Metalloradical EPR signals from the YZ·S-State intermediates in photosystem II

Applied Magnetic Resonance

Volumn 37, Issue 1, 2010, Pages 151-176

  Havelius, Kajsa G V ^a   Sjöholm, Johannes ^a   Ho, Felix M ^a   Mamedov, Fikret ^a   Styring, Stenbjörn ^a  

^a UPPSALA UNIVERSITY   (Sweden)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

CHARGE SEPARATIONS; CRYOGENIC TEMPERATURES; ELECTRON PARAMAGNETIC RESONANCE; EPR SIGNALS; EPR SPECTROSCOPY; MAGNETIC INTERACTIONS; MECHANISTIC STUDIES; PH TITRATION; PHOTOSYSTEM II; PHYSIOLOGICAL TEMPERATURE; PROTON-COUPLED ELECTRON TRANSFER; REDOX-ACTIVE TYROSINES; SIGNAL INDUCTION; WATER OXIDATION;

AMINO ACIDS; ELECTRON RESONANCE; MAGNETIC COUPLINGS; MANGANESE; MANGANESE COMPOUNDS; METHANOL; OXIDATION; PARAMAGNETIC RESONANCE; PARAMAGNETISM; PHENOLS; PROBES; PROTON TRANSFER; PROTONS; QUANTUM THEORY;

ELECTRON SPIN RESONANCE SPECTROSCOPY;

EID: 71149115464     PISSN: 09379347     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1007/s00723-009-0045-z     Document Type: Article

References (130)

1. P. Jursinic, Govindjee, Photochem. Photobiol. 26, 617-628 (1977).
2. V. V. Klimov, S. I. Allakhverdiev, S. Demeter, A. A. Krasnovskii, Doklady Akademii Nauk SSSR 249, 227-230 (1979).
3. F. Rappaport, M. Guergova-Kuras, P. J. Nixon, B. A. Diner, J. Lavergne, Biochemistry 41, 8518-8527 (2002).
4. M. Grabolle, H. Dau, Biochim. Biophys. Acta 1708, 209-218 (2005).
5. K. Brettel, E. Schlodder, H. T. Witt, Biochim. Biophys. Acta 766, 403-415 (1984).
6. B. Kok, B. Forbush, M. McGloin, Photochem. Photobiol. 11, 457-475 (1970).
7. H. Dau, M. Haumann, Photosynth. Res. 92, 327-343 (2007).
8. L. V. Kulik, B. Epel, W. Lubitz, J. Messinger, J. Am. Chem. Soc. 129, 13421-13435 (2007).
9. L. V. Kulik, B. Epel, W. Lubitz, J. Messinger, J. Am. Chem. Soc. 127, 2392-2393 (2005).
10. B. Commoner, J. J. Heise, J. Townsend, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 42, 710-718 (1956).
11. B. A. Barry, G. T. Babcock, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 84, 7099-7103 (1987).
12. R. J. Boerner, B. A. Barry, J. Biol. Chem. 268, 17151-17154 (1993).
13. C. W. Hoganson, G. T. Babcock, Biochemistry 31, 11874-11880 (1992).
14. S. E. J. Rigby, J. H. A. Nugent, P. J. Omalley, Biochemistry 33, 1734-1742 (1994).
15. C. Tommos, X. S. Tang, K. Warncke, C. W. Hoganson, S. Styring, J. McCracken, B. A. Diner, G. T. Babcock, J. Am. Chem. Soc. 117, 10325-10335 (1995).
16. K. Warncke, G. T. Babcock, J. Mccracken, J. Am. Chem. Soc. 116, 7332-7340 (1994).
17. T. Noguchi, Y. Inoue, X. S. Tang, Biochemistry 36, 14705-14711 (1997).
18. C. Berthomieu, R. Hienerwadel, A. Boussac, J. Breton, B. A. Diner, Biochemistry 37, 10547-10554 (1998).
19. R. Hienerwadel, A. Boussac, J. Breton, B. A. Diner, C. Berthomieu, Biochemistry 36, 14712-14723 (1997).
20. R. Hienerwadel, A. Boussac, J. Breton, C. Berthomieu, Biochemistry 35, 15447-15460 (1996).
21. B. A. Diner, R. D. Britt, The redox-active tyrosines YZ and YD, in Photosystem II: The light-driven water plastoquinone oxidoreductase, ed. by T. Wydrzynski, K. Satoh (Springer, Dordrecht, 2005), pp. 207-233.
22. B. A. Diner, Biochim. Biophys. Acta 1503, 147-163 (2001).
23. D. A. Force, D. W. Randall, R. D. Britt, X. S. Tang, B. A. Diner, J. Am. Chem. Soc. 117, 12643-12644 (1995).
24. S. Un, X. S. Tang, B. A. Diner, Biochemistry 35, 679-684 (1996).
25. B. Svensson, C. Etchebest, P. Tuffery, P. van Kan, J. Smith, S. Styring, Biochemistry 35, 14486-14502 (1996).
26. B. Svensson, I. Vass, E. Cedergren, S. Styring, EMBO J. 9, 2051-2059 (1990).
27. B. Loll, J. Kern, W. Saenger, A. Zouni, J. Biesiadka, Nature 438, 1040-1044 (2005).
28. K. N. Ferreira, T. M. Iverson, K. Maghlaoui, J. Barber, S. Iwata, Science 303, 1831-1838 (2004).
29. X. S. Tang, D. A. Chisholm, G. C. Dismukes, G. W. Brudvig, B. A. Diner, Biochemistry 32, 13742-13748 (1993).
30. F. Mamedov, R. T. Sayre, S. Styring, Biochemistry 37, 14245-14256 (1998).
31. A. M. A. Hays, I. R. Vassiliev, J. H. Golbeck, R. J. Debus, Biochemistry 37, 11352-11365 (1998).
32. H. J. Eckert, G. Renger, FEBS Lett. 236, 425-431 (1988).
33. G. Christen, F. Reifarth, G. Renger, FEBS Lett. 429, 49-52 (1998).
34. M. Karge, K. D. Irrgang, S. Sellin, R. Feinaugle, B. Liu, H. J. Eckert, H. J. Eichler, G. Renger, FEBS Lett. 378, 140-144 (1996).
35. M. Haumann, O. Bogershausen, D. Cherepanov, R. Ahlbrink, W. Junge, Photosynth. Res. 51, 193-208 (1997).
36. G. Christen, G. Renger, Biochemistry 38, 2068-2077 (1999).
37. G. Christen, A. Seeliger, G. Renger, Biochemistry 38, 6082-6092 (1999).
38. M. R. Razeghifard, R. J. Pace, Biochim. Biophys. Acta 1322, 141-150 (1997).
39. G. T. Babcock, K. Sauer, Biochim. Biophys. Acta 376, 329-344 (1975).
40. C. W. Hoganson, G. T. Babcock, Biochemistry 27, 5848-5855 (1988).
41. A. Boussac, J. L. Zimmermann, A. W. Rutherford, Biochemistry 28, 8984-8989 (1989).
42. D. A. Force, D. W. Randall, R. D. Britt, Biochemistry 36, 12062-12070 (1997).
43. M. Baumgarten, J. S. Philo, G. C. Dismukes, Biochemistry 29, 10814-10822 (1990).
44. M. Sivaraja, J. Tso, G. C. Dismukes, Biochemistry 28, 9459-9464 (1989).
45. A. Boussac, J. L. Zimmermann, A. W. Rutherford, J. Lavergne, Nature 347, 303-306 (1990).
46. L. E. Andreasson, K. Lindberg, Photosynth. Res. 34, 144-144 (1992).
47. B. J. Hallahan, J. H. A. Nugent, J. T. Warden, M. C. W. Evans, Biochemistry 31, 4562-4573 (1992).
48. D. J. Maclachlan, J. H. A. Nugent, Biochemistry 32, 9772-9780 (1993).
49. P. Vanvliet, A. Boussac, A. W. Rutherford, Biochemistry 33, 12998-13004 (1994).
50. P. van Vliet, A. W. Rutherford, Biochemistry 35, 1829-1839 (1996).
51. V. A. Szalai, G. W. Brudvig, Biochemistry 35, 1946-1953 (1996).
52. V. A. Szalai, H. Kuhne, K. V. Lakshmi, G. W. Brudvig, Biochemistry 37, 13594-13603 (1998).
53. P. Dorlet, M. Di Valentin, G. T. Babcock, J. L. McCracken, J. Phys. Chem. B 102, 8239-8247 (1998).
54. N. Lydakis-Simantiris, P. Dorlet, D. F. Ghanotakis, G. T. Babcock, Biochemistry 37, 6427-6435 (1998).
55. P. Dorlet, A. Boussac, A. W. Rutherford, S. Un, J. Phys. Chem. B 103, 10945-10954 (1999).
56. K. V. Lakshmi, S. S. Eaton, G. R. Eaton, H. A. Frank, G. W. Brudvig, J. Phys. Chem. B 102, 8327-8335 (1998).
57. C. Berthomieu, A. Boussac, Biochemistry 34, 1541-1548 (1995).
58. L. E. Andreasson, I. Vass, S. Styring, Biochim. Biophys. Acta 1230, 155-164 (1995).
59. M. L. Gilchrist, J. A. Ball, D. W. Randall, R. D. Britt, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 92, 9545-9549 (1995).
60. X. S. Tang, D. W. Randall, D. A. Force, B. A. Diner, R. D. Britt, J. Am. Chem. Soc. 118, 7638-7639 (1996).
61. J. H. Nugent, I. P. Muhiuddin, M. C. Evans, Biochemistry 41, 4117-4126 (2002).
62. J. H. Nugent, S. Turconi, M. C. Evans, Biochemistry 36, 7086-7096 (1997).
63. C. Zhang, S. Styring, Biochemistry 42, 8066-8076 (2003).
64. N. Ioannidis, V. Petrouleas, Biochemistry 39, 5246-5254 (2000).
65. N. Ioannidis, G. Zahariou, V. Petrouleas, Biochemistry 45, 6252-6259 (2006).
66. G. Zahariou, N. Ioannidis, G. Sioros, V. Petrouleas, Biochemistry 46, 14335-14341 (2007).
67. G. Han, F. M. Ho, K. G. V. Havelius, S. F. Morvaridi, F. Mamedov, S. Styring, Biochim. Biophys. Acta 1777, 496-503 (2008).
68. K. G. V. Havelius, J. H. Su, Y. Feyziyev, F. Mamedov, S. Styring, Biochemistry 45, 9279-9290 (2006).
69. J. H. Su, K. G. V. Havelius, F. Mamedov, F. M. Ho, S. Styring, Biochemistry 45, 7617-7627 (2006).
70. G. C. Dismukes, Y. Siderer, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 78, 274-278 (1981).
71. K. A. Åhrling, S. Peterson, S. Styring, Biochemistry 37, 8115-8120 (1998).
72. T. Yamauchi, H. Mino, T. Matsukawa, A. Kawamori, T. Ono, Biochemistry 36, 7520-7526 (1997).
73. T. Matsukawa, H. Mino, D. Yoneda, A. Kawamori, Biochemistry 38, 4072-4077 (1999).
74. K. G. V. Havelius, PhD thesis in Chemistry, Uppsala University, Uppsala, Sweden, 2009.
75. G. Sioros, D. Koulougliotis, G. Karapanagos, V. Petrouleas, Biochemistry 46, 210-217 (2007).
76. N. Ioannidis, G. Zahariou, V. Petrouleas, Biochemistry 47, 6292-6300 (2008).
77. F. Mamedov, K. G. V. Havelius, S. Styring, Photosynthesis, in Energy from the Sun: 14th international congress on photosynthesis, ed. by J. F. Allen, E. Gantt, J. H. Golbeck, B. Osmond (Springer, Glasgow, 2008), pp. 445-449.
78. R. G. Evelo, A. J. Hoff, S. A. Dikanov, A. M. Tyryshkin, Chem. Phys. Lett. 161, 479-484 (1989).
79. J. L. Zimmermann, A. Boussac, A. W. Rutherford, Biochemistry 32, 4831-4841 (1993).
80. K. A. Campbell, J. M. Peloquin, B. A. Diner, X. S. Tang, D. A. Chisholm, R. D. Britt, J. Am. Chem. Soc. 119, 4787-4788 (1997).
81. D. Koulougliotis, C. Teutloff, Y. Sanakis, W. Lubitz, V. Petrouleas, Phys. Chem. Chem. Phys. 6, 4859-4863 (2004).
82. J. H. Su, K. G. V. Havelius, F. M. Ho, G. Han, F. Mamedov, S. Styring, Biochemistry 46, 10703-10712 (2007).
83. R. Davydov, S. Chemerisov, D. E. Werst, T. Rajh, T. Matsui, M. Ikeda-Saito, B. M. Hoffman, J. Am. Chem. Soc. 126, 15960-15961 (2004).
84. S. Hay, N. S. Scrutton, Photosynth. Res. 98, 169-177 (2008).
85. P. Faller, C. Goussias, A. W. Rutherford, S. Un, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 100, 8732-8735 (2003).
86. C. Zhang, A. Boussac, A. W. Rutherford, Biochemistry 43, 13787-13795 (2004).
87. K. G. V. Havelius, F. M. Ho, J.-H. Su, G. Han, F. Mamedov, S. Styring, (manuscript in preparation) (2009).
88. F. M. Ho, K. G. V. Havelius, J. Sjöholm S. Styring, Biochemistry (manuscript in preparation) (2009).
89. J. Sjöholm, K. G. V. Havelius, F. Mamedov, S. Styring, Biochemistry 48, 9393-9404 (2009).
90. S. A. Styring, A. W. Rutherford, Biochemistry 27, 4915-4923 (1988).
91. S. L. Dexheimer, M. P. Klein, J. Am. Chem. Soc. 114, 2821-2826 (1992).
92. A. Boussac, J. J. Girerd, A. W. Rutherford, Biochemistry 35, 6984-6989 (1996).
93. A. Boussac, S. Un, O. Horner, A. W. Rutherford, Biochemistry 37, 4001-4007 (1998).
94. D. Koulougliotis, J. R. Shen, N. Ioannidis, V. Petrouleas, Biochemistry 42, 3045-3053 (2003).
95. N. Ioannidis, J. H. Nugent, V. Petrouleas, Biochemistry 41, 9589-9600 (2002).
96. N. Ioannidis, V. Petrouleas, Biochemistry 41, 9580-9588 (2002).
97. Y. Sanakis, N. Ioannidis, G. Sioros, V. Petrouleas, J. Am. Chem. Soc. 123, 10766-10767 (2001).
98. M. F. Charlot, A. Boussac, G. Blondin, Biochim. Biophys. Acta 1708, 120-132 (2005).
99. O. Horner, E. Riviere, G. Blondin, S. Un, A. W. Rutherford, J. J. Girerd, A. Boussac, J. Am. Chem. Soc. 120, 7924-7928 (1998).
100. R. Baxter, E. Krausz, T. Wydrzynski, R. J. Pace, J. Am. Chem. Soc. 121, 9451-9452 (1999).
101. S. R. Cooper, M. Calvin, J. Am. Chem. Soc. 99, 6623-6630 (1977).
102. B. Nöring, D. Shevela, G. Renger, J. Messinger, Photosynth. Res. 98, 251-260 (2008).
103. Z. Deak, S. Peterson, P. Geijer, K. A. Ahrling, S. Styring, Biochim. Biophys. Acta 1412, 240-249 (1999).
104. D. A. Force, D. W. Randall, G. A. Lorigan, K. L. Clemens, R. D. Britt, J. Am. Chem. Soc. 120, 13321-13323 (1998).
105. R. J. Pace, P. Smith, R. Bramley, D. Stehlik, Biochim. Biophys. Acta 1058, 161-170 (1991).
106. J. L. Zimmermann, A. W. Rutherford, Biochemistry 25, 4609-4615 (1986).
107. J. Messinger, J. H. Nugent, M. C. Evans, Biochemistry 36, 11055-11060 (1997).
108. K. A. Åhrling, S. Peterson, S. Styring, Biochemistry 36, 13148-13152 (1997).
109. J. Messinger, J. H. Robblee, W. O. Yu, K. Sauer, V. K. Yachandra, M. P. Klein, J. Am. Chem. Soc. 119, 11349-11350 (1997).
110. K. A. Åhrling, M. C. W. Evans, J. H. A. Nugent, R. J. Ball, R. J. Pace, Biochemistry 45, 7069-7082 (2006).
111. M. Haumann, C. Muller, P. Liebisch, L. Iuzzolino, J. Dittmer, M. Grabolle, T. Neisius, W. Meyer-Klaucke, H. Dau, Biochemistry 44, 1894-1908 (2005).
112. F. M. Ho, S. Styring, Biochim. Biophys. Acta 1777, 140-153 (2008).
113. J. H. Su, W. Lubitz, J. Messinger, J. Am. Chem. Soc. 130, 786-787 (2008).
114. E. M. Siegbahn, Chem. Eur. J. 14, 8290-8302 (2008).
115. E. Schlodder, B. Meyer, Biochim. Biophys. Acta 890, 23-31 (1987).
116. B. Meyer, E. Schlodder, J. P. Dekker, H. T. Witt, Biochim. Biophys. Acta 974, 36-43 (1989).
117. R. Ahlbrink, M. Haumann, D. Cherepanov, O. Bogershausen, A. Mulkidjanian, W. Junge, Biochemistry 37, 1131-1142 (1998).
118. P. Kühn, J. Pieper, O. Kaminskaya, H. J. Eckert, R. E. Lechner, V. Shuvalov, G. Renger, Photosynth. Res. 84, 317-323 (2005).
119. A. Y. Mulkidjanian, Biochim. Biophys. Acta 1410, 1-6 (1999).
120. M. J. Schilstra, F. Rappaport, J. H. A. Nugent, C. J. Barnett, D. R. Klug, Biochemistry 37, 3974-3981 (1998).
121. G. Bernat, F. Morvaridi, Y. Feyziyev, S. Styring, Biochemistry 41, 5830-5843 (2002).
122. H. Suzuki, M. Sugiura, T. Noguchi, Biochemistry 44, 1708-1718 (2005).
123. K. G. V. Havelius, S. Styring, Biochemistry 46, 7865-7874 (2007).
124. C. Zhang, Biochim. Biophys. Acta 1757, 781-786 (2006).
125. P. Faller, A. W. Rutherford, R. J. Debus, Biochemistry 41, 12914-12920 (2002).
126. I. Vass, S. Styring, Biochemistry 30, 830-839 (1991).
127. H. Ishikita, E. W. Knapp, Biophys. J. 90, 3886-3896 (2006).
128. B. Svensson, I. Vass, S. Styring, Z. Naturforsch. 46, 765-776 (1991).
129. P. Geijer, F. Morvaridi, S. Styring, Biochemistry 40, 10881-10891 (2001).
130. X. S. Tang, M. Zheng, D. A. Chisholm, G. C. Dismukes, B. A. Diner, Biochemistry 35, 1475-1484 (1996).