Targeting protein-protein interactions with small molecules: Challenges and perspectives for computational binding epitope detection and ligand finding

Current Medicinal Chemistry

Volumn 13, Issue 22, 2006, Pages 2607-2625

  González Ruiz, Domingo ^a   Gohlke, Holger ^a,b  

^a GOETHE UNIVERSITY   (Germany)

^b NONE   (Germany)

Author keywords

Allostery; Docking; Flexibility; Hot spot; Plasticity; Protein protein interaction; Protein protein interface epitope

Indexed keywords

EPITOPE; LIGAND; NEW DRUG;

ALGORITHM; ALLOSTERISM; BINDING SITE; COMPLEX FORMATION; COMPUTER ANALYSIS; DRUG DESIGN; DRUG SCREENING; DRUG TARGETING; ELECTRICITY; ENERGY TRANSFER; ENZYME BINDING; FEASIBILITY STUDY; HUMAN; MOLECULAR RECOGNITION; PLASTICITY; PREDICTION; PROTEIN ANALYSIS; PROTEIN BINDING; PROTEIN DETERMINATION; PROTEIN PROTEIN INTERACTION; PROTEIN STRUCTURE; PROTEIN TARGETING; PROTON NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; REVIEW; SOLVENT EFFECT;

BINDING SITES; COMPUTER SIMULATION; HUMANS; LIGANDS; MODELS, MOLECULAR; PROTEIN BINDING; PROTEINS;

EID: 33748578600     PISSN: 09298673     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.2174/092986706778201530     Document Type: Review

References (258)

1. Gavin, A. C.; Bosche, M.; Krause, R.; Grandi, P.; Marzioch, M.; Bauer, A.; Schultz, J.; Rick, J. M.; Michon, A. M.; Cruciat, C. M.; Remor, M.; Hofert, C.; Schelder, M.; Brajenovic, M.; Ruffner, H.; Merino, A.; Klein, K.; Hudak, M.; Dickson, D.; Rudi, T.; Gnau, V.; Bauch, A.; Bastuck, S.; Huhse, B.; Leutwein, C.; Heurtier, M. A.; Copley, R. R.; Edelmann, A.; Querfurth, E.; Rybin, V.; Drewes, G.; Raida, M.; Bouwmeester, T.; Bork P.; Seraphin, B.; Kuster, B.; Neubauer, G.; Superti-Furga, G. Nature, 2002, 415, 141.
2. Bork, P.; Jensen, L. J.; von Mering, C.; Ramani, A. K.; Lee, I.; Marcotte, E. M. Curr. Opin. Struct. Biol., 2004, 14, 292.
3. Arkin, M. R.; Randal, M.; DeLano, W. L.; Hyde, J.; Luong, T. N.; Oslob, J. D.; Raphael, D. R.; Taylor, L.; Wang, J.; McDowell, R. S.; Wells, J. A.; Braisted, A. C. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2003, 100, 1603.
4. Stockwin, L.; Holmes, S. Exp. Opin. Biol. Ther., 2003, 3, 1133.
5. Zutshi, R.; Brickner, M.; Chmielewski, J. Curr. Opin. Chem. Biol., 1998, 2, 62.
6. Zhang, Z.-Y.; Poorman, R. A.; Maggiora, L. L.; Heinrikson, R. L.; Kezdy, F. J. J. Biol. Chem., 1991, 266, 15591.
7. Liuzzi, M.; Deziel, R.; Moss, N.; Beaulieu, P.; Bonneau, A. M.; Bousquet, C.; Chafouleas, J. G.; Gameau, M.; Jaramillo, J.; Krogsrud, R. L. Nature, 1994, 372, 695.
8. Bottger, V.; Bottger, A.; Howard, S. F.; Picksley, S. M.; Chene, P.; Garcia-Echeverria, C.; Hochkeppel, H. K.; Lane, D. P. Oncogene, 1996, 13, 2141.
9. Pagliaro, L.; Felding, J.; Audouze, K.; Nielsen, S. J.; Terry, R. B.; Krog-Jensen, C.; Butcher, S. Curr. Opin. Struct. Biol., 2004, 8, 442.
10. Juliano, R. L.; Astriab-Fisher, A.; Falke, D. Mol. Interv., 2001, I, 40.
11. Berg, T. Angew Chem. Int. Ed., 2003, 42, 2462.
12. Cochran, A. G. Curr. Opin. Chem. Biol., 2001, 5, 654.
13. Yin, H.; Hamilton, A. D. Angew Chem. Int. Ed., 2005, 44, 4130.
14. Christopoulos, A. Nat. Rev. Drug Discov., 2002, 1, 198.
15. Degterev, A.; Lugovskoy, A.; Cardone, M.; Mulley, B.; Wagner, G.; Mitchison, T.; Yuan, J. Nat. Cell Biol., 2001, 3, 173.
16. Boger, D. L.; Lee, J. K.; Goldberg, J.; Jin, Q. J. Org. Chem., 2000, 65, 1467.
17. Silletti, S.; Kessler, T.; Goldberg, J.; Boger, D. L.; Cheresh, D. A. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2001, 98, 119.
18. Boger, D. L.; Goldberg, J.; Jiang, W.; Chai, W.; Ducray, P.; Lee, J. K.; Ozer, R. S.; Andersson, C. M. Bioorg. Med. Chem., 1998, 6, 1347.
19. Goldberg, J.; Jin, Q.; Ambroise, Y.; Satoh, S.; Desharnais, J.; Capps, K.; Boger, D. L. J. Am. Chem. Soc., 2002, 124, 544.
20. Erbe, D. V.; Wang, S.; Xing, Y.; Tobin, J. F. J. Biol. Chem., 2002, 277, 7363.
21. Jahnke, W.; Florsheimer, A.; Blommers, M. J.; Paris, C. G.; Heim, J.; Nalin, C. M.; Perez, L. B. Curr. Top. Med. Chem., 2003, 3, 69.
22. Almholdt, K.; Arkhammar, P. O.; Thastrup, O.; Tullin, S. Biochem. J., 1999, 137, 211.
23. Erlanson, D. A.; McDowell, R. S.; He, M. M.; Randal, M.; Simmons, R. L.; Kung, J.; Waight, A.; Hansen, S. K. J. Am. Chem. Soc., 2003, 125, 5602.
24. Erlanson, D. A.; Lam, J. W.; Wiesmann, C.; Luong, T. N.; Simmons, R. L.; DeLano, W. L.; Choong, I. C.; Burdett, M. T.; Flanagan, W. M.; Lee, D.; Gordon, E. M.; O'Brien, T. Nat. Biotechnol., 2003, 21, 308.
25. Shuker, S. B.; Hajduk, P. J.; Meadows, R. P.; Fesik, S. W. Science, 1996, 274, 1531.
26. Braisted, A. C.; Oslob, J. D.; DeLano, W. L.; Hyde, J.; McDowell, R. S.; Waal, N.; Yu, C.; Arkin, M. R.; Raimundo, B. C. J. Am. Chem. Soc., 2003, 125, 3714.
27. Boehm, H. J.; Boehringer, M.; Bur, D.; Gmuender, H.; Huber, W.; Klaus, W.; Kostrewa, D.; Kuehne, H.; Luebbers, T.; Meunier-Keller, N.; Mueller, F. J. Med. Chem., 2000, 43, 2664.
28. Shoichet, B. K. Nature, 2004, 432, 862.
29. Lyne, P. D. Drug Discov. Today, 2002, 7, 1047.
30. Pettit, F. K.; Bowie, J. U. J. Mol. Biol., 1999, 285, 1377.
31. Conte, L. L.; Chothia, C.; Janin, J. J. Mol. Biol., 1999, 285, 2177.
32. Janin, J.; Chothia, C. J. Biol. Chem., 1990, 265, 16027.
33. Davies, D. R.; Padlan, E. A.; Sheriff, S. Annu. Rev. Biochem., 1990, 59, 439.
34. Chakrabarti, P.; Janin, J. Proteins, 2002, 47, 334.
35. Peczuh, M. W.; Hamilton, A. D. Chem. Rev., 2000, 100, 2479.
36. Jones, S.; Thornton, J. M. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 1996, 93, 13.
37. Glaser, F.; Steinberg, D. M.; Vakser, I. A.; Ben-Tal, N. Proteins, 2001, 43, 89.
38. Padlan, E. A. Proteins, 1990, 7, 112.
39. McCoy, A. J.; Chandana Epa, V.; Colman, P. M. J. Mol. Biol., 1997, 268, 570.
40. Joughin, B. A.; Green, D. F.; Tidor, B. Protein Sci., 2005, 14, 1363.
41. Schreiber, G.; Fersht, A. R. J. Mol. Biol., 1995, 248, 478.
42. Arkin, M. R.; Wells, J. A. J. Mol. Biol., 1998, 284, 1083.
43. Papoian, G. A.; Ulander, J.; Wolynes, P. G. J. Am. Chem. Soc., 2003, 125, 9170.
44. Rodier, F.; Bahadur, R. P.; Chakrabarti, P.; Janin, J. Proteins, 2005, 60, 36.
45. Sundberg, E. J.; Mariuzza, R. A. Structure, 2000, 8, R137.
46. DeLano, W. L.; Ultsch, M. H.; de Vos, A. M.; Wells, J. A. Science, 2000, 287, 1279.
47. Luque, I.; Freire, E. Proteins, 2000, 4, 63.
48. Teague, S. J. Nat. Rev. Drug Discov., 2003, 2, 527.
49. Goh, C.-S.; Milburn, D.; Gerstein, M. Curr. Opin. Struct. Biol., 2004, 14, 104.
50. Ma, B.; Wolfson, H. J.; Nussinov, R. Curr. Opin. Struct. Biol., 2001, 11, 364.
51. Tsai, C.-J.; Ma, B.; Nussinov, R. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 1999, 96, 9970.
52. Arkin, M. R.; Wells, J. A. Nat. Rev. Drug Discov., 2004, 3, 301.
53. Horn, J. R.; Shoichet, B. K. J. Mol. Biol., 2004, 336, 1283.
54. Feher, V. A.; Cavanagh, J. Nature, 1999, 400, 289.
55. Kay, L. E.; Muhandiram, D. R.; Farrow, N. A.; Aubin, Y.; Forman-Kay, J. D. Biochemistry, 1996, 35, 361.
56. Ma, B.; Shatsky, M.; Wolfson, H. J.; Nussinov, R. Protein Sci., 2002, 11, 184.
57. Stites, W. E. Chem. Rev., 1997, 97, 1233.
58. Brooijmans, N.; Sharp, K. A.; Kuntz, I. D. Proteins, 2002, 48, 645.
59. Cunningham, B. C.; Wells, J. A. J. Mol. Biol., 1993, 234, 554.
60. Jin, L.; Wells, J. A. Protein Sci., 1994, 3, 2351.
61. Clackson, T.; Wells, J. A. Science, 1995, 267, 383.
62. Clackson, T.; Ultsch, M. H.; Wells, J. A.; de Vos, A. M. J. Mol. Biol., 1998, 277, 1111.
63. Bogan, A. A.; Thorn, K. S. J. Mol. Biol., 1998, 280, 1.
64. Hu, Z.; Ma, B.; Wolfson, H.; Nussinov, R. Proteins, 2000, 39, 331.
65. Novotny, J.; Bruccoleri, R. E.; Saul, F. A. Biochemishy, 1989, 28, 4735.
66. Kouadio, J. L.; Horn, J. R.; Pal, G.; Kossiakoff, A. A. J. Biol. Chem., 2005, 280, 25524.
67. Ma, B.; Elkayam, T.; Wolfson, H.; Nussinov, R. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2003, 100, 5772.
68. Li, X.; Keskin, O.; Ma, B.; Nussinov, R.; Liang, J. J. Mol. Biol., 2004, 344, 781.
69. Otzen, D. E.; Fersht, A. R. Protein Eng., 1999, 12, 41.
70. Lockless, S. W.; Ranganathan, R. Science, 1999, 286, 295.
71. Keskin, O.; Ma, B.; Nussinov, R. J. Mol. Biol., 2005, 345, 1281.
72. Sidhu, S. S.; Fairbrother, W. J.; Deshayes, K. Chembiochem, 2003, 4, 14.
73. Pillutla, R. C.; Hsiao, K. C.; Beasley, J. R.; Brandt, J.; Ostergaard, S.; Hansen, P. H.; Spetzler, J. C.; Danielsen, G. M.; Andersen, A. S.; Brissette, R. E.; Lennick, M.; Fletcher, P. W.; Blume, A. J.; Schaffer, L.; Goldstein, N. I. J. Biol. Chem., 2002, 277, 22590.
74. Wrighton, N. C.; Farrell, F. X.; Chang, R.; Kashyap, A. K.; Barbone, F. P.; Mulcahy, L. S.; Johnson, D. L.; Barrett, R. W.; Jolliffe, L. K.; Dower, W. J. Science, 1996, 273, 458.
75. Cwirla, S. E.; Balasubramanian, P.; Duffin, D. J.; Wagstrom, C. R.; Gates, C. M.; Singer, S. C.; Davis, A. M.; Tansik, R. L.; Mattheakis, L. C.; Boytos, C. M.; Schatz, P. J.; Baccanari, D. P.; Wrighton, N. C.; Barrett, R. W.; Dower, W. J. Science, 1997, 276, 1696.
76. DeLano, W. L. Curr. Opin. Struct. Biol., 2002, 12, 14.
77. Toogood, P. L. J. Med. Chem., 2002, 45, 1543.
78. Erlanson, D. A.; McDowell, R. S.; O'Brien, T. J. Med. Chem., 2004, 47, 3463.
79. Li, Y.; Huang, Y.; Swaminathan, C. P.; Smith-Gill, S. J.; Mariuzza, R. A. Structure, 2005, 13, 297.
80. Thorn, K. S.; Bogan, A. A. Bioinformatics, 2001, 17, 284.
81. Srinivasan, J.; Cheatham, T. E., III; Cieplak, P.; Kollman, P. A.; Case, D. A. J. Am. Chem. Soc., 1998, 120, 9401.
82. Massova, I.; Kollman, P. A. J. Am. Chem. Soc., 1999, 121, 8133.
83. Huo, S.; Massova, I.; Kollman, P. A. J. Comput. Chem., 2002, 23, 15.
84. Wang, W.; Kollman, P. A. J. Mol. Biol., 2000, 303, 567.
85. Vaughan, C. K.; Buckle, A. M.; Fersht, A. R. J. Mol. Biol., 1999, 266, 1487.
86. Gohlke, H.; Kiel, C.; Case, D. A. J. Mol. Biol., 2003, 330, 891.
87. Archontis, G.; Simonson, T.; Karplus, M. J. Mol. Biol., 2001, 306, 307.
88. Gao, J.; Kuczera, K.; Tidor, B.; Karplus, M. Science, 1989, 244, 1069.
89. Hendsch, Z. S.; Tidor, B. Protein Sci., 1999, 8, 1381.
90. Mark, A. E.; van Gunsteren, W. F. J. Mol. Biol., 1994, 240, 167.
91. Brady, G. P.; Sharp, K. A. J. Mol. Biol., 1995, 254, 77.
92. Boresch, S.; Karplus, M. J. Mol. Biol., 1995, 254, 801.
93. Gohlke, H.; Case, D. A. J. Comput. Chem., 2004, 25, 238.
94. Guerois, R.; Nielsen, J. E.; Serrano, L. J. Mol. Biol., 2002, 320, 369.
95. Kortemme, T.; Baker, D. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2002, 99, 14116.
96. Verkhivker, G. M.; Bouzida, D.; Gehlhaar, D. K.; Rejto, P. A.; Freer, S. T.; Rose, P. W. Proteins, 2002, 48, 539.
97. Böhm, H. J. J. Comput. Aided. Mol. Des., 1994, 8, 243.
98. Kortemme, T.; Joachimiak, L. A.; Bullock, A. N.; Schuler, A. D.; Stoddard, B. L.; Baker, D. Nat. Struct. Biol., 2004, 11, 371.
99. Kiel, C.; Wohlgemuth, S.; Rousseau, F.; Schymkowitz, J.; Ferkinghoff-Borg, J.; Wittinghofer, F.; Serrano, L. J. Mol. Biol., 2005, 348, 759.
100. Kortemme, T.; Morozov, A. V.; Baker, D. J. Mol. Biol., 2003, 326, 1239.
101. Bashford, D.; Case, D. A. Annu. Rev. Phys. Chem., 2000, 51, 129.
102. Halperin, I.; Wolfson, H.; Nussinov, R. Structure, 2004, 12, 1027.
103. Lichtarge, O.; Bourne, H. R.; Cohen, F. E. J. Mol. Biol., 1996, 257, 342.
104. Lichtarge, O.; Sowa, M. E. Curr. Opin. Struct. Biol., 2002, 12, 21.
105. del Sol, A.; O'Meara, P. Proteins, 2005, 58, 672.
106. Watts, D. J.; Strogatz, S. H. Nature, 1998, 393, 440.
107. Albert, R.; Barabasi, A.-L. Rev. Mod. Phys., 2002, 74, 47.
108. Levy, Y.; Cho, S. S.; Onuchic, J. N.; Wolynes, P. G. J. Mol. Biol., 2005, 346, 1121.
109. Fischer, E. Ber. Dtsch. Chem. Ges., 1894, 27, 2985.
110. Koshland, D. E. Science, 1967, 156, 540.
111. Tsai, C.-J.; Kumar, S.; Ma, B.; Nussinov, R. Prot. Sci., 1999, 8, 1181.
112. Volkman, B. F.; Lipson, D.; Wemmer, D. E.; Kern, D. Science, 2001, 291, 2429.
113. Schymkowitz, J. W.; Rousseau, F.; Wilkinson, H. R.; Friedler, A.; Itzhaki, L. S. Nat. Struct. Biol., 2001, 8, 888.
114. Wright, P. E.; Dyson, H. J. J. Mol. Biol., 1999, 293, 321.
115. Liu, J.; Tan, H.; Rost, B. J. Mol. Biol., 2002, 322, 53.
116. Verkhivker, G. M.; Bouzida, D.; Gehlhaar, D. K.; Rejto, P. A.; Freer, S. T.; Rose, P. D. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2003, 100, 5148.
117. Gupta, N.; Irback, A. J. Chem. Phys., 2004, 120, 3983.
118. Kimura, S. R.; Brower, R. C.; Vajda, S.; Camacho, C. J. Biophys. J., 2001, 80, 635.
119. Rajamani, D.; Thiel, S.; Vajda, S.; Camacho, C. J. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2004, 101, 11287.
120. Smith, G. R.; Sternberg, M. J. E.; Bates, P. A. J. Mol. Biol., 2005, 347, 1077.
121. Sotriffer, C. A.; Krämer, O.; Klebe, G. Proteins, 2004, 56, 52.
122. Case, D. A. Curr. Opin. Struct. Biol., 1994, 4, 285.
123. Bahar, I.; Atilgan, A. R.; Erman, B. Fold Des., 1997, 2, 173.
124. Tama, F.; Gadea, F. X.; Marques, O.; Sanejouand, Y.-H. Proteins, 2000, 41, 1.
125. Bahar, I.; Rader, A. J. Curr. Opin. Struct. Biol., 2005, 15, 586.
126. Ma, J. Structure, 2005, 13, 373.
127. Zheng, W.; Doniach, S. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2003, 100, 13253.
128. Ahmed, A.; Gohlke, H. Proteins, 2006, 63, 1038.
129. Tama, F.; Sanejouand, Y. H. Protein Eng., 2001, 14, 1.
130. Zacharias, M.; Sklenar, H. J. Comput. Chem., 1999, 20, 287.
131. Cavasotto, C. N.; Kovacs, J. A.; Abagyan, R. A. J. Am. Chem. Soc., 2005, 127, 9632-9640.
132. Livnah, O.; Stura, E. A.; Middleton, S. A.; Johnson, D. L.; Jolliffe, L. K.; Wilson, I. A. Science, 1999, 283, 987.
133. Atwell, S.; Ultsch, M.; De Vos, A. M.; Wells, J. A. Science, 1997, 278, 1125.
134. Zhang, Z.; Shi, Y.; Liu, H. Biophys. J., 2003, 84, 3583.
135. Lei, M.; Zavodszky, M. I.; Kuhn, L. A.; Thorpe, M. F. J. Comput. Chem., 2004, 25, 1133.
136. Zavodszky, M. I.; Lei, M.; Thorpe, M. F.; Day, A. R.; Kuhn, L. A. Proteins, 2004, 57, 243.
137. Wells, S.; Menor, S.; Hespenheide, B. M.; Thorpe, M. F. Phys. Biol., 2005, 2, 1.
138. Jacobs, D. J.; Thorpe, M. F. Phys. Rev. Lett., 1995, 75, 4051.
139. Rigidity Theory and Applications; Thorpe, M. F.; Duxbury, P. M., Eds.; Kluwer Academic/Plenum Publishers: New York, 1999.
140. Jacobs, D. J.; Rader, A. J.; Kuhn, L. A.; Thorpe, M. F. Proteins, 2001, 44, 150.
141. Gohlke, H.; Kuhn, L. A.; Case, D. A. Proteins, 2004, 56, 322.
142. Changeux, J.-P.; Edelstein, S. J. Science, 2005, 308, 1424.
143. Kern, D.; Zuiderweg, E. R. Curr. Opin. Struct. Biol., 2003, 13, 748.
144. Rousseau, F.; Schymkowitz, J. Curr. Opin. Struct. Biol., 2005, 15, 23.
145. Gunasekaran, K.; Ma, B.; Nussinov, R. Proteins, 2004, 57, 433.
146. Welzenbach, K.; Hommel, U.; Weitz-Schmidt, G. J. Biol. Chem., 2002, 277, 10590.
147. McMillan, K.; Adler, M.; Auld, D. S.; Baldwin, J. J.; Blasko, E.; Browne, L. J.; Chelsky, D.; Davey, D.; Dolle, R. E.; Eagen, K. A.; Erickson, S.; Feldman, R. I.; Glaser, C. B.; Mallari, C.; Morrissey, M. M.; Ohlmeyer, M. H.; Pan, G.; Parkinson, J. F.; Phillips, G. B.; Polokoff, M. A.; Sigal, N. H.; Vergona, R.; Whitlow, M.; Young, T. A.; Devlin, J. J. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2000, 97, 1506.
148. Hardy, J. A.; Wells, J. A. Curr. Opin. Struct. Biol., 2004, 14, 706.
149. Oikonomakos, N. G.; Skamnaki, V. T.; Tsitsanou, K. E.; Gavalas, N. G.; Johnson, L. N. Structure, 2000, 8, 575.
150. Wiesmann, C.; Barr, K. J.; Kung, J.; Zhu, J.; Erlanson, D. A.; Shen, W.; Fahr, B. J.; Zhong, M.; Taylor, L.; Randal, M.; McDowell, R. S.; Hansen, S. K. Nat. Struct. Mol. Biol., 2004, 11, 730.
151. Kohlstaedt, L. A.; Wang, J.; Friedman, J. M.; Rice, P. A.; Steitz, T. A. Science, 1992, 256, 1783.
152. Hardy, J. A.; Lam, J.; Nguyen, J. T.; O'Brien, T.; Wells, J. A. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2004, 101, 12461.
153. Sowa, M. E.; He, W.; Wensel, T. G.; Lichtarge, O. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2000, 97, 1483.
154. Sows, M. E., He, W.; Slep, K. C.; Kercher, M. A.; Lichtarge, O.; Wensel, T. G. Nat. Struct. Biol., 2001, 8, 234.
155. Slep, K. C.; Kercher, M., A.; He, W.; Cowan, C. W.; Wensel, T. G.; Sigler, P. B. Nature, 2001, 409, 1071.
156. Suel, G. M.; Lockless, S. W.; Wall, M. A.; Ranganathan, R. Nat. Struct. Biol., 2003, 10, 59.
157. Hatley, M. E.; Lockless, S. W.; Gibson, S. K.; Gilman, A. G.; Ranganathan, R. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2003, 100, 14445.
158. Shulman, A. I.; Larson, C.; Mangelsdorf, D. J.; Ranganathan, R. Cell, 2004, 116, 417.
159. Hilser, V. J.; Freire, E. J. Mol. Biol., 1996, 262, 756.
160. Freire, E. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 1999, 96, 10118.
161. Freire, E. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2000, 97, 11680.
162. Pan, H.; Lee, J. C.; Hilser, V. J. Proc. Natl. Acad. Sci USA, 2000, 97, 12020.
163. Kuzin, A. P.; Nukaga, M.; Nukaga, Y.; Hujer, A. M.; Bonomo, R. A.; Knox, J. R. Biochemishy, 1999, 38, 5720.
164. Robineau, S.; Chabre, M.; Antonny, B. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2000, 97, 9913.
165. Renault, L.; Guibert, B.; Cherfils, J. Nature, 2003, 426, 525.
166. Pommier, Y.; Cherfils, J. Trends Pharmacol. Sci., 2005, 26, 138.
167. Ferrara, P.; Gohlke, H.; Price, D. J.; Klebe, G.; Brooks, C. L. J. Med. Chem., 2004, 47, 3032.
168. Jorgensen, W. L. Science, 2004, 303, 1813.
169. Kangas, E.; Tidor, B. J. Chem. Phys., 2000, 112, 9120.
170. Sirockin, F.; Sich, C.; Improta, S.; Schaefer, M.; Saudek, V.; Froloff, N.; Karplus, M.; Dejaegere, A. J. Am. Chem. Soc., 2002, 124, 11073.
171. Honig, B.; Nicholls, A. Science, 1995, 268, 1144.
172. Gilson, M. K.; Sharp, K.; Honig, B.; Fine, R.; Hagstrom, R. Biophys. J., 1987, 51, A234.
173. Arora, N.; Bashford, D. Proteins, 2001, 43, 12.
174. Majeux, N.; Scarsi M.; Caflish, A. Proteins, 2001, 42, 256-268.
175. Schaefer, M.; Karplus, M. J. Phys. Chem., 1996, 100, 1578.
176. Totrov, M. J. Comput. Chem., 2004, 25, 609-619.
177. Momand, J.; Zambetti, G. P.; Olson, D. C.; George, D.; Levine, A. J. Cell, 1992, 69, 1237.
178. Still, W. C.; Tempczyk, A.; Hawley, R. C.; Hendrickson, T. J. Am. Chem. Soc., 1990, 112, 6127.
179. Feig, M.; Onufriev, A.; Lee, M. S.; Im, W.; Case, D. A.; Brooks, C. L. J. Comp. Chem., 2004, 25, 265.
180. Bashford, D.; Case, D. A. Ann. Rev. Phys. Chem., 2000, 51, 129.
181. Zou, X.; Sun, Y.; Kuntz, I. D. J. Am. Chem. Soc., 1999, 121, 8033.
182. Kuntz, I. D.; Blaney, J. M.; Oatley, S. J.; Langridge, R.; Ferrin, T. E. J. Mol. Biol., 1982, 161, 269-288.
183. Liu, H. Y.; Kuntz, I. D.; Zou, X. Q. J Phys Chem B, 2004, 108, 5453.
184. Hawkins, G. D.; Cramer, C. J.; Truhlar, D. G. Chem. Phys. Lett., 1995, 246, 122.
185. Bressi, J. C.; Verlinde, C. L.; Aronov, A. M.; Shaw, M. L.; Shin, S. S.; Nguyen, L. N.; Suresh, S.; Buckner, F. S.; Van Voorhis, W. C.; Kuntz, I. D.; Hol, W. G.; Gelb, M. H. J. Med. Chem., 2001, 44, 2080.
186. Bogyo, M.; Verhelst, S.; Bellingard-Dubouchaud, V.; Toba, S.; Greenbaum, D. Chem. Biol., 2000, 7, 27.
187. Fujii, N.; Haresco, J. J.; Novak, K. A. P.; Stokoe, D.; Kuntz, I. D.; Guy, R. K. J. Am. Chem. Soc., 2003, 125, 12074.
188. Kuhn, B.; Gerber, P.; Schulz-Gasch, T.; Stahl, M. J. Med. Chem., 2005, 48, 4040.
189. Kuhn, B.; Gerber, P.; Schulz-Gasch, T.; Stahl, M. J. Med. Chem., 2005, 48, 4040.
190. Wang, J.; Kang, X.; Kuntz, I. D.; Kollman, P. A. J. Med. Chem., 2005, 48, 2432-2444.
191. Kollman, P. A.; Massova, I.; Reyes, C.; Kuhn, B.; Huo, S. H.; Chong, L.; Lee, M.; Lee, T.; Duan, Y.; Wang, W.; Donini, O.; Cieplak, P.; Srinivasan, J.; Case, D. A.; Cheatham, T. E. Acc. Chem. Res., 2000, 33, 889.
192. McGovern, S.; Shoichet, B. J. Med. Chem., 2003, 46, 2895.
193. Wei, B. Q.; Weaver, L. H.; Ferrari, A. M.; Matthews, B. W.; Shoichet, B. K. J. Mol. Biol., 2004, 337, 1161.
194. Jacobs, D. J.; Rader, A. J.; Kuhn, L. A.; Thorpe, M. F. Proteins, 2001, 44, 150.
195. Zhang, M.; Tanaka, T.; Ikura, M. Nat. Struct. Biol., 1995, 2, 758-767.
196. Zavodszky, M. I.; Kuhn, L. A. Protein Sci., 2005, 14, 1104.
197. Schnecke, V.; Swanson, C.; Getzoff, E.; Tainer, J.; Kuhn, L. A. Proteins, 1998, 33, 74.
198. Laskowski, R. A.; MacArthur, M. W.; Moss, D. S.; Thornton, J. M. J. Appl. Cryst., 1993, 26, 283.
199. Najmanovich, R.; Kuttner, J.; Sobolev, V.; Edelman, M. Proteins, 2000, 39, 261.
200. Betts, M. J.; Sternberg, M. J. E. Protein Eng., 1999, 12, 271.
201. Goh, C. S.; Milburn, D.; Gerstein, M. Curr. Opin. Struct. Biol., 2004, 14, 104.
202. Zacharias, M. Proteins, 2004, 54, 759.
203. Tatsumi, R.; Fukunishi, Y.; Nakamura, H. J. Comp. Chem., 2004, 25, 1995.
204. Carlson, H. A. Curr. Opin. Chem. Biol., 2002, 6, 447.
205. Morris, G. M.; Goodsell, D. S.; Huey, R.; Hart, W. E.; Belew, R. K.; Olson, A. J. J. Comput. Chem., 1998, 19, 1639-1662.
206. Österberg, F.; Morris, G. M.; Sanner, M. F.; Olson, A. J.; Goodsell, D. S. Proteins, 2002, 46, 34.
207. Claussen, H.; Buning, C.; Rarey, M.; Lengauer, T. J. Mol. Biol., 2001, 308, 377.
208. Lorber, D. M.; Shoichet, B. K. Protein Sci., 1998, 7, 938.
209. Barril, X.; Morley, S. D. J. Med. Chem., 2005, 48, 4432-4443.
210. Mendez, R.; Leplae, R.; Lensink, M. F.; Wodak, S. J. Proteins, 2005, 60, 150.
211. Fradera, X.; Mestres, J. Curr. Top. Med. Chem., 2004, 4, 687.
212. Jansen, J. M.; Martin, E. J. Curr. Opin. Chem. Biol., 2004, 8, 359.
213. Radestock, S.; Bohm, M.; Gohlke, H. J. Med. Chem., 2005, 48, 5466.
214. van Dijk, A. D. J.; Boelens, R.; Bonvin, A. M. J. J. FEBS, 2005, 272, 293-312.
215. Abseher, R.; Nilges, M. J. Mol. Biol., 1998, 279, 911.
216. Chen, J. H.; Im, W.; Brooks, C. L. J. Am. Chem. Soc., 2004, 126, 16038.
217. Zabell, A. P. R.; Post C. B. Proteins, 2002, 46, 295.
218. Dobrodumov, A.; Gronenborn, A. M. Proteins, 2003, 53, 18.
219. Carlomagno, T. Ann. Rev. Biophys. Biomol. Struct., 2005, 34, 245.
220. Martorell, G.; Gradwell, M. J.; Birdsall, B.; Bauer, C. J.; Frenkiel, T. A.; Cheung, H. T.; Polshakov, V. I.; Kuyper, L.; Feeney, J. Biochemistry, 1994, 33, 12416.
221. Waldmann, H.; Karaguni, I. M.; Carpintero, M.; Gourzoulidou, E.; Herrmann, C.; Brockmann, C.; Oschkinat, H.; Muller, O. Angew. Chem. Int. Ed., 2004, 43, 454.
222. Dominguez, C.; Boelens, R.; Bonvin, A. M. J. J. J. Am. Chem. Soc., 2003, 125, 1731.
223. Nilges, M.; O'Donoghue, S. I. Prog. Nucl. Magn. Reson. Spectrosc., 1998, 32, 107.
224. Schieborr, U.; Vogtherr, M.; Elshorst, B.; Betz, M.; Grimme, S.; Pescatore, B.; Langer, T.; Saxena, K.; Schwalbe, H. Chembiochem, 2005, 6, 1891.
225. Clore, G. M.; Gronenborn, A. M. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 1998, 95, 5891.
226. Kuszewski, J.; Gronenborn, A. M.; Clore, G. M. J. Magnet. Reson. B, 1995, 107, 293.
227. Osapay, K.; Theriault, Y.; Wright, P. E.; Case, D. A. J. Mol. Biol., 1994, 244, 183.
228. Wishart, D. S.; Case, D. A. Methods Enzymol., 2001, 338, 3.
229. McCoy, M. A.; Wyss, D. F. J. Biomol. NMR, 2000, 18, 189.
230. Osapay, K.; Case, D. A. J. Am. Chem. Soc., 1991, 113, 9436.
231. Wang, B.; Raba, K.; Merz, K. M., Jr. J. Am. Chem. Soc., 2004, 126, 11430.
232. Mayer, M.; Meyer, B. Angew. Chem. Int. Ed. Engl., 1999, 38, 1784.
233. Hajduk, P. J.; Mack, J. C.; Olejniczak, E. T.; Park, C.; Dandliker, P. J.; Beutel, B. A. J. Am. Chem. Soc., 2004, 126, 2390.
234. Jayalakshmi, V.; Krishna, N. R. J. Magn. Reson., 2004, 168, 36.
235. Wen, X.; Yuan, Y.; Kuntz, D. A.; Rose, D. R.; Pinto, B. M. Biochemistry, 2005, 44, 6729.
236. Jayalakshmi, V.; Biet, T.; Peters, T.; Krishna, N. R. J. Am. Chem. Soc., 2004, 126, 8610.
237. Berg, T. Angew. Chem. Int. Ed., 2003, 42, 2462.
238. Sharma, S. K.; Ramsey, T. M.; Bair, K. W. Curr. Med. Chem. - Anti-Cancer Agents, 2002, 2, 311.
239. Hopkins, A. L.; Groom, C. R. Nat. Rev. Drug Discov., 2002, 1, 727.
240. Meisner, N. C.; Hintersteiner, M.; Uhl, V.; Weidemann, T.; Schmied, M.; Gstach, H.; Auer, M. Curr. Opin. Chem. Biol., 2004, 8, 424.
241. Hajduk, P. J.; Huth, J. R.; Fesik, S. W. J. Med. Chem., 2005, 48, 2518.
242. Lipinski, C. A.; Lombardo, F.; Dominy, B. W.; Feeney, P. J. Adv. Drug Deliv. Rev., 1997, 23, 3.
243. Clark, D. E.; Pickett, S. D. Drug Discov. Today, 2000, 5, 49.
244. McGovern, S. L.; Caselli, E.; Grigorieff, N.; Shoichet, B. K. J. Med. Chem., 2002, 45, 1712.
245. McGovern, S. L.; Shoichet, B. K. J. Med. Chem., 2003, 46, 1478.
246. Seidler, J.; McGovern, S. L.; Doman, T. N.; Shoichet, B. K. J. Med. Chem., 2003, 46, 4477.
247. McGovern, S. L.; Helfand, B. T.; Feng, B.; Shoichet, B. K. J. Med. Chem., 2003, 46, 4265.
248. Feng, B. Y.; Shelat, A.; Doman, T. N.; Guy, R. K.; Shoichet, B. K. Nat. Chem. Biol., 2005, 1, 146.
249. Wang, J. L.; Liu, D.; Zhang, Z. J.; Shan, S.; Han, X.; Srinivasula, S. M.; Croce, C. M.; Alnemri, E. S.; Huang, Z. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2000, 97, 7124.
250. Enyedy, I. J.; Ling, Y.; Nacro, K.; Tomita, Y.; Wu, X.; Cao, Y.; Guo, R.; Li, B.; Zhu, X.; Huang, Y.; Long, Y. Q.; Roller, P. P.; Yang, D.; Wang, S. J. Med. Chem., 2001, 44, 4313.
251. Lugovskoy, A. A.; Degterev, A. I.; Fahmy, A. F.; Zhou, P.; Gross, J. D.; Yuan, J.; Wagner, G. J. Am. Chem. Soc., 2002, 124, 1234.
252. Li, S.; Gao, J.; Satoh, T.; Friedman, T. M.; Edling, A. E.; Koch, U.; Choksi, S.; Han, X.; Korngold, R.; Huang, Z. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 1997, 94, 73.
253. Koehler, N. K.; Yang, C. Y.; Varady, J.; Lu, Y.; Wu, X. W.; Liu, M.; Yin, D.; Bartels, M.; Xu, B. Y.; Roller, P. P.; Long, Y. Q.; Li, P.; Kattah, M.; Cohn, M. L.; Moran, K.; Tilley, E.; Richert, J. R.; Wang, S. J. Med. Chem., 2004, 47, 4989.
254. Nikolovska-Coleska, Z.; Xu, L.; Hu, Z.; Tomita, Y.; Li, P.; Roller, P. P.; Wang, R.; Fang, X.; Guo, R.; Zhang, M.; Lippman, M. E.; Yang, D.; Wang, S. J. Med. Chem., 2004, 47, 2430.
255. Gao, Y.; Dickerson, J. B.; Guo, F.; Zheng, J.; Zheng, Y. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2004, 101, 7618.
256. Fujii, N.; Haresco, J. J.; Novak, K. A.; Stokoe, D.; Kuntz, I. D.; Guy, R. K. J. Am. Chem. Soc., 2003, 125, 12074.
257. Debnath, A. K.; Radigan, L.; Jiang, S. J. Med. Chem., 1999, 42, 3203.
258. Cavasotto, C. N.; Orrey, A. J. W.; Abagyan, R. A. Curr. Comp. Aided. Drug Des., 2005, 1, 423-440.