. Ther. Targets 2003, 7, 299-303;
57. b) B. A. Sullenger, E. Gilboa, Nature 2002, 418, 252-258.
58. S. Hasegawa, W. C. Jackson, R. Y. Tsien, J. Rao, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2003, 100, 14892-14896.
59. S. Hasegawa, J. W. Choi, J. Rao, J. Am. Chem. Soc. 2004, 126, 7158-7159.
60. S. J. Kwon, R. Petri, A. L. DeBoer, C. Schmidt-Dannert, ChemBioChem 2004, 5, 1069-1074.
61. A. Plovins, A. M. Alvarez, M. Ibañez, M. Molina, C. Nombela, Appl. Environ. Microbiol. 1994, 60, 4638-4641.
62. P. L. Bergquist, R. A. Reeves, M. D. Gibbs, Biomol. Eng. 2005, 22, 63-72.
63. a) A. M. Baty III, C. C. Eastburn, Z. Diwu, S. Techkarnjanaruk, A. E. Goodman, Appl. Environ. Microbiol. 2000, 66, 3566-3573;
64. b) S. Duhamel, G. Gregori, F. Van Wambeke, R. Mauriac, J. Nedoma, J. Microbiol. Methods 2008, 75, 269-278.
65. H. Shim, A. Karlström, S. M. Touami, R. P. Fuller, C. F. Barbas III Bioorg. Med. Chem. Lett. 2004, 14, 4065-4068.
66. a) K. Igarashi, S. Hiraga, T. Yura, Genetics 1967, 57, 643-654;
67. b) F. C. Christians, L. Scapozza, A. Crameri, G. Folkers, W. P. Stemmer, Nat. Biotechnol. 1999, 17, 259-264.
68. L. Liu, Y. Li, D. Liotta, S. Lutz, Nucleic Acids Res. 2009, 37, 4472-4481.
69. a) V. Taly, B. T. Kelly, A. D. Griffiths, ChemBioChem 2007, 8, 263-272;
70. b) A. D. Griffiths, D. S. Tawfik, Trends Biotechnol. 2006, 24, 395-402.
71. a) A. Sepp, Y. Choo, J. Mol. Biol. 2005, 354, 212-219;
72. b) J. Bertschinger, D. Grabulovski, D. Neri, Protein Eng. Des. Sel. 2007, 20, 57-68.
73. a) Y. F. Lee, D. S. Tawfik, A. D. Griffiths, Nucleic Acids Res. 2002, 30, 4937-4944;
74. b) H. M. Cohen, D. S. Tawfik, A. D. Griffiths, Protein Eng. Des. Sel. 2004, 17, 3-11.
75. Y. Zheng, R. J. Roberts, Nucleic Acids Res. 2007, 35, e83.
76. a) F. J. Ghadessy, J. L. Ong, P. Holliger, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2001, 98, 4552-4557;
77. b) J. L. Ong, D. Loakes, S. Jaroslawski, K. Too, P. Holliger, J. Mol. Biol. 2006, 361, 537-550.
78. J. J. Agresti, B. T. Kelly, A. J schke, A. D. Griffiths, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2005, 102, 16170-16175.
79. A. D. Griffiths, D. S. Tawfik, EMBO J. 2003, 22, 24-35.
80. E. Mastrobattista, V. Taly, E. Chanudet, P. Treacy, B. T. Kelly, A. D. Griffiths, Chem. Biol. 2005, 12, 1291-1300.
81. H. Jakubowski, J. Biol. Chem. 2000, 275, 3957-3962.
82. A. Aharoni, G. Amitai, K. Bernath, S. Magdassi, D. S. Tawfik, Chem. Biol. 2005, 12, 1281-1289.
83. D. A. Drummond, B. L. Iverson, G. Georgiou, F. H. Arnold, J. Mol. Biol. 2005, 350, 806-816.
84. a) T. A. Franke, A. Wixforth, ChemPhysChem 2008, 9, 2140-2156;
85. b) J. Hong, J. B. Edel, A. J. deMello, Drug Discov Today 2009, 14, 134-146.