Protein-lipid interactions and phosphoinositide metabolism in membrane traffic: Insights from vesicle recycling in nerve terminals

Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America

Volumn 101, Issue 22, 2004, Pages 8262-8269

  Wenk, Markus R ^a,b   De Camilli, Pietro ^a  

^a YALE UNIVERSITY SCHOOL OF MEDICINE   (United States)

^b NATIONAL UNIVERSITY OF SINGAPORE   (Singapore)

Author keywords

Review

Indexed keywords

DIACYLGLYCEROL; PHOSPHATIDYLINOSITIDE; PHOSPHATIDYLINOSITOL 4,5 BISPHOSPHATE;

CYTOSKELETON; ENDOCYTOSIS; ENDOSOME; EXOCYTOSIS; MEMBRANE FUSION; MOLECULAR DYNAMICS; NERVE ENDING; NONHUMAN; PHOSPHOINOSITIDE METABOLISM; PRIORITY JOURNAL; PROTEIN LIPID INTERACTION; REVIEW; SIGNAL TRANSDUCTION; SYNAPSE VESICLE; TRANSPORT KINETICS;

ACTINS; ANIMALS; BIOLOGICAL TRANSPORT; CELL MEMBRANE; CYTOSKELETON; ENDOCYTOSIS; EXOCYTOSIS; LIPID METABOLISM; NERVE TISSUE PROTEINS; PHOSPHATIDYLINOSITOLS; SYNAPSES; SYNAPTIC VESICLES;

EID: 2942623783     PISSN: 00278424     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1073/pnas.0401874101     Document Type: Review

References (152)

1. Jahn, R., Lang, T. & Sudhof, T. C. (2003) Cell 112, 519-533.
2. Rothman, J. E. (2002) Nat. Med. 8, 1059-1062.
3. Israelachvili, J. N. & Mitchell, D. J. (1975) Biochim. Biophys. Acta 389, 13-19.
4. Chernomordik, L., Kozlov, M. M. & Zimmerberg, J. (1995) J. Membr. Biol. 146, 1-14.
5. Burger, K. N. (2000) Traffic 1, 605-613.
6. Tamm, L. K., Crane, J. & Kiessling, V. (2003) Curr. Opin. Struct. Biol. 13, 453-466.
7. Ivanova, P. T., Cerda, B. A., Horn, D. M., Cohen, J. S., McLafferty, F. W. & Brown, H. A. (2001) Proc. Natl. Acad. Sci. USA 98, 7152-7157.
8. Blaschko, H., Firemark, H., Smith, A. D. & Winkler, H. (1967) Biochem. J. 104, 545-549.
9. Montecucco, C. & Rossetto, O. (2000) Trends Biochem. Sci. 25, 266-270.
10. Deutsch, J. W. & Kelly, R. B. (1981) Biochemistry 20, 378-385.
11. Watts, J. L. & Browse, J. (2002) Proc. Natl. Acad. Sci. USA 99, 5854-5859.
12. Lesa, G. M., Palfreyman, M., Hall, D. H., Clandinin, M. T., Rudolph, C., Jorgensen, E. M. & Schiavo, G. (2003) J. Cell Sci. 116, 4965-4975.
13. David, D., Sundarababu, S. & Gerst, J. E. (1998) J. Cell Biol. 143, 1167-1182.
14. Grote, E., Vlacich, G., Pypaert, M. & Novick, P. J. (2000) Mol. Biol. Cell 11, 4051-4065.
15. Benfenati, F., Greengard, P., Brunner, J. & Bahler, M. (1989) J. Cell Biol. 108, 1851-1862.
16. Fernandez, I., Arac, D., Ubach, J., Gerber, S. H., Shin, O., Gao, Y., Anderson, R. G., Sudhof, T. C. & Rizo, J. (2001) Neuron 32, 1057-1069.
17. Bai, J., Tucker, W. C. & Chapman, E. R. (2004) Nat. Struct. Mol. Biol. 11, 36-44.
18. Lang, T., Bruns, D., Wenzel, D., Riedel, D., Holroyd, P., Thiele, C. & Jahn, R. (2001) EMBO J. 20, 2202-2213.
19. Chamberlain, L. H., Burgoyne, R. D. & Gould, G. W. (2001) Proc. Natl. Acad. Sci. USA 98, 5619-5624.
20. Heuser, J. E. & Reese, T. S. (1973) J. Cell Biol. 57, 315-344.
21. Ceccarelli, B., Hurlbut, W. P. & Mauro, A. (1973) J. Cell Biol. 57, 499-524.
22. Valtorta, F., Meldolesi, J. & Fesce, R. (2001) Trends Cell Biol. 11, 324-328.
23. Royle, S. J. & Lagnado, L. (2003) J. Physiol. (London) 553, 345-355.
24. Takei, K., Mundigl, O., Daniell, L. & De Camilli, P. (1996) J. Cell Biol. 133, 1237-1250.
25. Takei, K., Haucke, V., Slepnev, V., Farsad, K., Salazar, M., Chen, H. & De Camilli, P. (1998) Cell 94, 131-141.
26. Ford, M. G., Mills, I. G., Peter, B. J., Vallis, Y., Praefcke, G. J., Evans, P. R. & McMahon, H. T. (2002) Nature 419, 361-366.
27. Matsuoka, K., Orci, L., Amherdt, M., Bednarek, S. Y., Hamamoto, S., Schekman, R. & Yeung, T. (1998) Cell 93, 263-275.
28. Spang, A., Matsuoka, K., Hamamoto, S., Schekman, R. & Orci, L. (1998) Proc. Natl. Acad. Sci. USA 95, 11199-11204.
29. Sweitzer, S. M. & Hinshaw, J. E. (1998) Cell 93, 1021-1029.
30. De Camilli, P., Chen, H., Hyman, J., Panepucci, E., Bateman, A. & Brunger, A. T. (2002) FEBS Lett. 513, 11-18.
31. Takei, K., Slepnev, V. I., Haucke, V. & De Camilli, P. (1999) Nat. Cell Biol. 1, 33-39.
32. Farsad, K., Ringstad, N., Takei, K., Floyd, S. R., Rose, K. & De Camilli, P. (2001) J. Cell Biol. 155, 193-200.
33. Lee, E., Marcucci, M., Daniell, L., Pypaert, M., Weisz, O. A., Ochoa, G. C., Farsad, K., Wenk, M. R. & De Camilli, P. (2002) Science 297, 1193-1196.
34. Peter, B. J., Kent, H. M., Mills, I. G., Vallis, Y., Butler, P. J., Evans, P. R. & McMahon, H. T. (2003) Science 303, 495-499.
35. Kurzchalia, T. V. & Parton, R. G. (1999) Curr. Opin. Cell Biol. 11, 424-431.
36. Rodal, S. K., Skretting, G., Garred, O., Vilhardt, F., van Deurs, B. & Sandvig, K. (1999) Mol. Biol. Cell 10, 961-974.
37. Thiele, C., Hannah, M. J., Fahrenholz, F. & Huttner, W. B. (2000) Nat. Cell Biol. 2, 42-49.
38. McMahon, H. T., Bolshakov, V. Y., Janz, R., Hammer, R. E., Siegelbaum, S. A. & Sudhof, T. C. (1996) Proc. Natl. Acad. Sci. USA 93, 4760-4764.
39. Kurzchalia, T. V. & Ward, S. (2003) Nat. Cell Biol. 5, 684-688.
40. Pomorski, T., Hrafnsdottir, S., Devaux, P. F. & van Meer, G. (2001) Semin. Cell Dev. Biol. 12, 139-148.
41. Hurley, J. H. & Meyer, T. (2001) Curr. Opin. Cell Biol. 13, 146-152.
42. Hokin, L. E. & Hokin, M. R. (1955) Biochim. Biophys. Acta 18, 102-110.
43. Harwood, J. L. & Hawthome, J. N. (1969) J. Neurochem. 16, 1377-1387.
44. Berridge, M. J. (1993) Nature 361, 315-325.
45. Tanaka, C. & Nishizuka, Y. (1994) Annu. Rev. Neurosci. 17, 551-567.
46. Lemmon, M. A. (2003) Traffic 4, 201-213.
47. Serunian, L. A., Auger, K. R. & Cantley, L. C. (1991) Methods Enzymol. 198, 78-87.
48. Pulfer, M. & Murphy, R. C. (2003) Mass Spectrom. Rev. 22, 332-364.
49. Wenk, M. R., Lucast, L., Di Paolo, G., Romanelli, A. J., Suchy, S. F., Nussbaum, R. L., Cline, G. W., Shulman, G. I., McMurray, W. & De Camilli, P. (2003) Nat. Biotechnol. 21, 813-817.
50. Balla, T. & Varnai, P. (2002) Sci STKE 2002, L3.
51. Meyer, T. & Teruel, M. N. (2003) Trends Cell Biol. 13, 101-106.
52. Levine, T. P. & Munro, S. (2002) Curr. Biol. 12, 695-704.
53. Odorizzi, G., Babst, M. & Emr, S. D. (2000) Trends Biochem. Sci. 25, 229-235.
54. Wang, Y. J., Wang, J., Sun, H. Q., Martinez, M., Sun, Y. X., Macia, E., Kirchhausen, T., Albanesi, J. P., Roth, M. G. & Yin, H. L. (2003) Cell 114, 299-310.
55. Cockcroft, S. & De Matteis, M. A. (2001) J. Membr. Biol. 180, 187-194.
56. Odorizzi, G., Babst, M. & Emr, S. D. (1998) Cell 95, 847-858.
57. Birkeland, H. C. & Stenmark, H. (2004) Curr. Top. Microbiol. Immunol. 282, 89-115.
58. Cantley, L. C. (2002) Science 296, 1655-1657.
59. Eberhard, D. A., Cooper, C. L., Low, M. G. & Holz, R. W. (1990) Biochem. J. 268, 15-25.
60. Hay, J. C., Fisette, P. L., Jenkins, G. H., Fukami, K., Takenawa, T., Anderson, R. A. & Martin, T. F. (1995) Nature 374, 173-177.
61. Micheva, K. D., Holz, R. W. & Smith, S. J. (2001) J. Cell Biol. 154, 355-368.
62. Aikawa, Y. & Martin, T. F. (2003) J. Cell Biol. 162, 647-659.
63. Wenk, M. R., Pellegrini, L., Klenchin, V. A., Di Paolo, G., Chang, S., Daniell, L., Arioka, M., Martin, T. F. & De Camilli, P. (2001) Neuron 32, 79-88.
64. Wiedemann, C., Schafer, T., Burger, M. M. & Sihra, T. S. (1998) J. Neurosci. 18, 5594-5602.
65. Guo, J., Wenk, M. R., Pellegrini, L., Onofri, F., Benfenati, F. & De Camilli, P. (2003) Proc. Natl. Acad. Sci. USA 100, 3995-4000.
66. Strahl, T., Grafelmann, B., Dannenberg, J., Thorner, J. & Pongs, O. (2003) J. Biol. Chem. 278, 49589-49599.
67. Rizo, J. & Sudhof, T. C. (1998) J. Biol. Chem. 273, 15879-15882.
68. Okamoto, M. & Sudhof, T. C. (1997) J. Biol. Chem. 272, 31459-31464.
69. Brose, N. & Rosenmund, C. (2002) J. Cell Sci. 115, 4399-4411.
70. Lackner, M. R., Nurrish, S. J. & Kaplan, J. M. (1999) Neuron 24, 335-346.
71. Varoqueaux, F., Sigler, A., Rhee, J. S., Brose, N., Enk, C., Reim, K. & Rosenmund, C. (2002) Proc. Natl. Acad. Sci. USA 99, 9037-9042.
72. Rhee, J. S., Betz, A., Pyott, S., Reim, K., Varoqueaux, F., Augustin, I., Hesse, D., Sudhof, T. C., Takahashi, M., Rosenmund, C. & Brose, N. (2002) Cell 108, 121-133.
73. Richmond, J. E., Weimer, R. M. & Jorgensen, E. M. (2001) Nature 412, 338-341.
74. Koushika, S. P., Richmond, J. E., Hadwiger, G., Weimer, R. M., Jorgensen, E. M. & Nonet, M. L. (2001) Nat. Neurosci. 4, 997-1005.
75. Schoch, S., Castillo, P. E., Jo, T., Mukherjee, K., Geppert, M., Wang, Y., Schmitz, F., Malenka, R. C. & Sudhof, T. C. (2002) Nature 415, 321-326.
76. Neeb, A., Koch, H., Schurmann, A. & Brose, N. (1999) Eur. J. Cell Biol. 78, 533-538.
77. Krauss, M., Kinuta, M., Wenk, M. R., De Camilli, P., Takei, K. & Haucke, V. (2003) J. Cell Biol. 162, 113-124.
78. Beck, K. A. & Keen, J. H. (1991) J. Biol. Chem. 266, 4442-4447.
79. Voglmaier, S. M., Keen, J. H., Murphy, J. E., Ferris, C. D., Prestwich, G. D., Snyder, S. H. & Theibert, A. B. (1992) Biochem. Biophys. Res. Commun. 187, 158-163.
80. Hao, W., Tan, Z., Prasad, K., Reddy, K. K., Chen, J., Prestwich, G. D., Falck, J. R., Shears, S. B. & Lafer, E. M. (1997) J. Biol. Chem. 272, 6393-6398.
81. McPherson, P. S., Garcia, E. P., Slepnev, V. I., David, C., Zhang, X., Grabs, D., Sossin, W. S., Bauerfeind, R., Nemoto, Y. & De Camilli, P. (1996) Nature 379, 353-357.
82. Slepnev, V. I. & De Camilli, P. (2000) Nat. Rev. 1, 161-172.
83. Traub, L. M. (2003) J. Cell Biol. 163, 203-208.
84. Collins, B. M., McCoy, A. J., Kent, H. M., Evans, P. R. & Owen, D. J. (2002) Cell 109, 523-535.
85. Rohde, G., Wenzel, D. & Haucke, V. (2002) J. Cell Biol. 158, 209-214.
86. Itoh, T. & Takenawa, T. (2004) Curr. Top. Microbiol. Immunol. 282, 31-47.
87. Friant, S., Pecheur, E. I., Eugster, A., Michel, F., Lefkir, Y., Nourrisson, D. & Letourneur, F. (2003) Dev. Cell 5, 499-511.
88. Danino, D. & Hinshaw, J. E. (2001) Curr. Opin. Cell Biol. 13, 454-460.
89. Cremona, O., Di Paolo, G., Wenk, M. R., Luthi, A., Kim, W. T., Takei, K., Daniell, L., Nemoto, Y., Shears, S. B., Flavell, R. A., et al. (1999) Cell 99, 179-188.
90. Ford, M. G., Pearse, B. M., Higgins, M. K., Vallis, Y., Owen, D. J., Gibson, A., Hopkins, C. R., Evans, P. R. & McMahon, H. T. (2001) Science 291, 1051-1055.
91. Jost, M., Simpson, F., Kavran, J. M., Lemmon, M. A. & Schmid, S. L. (1998) Curr. Biol. 8, 1399-1402.
92. Gaidarov, I. & Keen, J. H. (1999) J. Cell Biol. 146, 755-764.
93. Haffner, C., Paolo, G. D., Rosenthal, J. A. & de Camilli, P. (2000) Curr. Biol. 10, 471-474.
94. Kim, W. T., Chang, S., Daniell, L., Cremona, O., Di Paolo, G. & De Camilli, P. (2002) Proc. Natl. Acad. Sci. USA 99, 17143-17148.
95. Verstreken, P., Koh, T. W., Schulze, K. L., Zhai, R. G., Hiesinger, P. R., Zhou, Y., Mehta, S. Q., Cao, Y., Roos, J. & Bellen, H. J. (2003) Neuron 40, 733-748.
96. Schuske, K. R., Richmond, J. E., Matthies, D. S., Davis, W. S., Runz, S., Rube, D. A., van der Bliek, A. M. & Jorgensen, E. M. (2003) Neuron 40, 749-762.
97. Gad, H., Ringstad, N., Low, P., Kjaerulff, O., Gustafsson, J., Wenk, M., Di Paolo, G., Nemoto, Y., Crun, J., Ellisman, M. H., et al. (2000) Neuron 27, 301-312.
98. Schmidt, A., Wolde, M., Thiele, C., Fest, W., Kratzin, H., Podtelejnikov, A. V., Witke, W., Huttner, W. B. & Soling, H. D. (1999) Nature 401, 133-141.
99. Lee, S. Y., Wenk, M. R., Kim, Y., Nairn, A. C. & De Camilli, P. (2004) Proc. Natl. Acad. Sci. USA 101, 546-551.
100. Ringstad, N., Nemoto, Y. & De Camilli, P. (1997) Proc. Natl. Acad. Sci. USA 94, 8569-8574.
101. Nemoto, Y., Wenk, M. R., Watanabe, M., Daniell, L., Murakami, T., Ringstad, N., Yamada, H., Takei, K. & De Camilli, P. (2001) J. Biol. Chem. 276, 41133-41142.
102. Rusk, N., Le, P. U., Mariggio, S., Guay, G., Lurisci, C., Nabi, I. R., Corda, D. & Symons, M. (2003) Curr. Biol. 13, 659-663, and erratum (2003) 13, 1746.
103. Czech, M. P. (2003) Annu. Rev. Physiol. 65, 791-815.
104. Rapoport, I., Miyazaki, M., Boll, W., Duckworth, B., Cantley, L. C., Shoelson, S. & Kirchhausen, T. (1997) EMBO J. 16, 2240-2250.
105. Rizzoli, S. O. & Betz, W. J. (2002) J. Neurosci. 22, 10680-10689.
106. Onofri, F., Giovedi, S., Kao, H. T., Valtorta, F., Borbone, L. B., De Camilli, P., Greengard, P. & Benfenati, F. (2000) J. Biol. Chem. 275, 29857-29867.
107. Cousin, M. A., Malladi, C. S., Tan, T. C., Raymond, C. R., Smillie, K. J. & Robinson, P. J. (2003) J. Biol. Chem. 278, 29065-29071.
108. Prior, I. A. & Clague, M. J. (1999) Mol. Cell. Biol. Res. Commun. 1, 162-166.
109. Domin, J., Gaidarov, I., Smith, M. E., Keen, J. H. & Waterfield, M. D. (2000) J. Biol. Chem. 275, 11943-11950.
110. Gaidarov, I., Smith, M. E., Domin, J. & Keen, J. H. (2001) Mol. Cell 7, 443-449.
111. Kuruvilla, R., Ye, H. & Ginty, D. D. (2000) Neuron 27, 499-512.
112. Loomis-Husselbee, J. W., Walker, C. D., Bottomley, J. R., Cullen, P. J., Irvine, R. F. & Dawson, A. P. (1998) Biochem. J. 331, 947-952.
113. York, J. D. (2003) in Handbook of Cell Signaling (Elsevier Science, Amsterdam), Vol. 2, pp. 229-232.
114. Hammond, G., Thomas, C. L. & Schiavo, G. (2004) Curr. Top. Microbiol. Immunol. 282, 177-206.
115. Fukuda, M., Aruga, J., Niinobe, M., Aimoto, S. & Mikoshiba, K. (1994) J. Biol. Chem. 269, 29206-29211.
116. Llinas, R., Sugimori, M., Lang, E. J., Morita, M., Fukuda, M., Niinobe, M. & Mikoshiba, K. (1994) Proc. Natl. Acad. Sci. USA 91, 12990-12293.
117. Hoy, M., Efanov, A. M., Bertorello, A. M., Zaitsev, S. V., Olsen, H. L., Bokvist, K., Leibiger, B., Leibiger, I. B., Zwiller, J., Berggren, P. O. & Gromada, J. (2002) Proc. Natl. Acad. Sci. USA 99, 6773-6777.
118. Hilton, J. M., Plomann, M., Ritter, B., Modregger, J., Freeman, H. N., Falck, J. R., Krishna, U. M. & Tobin, A. B. (2001) J. Biol. Chem. 276, 16341-16347.
119. Acharya, J. K., Labarca, P., Delgado, R., Jalink, K. & Zuker, C. S. (1998) Neuron 20, 1219-1229.
120. Safrany, S. T., Caffrey, J. J., Yang, X. & Shears, S. B. (1999) J. Biol. Chem. 380, 945-951.
121. Salardi, A., Sciambi, C., McCaffery, J. M., Wendland, B. & Snyder, S. H. (2002) Proc. Natl. Acad. Sci. USA 99, 14206-14211.
122. Luo, H. R., Saiardi, A., Nagata, E., Ye, K., Yu, H., Jung, T. S., Luo, X., Jain, S., Sawa, A. & Snyder, S. H. (2001) Neuron 31, 439-451.
123. Dunaevsky, A. & Connor, E. A. (2000) J. Neurosci. 20, 6007-6012.
124. Shupliakov, O., Bloom, O., Gustafsson, J. S., Kjaerulff, O., Low, P., Tomilin, N., Pieribone, V. A., Greengard, P. & Brodin, L. (2002) Proc. Natl. Acad. Sci. USA 99, 14476-14481.
125. Di Paolo, G., Pellegrini, L., Letinic, K., Cestra, G., Zoncu, R., Voronov, S., Chang, S., Guo, J., Wenk, M. R. & De Camilli, P. (2002) Nature 420, 85-89.
126. Ling, K., Doughman, R. L., Firestone, A. J., Bunce, M. W. & Anderson, R. A. (2002) Nature 420, 89-93.
127. Takenawa, T. & Itoh, T. (2001) Biochim. Biophys. Acta 1533, 190-206.
128. Yin, H. L. & Janmey, P. A. (2003) Annu. Rev. Physiol. 65, 761-789.
129. Miki, H. & Takenawa, T. (2003) J. Biochem. (Tokyo) 134, 309-313.
130. Donaldson, J. G. (2003) J. Biol. Chem. 278, 41573-41576.
131. Weernink, P. A., Meletiadis, K., Hommeltenberg, S., Hinz, M., Ishihara, H., Schmidt, M. & Jakobs, K. H. (2004) J. Biol. Chem. 279, 7840-7849.
132. Qualmann, B., Kessels, M. M. & Kelly, R. B. (2000) J. Cell Biol. 150, F111-F116.
133. Kaksonen, M., Sun, Y. & Drubin, D. G. (2003) Cell 115, 475-487.
134. D'Hondt, K., Heese-Peck, A. & Riezman, H. (2000) Annu. Rev. Genet. 34, 255-295.
135. Engqvist-Goldstein, A. E., Zhang, C. X., Carreno, S., Barroso, C., Heuser, J. E. & Drubin, D. G. (2004) Mol. Biol. Cell 15, 1666-1679.
136. Colicos, M. A., Collins, B. E., Sailor, M. J. & Goda, Y. (2001) Cell 107, 605-616.
137. Sankaranarayanan, S., Atluri, P. P. & Ryan, T. A. (2003) Nat. Neurosci. 6, 127-135.
138. Holroyd, P., Lang, T., Wenzel, D., De Camilli, P. & Jahn, R. (2002) Proc. Natl. Acad. Sci. USA 99, 16806-16811.
139. Dale, G. L. (1985) Blood 66, 1133-1137.
140. Micheva, K. D., Buchanan, J., Holz, R. W. & Smith, S. J. (2003) Nat. Neurosci. 6, 925-932.
141. Hilgemann, D. W., Feng, S. & Nasuhoglu, C. (2001) Sci. STKE 2001, RE19.
142. Bonifacino, J. S. & Dell'Angelica, E. C. (1999) J. Cell Biol. 145, 923-926.
143. Polo, S., Confalonieri, S., Salcini, A. E. & Di Fiore, P. P. (2003) Sci. STKE 2003, re17.
144. Brown, F. D., Rozelle, A. L., Yin, H. L., Balla, T. & Donaldson, J. G. (2001) J. Cell Biol. 154, 1007-1017.
145. Marshall, J. G., Booth, J. W., Stambolic, V., Mak, T., Balla, T., Schreiber, A. D., Meyer, T. & Grinstein, S. (2001) J. Cell Biol. 153, 1369-1380.
146. Tolias, K. F., Cantley, L. C. & Carpenter, C. L. (1995) J. Biol. Chem. 270, 17656-17659.
147. Rossman, K. L., Cheng, L., Mahon, G. M., Rojas, R. J., Snyder, J. T., Whitehead, I. P. & Sondek, J. (2003) J. Biol. Chem. 278, 18393-18400.
148. Springer, S., Spang, A. & Schekman, R. (1999) Cell 97, 145-148.
149. Christoforidis, S., Miaczynska, M., Ashman, K., Wilm, M., Zhao, L., Yip, S. C., Waterfield, M. D., Backer, J. M. & Zerial, M. (1999) Nat. Cell Biol. 1, 249-252.
150. Wakelam, M. J. (1998) Biochim. Biophys. Acta 1436, 117-126.
151. Klopfenstein, D. R., Tomishige, M., Stuurman, N. & Vale, R. D. (2002) Cell 109, 347-358.
152. Farsad, K. & De Camilli, P. (2003) Curr. Opin. Cell Biol. 15, 372-381.