1H NMR investigation of the role of intrinsic heme versus protein- induced rhombic perturbations on the electronic structure of low-spin ferrihemoproteins: Effect of heme substituents on heme orientation in myoglobin

Journal of the American Chemical Society

Volumn 121, Issue 4, 1999, Pages 835-843

  Kolczak, Urszula ^a   Hauksson, Jon B ^a   Davis, Nicolette L ^a   Pande, Usha ^a   De Ropp, Jeffrey S ^a   Langry, Kevin C ^a   Smith, Kevin M ^a   La Mar, Gerd N ^a  

^a UNIVERSITY OF CALIFORNIA   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

FERRIC ION; HEME; METMYOGLOBIN; MYOGLOBIN;

ARTICLE; CHEMICAL MODIFICATION; NONHUMAN; PROTEIN CONFORMATION; PROTEIN DETERMINATION; PROTON NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; TEMPERATURE DEPENDENCE; WHALE;

EID: 0033518589     PISSN: 00027863     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja983045x     Document Type: Article

References (71)

1. Cavaleiro, J. A. S.; Rocha Gonsalves, A. M. d'A.; Kenner, G. W.; Smith, K. M.; Shulman, R. G.; Meyer, A.; Yamane, T. J. Chem. Soc. Chem. Commun. 1974, 393-393.
2. La Mar, G. N.; Viscio, D. B.; Smith, K. M.; Caughey, W. S.; Smith, M. L. J. Am. Chem. Soc. 1978, 100, 8085-8092. Davis, N. L. Ph.D. Dissertation, University of California, Davis, 1982.
3. Abbreviations used: Mb, myoglobin; MbCN, ferric myoglobin cyanide; NOESY, 2D nuclear Overhauser spectroscopy; TOCSY, 2D tolal correlation spectroscopy; DSS, 2,2′-dimethyl-2-silapentane-5-sulfonate.
4. Mayer, A.; Ogawa, S.; Shulman, R. G.; Yamane, T.; Cavaleiro, J. A. S.; Rocha Gonsalves, A. M. d'A.; Kenner, G. W., Smith, K. M. J. Mol. Biol. 1974, 86, 740-756.
5. Shulman, R. G.; Glarum, S. H.; Karplus, M. J. Mol. Biol. 1971, 57, 93-115.
6. Traylor, T. C.; Berzinis, A. P. J. Am. Chem. Soc. 1980, 102, 2844-2840.
7. Satterlee, J. D. Annu. Rep. NMR Spectrosc. 1986, 77, 79-178. Bertini, I.; Turano, P.; Vila, A. J. Chem. Rev. 1993, 93, 2833-2932. Yamamoto, Y. Annu. Rep. NMR Spectrosc. 1998, 36, 1-77.
8. Satterlee, J. D. Annu. Rep. NMR Spectrosc. 1986, 77, 79-178. Bertini, I.; Turano, P.; Vila, A. J. Chem. Rev. 1993, 93, 2833-2932. Yamamoto, Y. Annu. Rep. NMR Spectrosc. 1998, 36, 1-77.
9. Satterlee, J. D. Annu. Rep. NMR Spectrosc. 1986, 77, 79-178. Bertini, I.; Turano, P.; Vila, A. J. Chem. Rev. 1993, 93, 2833-2932. Yamamoto, Y. Annu. Rep. NMR Spectrosc. 1998, 36, 1-77.
10. Kuriyan, J.; Wilz, S.; Karplus, M.; Petsko, G. A. J. Mol. Biol. 1986, 192, 133-154.
11. Horrocks, W. DeW., Jr.; Greenberg, E. S. Biochim. Biophys. Acta 1973, 322, 38-44
12. Wüthrich, K.; Shulman, R. G.; Peisach, J. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1968, 60, 373-380.
13. La Mar, G. N.; Emerson, S. D.; Lecomte, J. T. J.; Pande, U.; Smith, K. M.; Craig, G. W.; Kehres, L. A. J. Am. Chem. Soc. 1986, 108, 5568-5573.
14. Peyton, D. H.; La Mar, G. N.; Rande, U.; Ascoli, F.; Smith, K. M.; Pandey, R. K.; Parish, D. W.; Bolognesi, M.; Brunori, M. Biochemistry 1989, 28, 4880-4887.
15. Wu, Y.; Chien, E. Y. T.; Sligar, S. G.; La Mar, G. N. Biochemistry 1998, 37, 6979-6990.
16. Yamamoto, Y.; Suzuki, T. Biochim. Biophys. Acta 1993, 1163, 284-296. Yamamoto, Y.; Iwafume, K.; Nanai, N.; Ogawa, A.; Chujo, R.; Suzuki, T. Eur. J. Biochem. 1991, 198, 299-306.
17. Yamamoto, Y.; Suzuki, T. Biochim. Biophys. Acta 1993, 1163, 284-296. Yamamoto, Y.; Iwafume, K.; Nanai, N.; Ogawa, A.; Chujo, R.; Suzuki, T. Eur. J. Biochem. 1991, 198, 299-306.
18. Alam, S. L.; Satterlee, J. D. Biochemistry 1994, 33, 4008-4018.
19. Kolczak, U.; Han, C.; Sylvia, L. A.; La Mar, G. N. J. Am. Chem. Soc. 1997, 119, 12643-12654
20. Shokhirev, N. V.; Walker, F. A. J. Phys. Chem. 1995, 99, 17795-17804.
21. Keller, R. M.; Wüthrich, K. Biochim. Biophys. Acta 1972, 285, 326-336. McDonald, C. C.; Phillips, W. D. Biochemistry 1973, 12, 3170-3186. Smith, G. M. Biochemistry 1979, 18, 1628-1634. Senn, H.; Wüthrich, K. Biochim. Biophys. Acta 1983, 743, 69-81. Timkovich, R.; Cork, M. S.; Taylor, P. V. Biochemistry 1984, 23, 3521-3533. Turner, D. L. Eur. J. Biochem. 1993, 211, 563-568. Turner, D. L. Eur. J. Biochem. 1995, 227, 829-837.
22. Keller, R. M.; Wüthrich, K. Biochim. Biophys. Acta 1972, 285, 326-336. McDonald, C. C.; Phillips, W. D. Biochemistry 1973, 12, 3170-3186. Smith, G. M. Biochemistry 1979, 18, 1628-1634. Senn, H.; Wüthrich, K. Biochim. Biophys. Acta 1983, 743, 69-81. Timkovich, R.; Cork, M. S.; Taylor, P. V. Biochemistry 1984, 23, 3521-3533. Turner, D. L. Eur. J. Biochem. 1993, 211, 563-568. Turner, D. L. Eur. J. Biochem. 1995, 227, 829-837.
23. Keller, R. M.; Wüthrich, K. Biochim. Biophys. Acta 1972, 285, 326-336. McDonald, C. C.; Phillips, W. D. Biochemistry 1973, 12, 3170-3186. Smith, G. M. Biochemistry 1979, 18, 1628-1634. Senn, H.; Wüthrich, K. Biochim. Biophys. Acta 1983, 743, 69-81. Timkovich, R.; Cork, M. S.; Taylor, P. V. Biochemistry 1984, 23, 3521-3533. Turner, D. L. Eur. J. Biochem. 1993, 211, 563-568. Turner, D. L. Eur. J. Biochem. 1995, 227, 829-837.
24. Keller, R. M.; Wüthrich, K. Biochim. Biophys. Acta 1972, 285, 326-336. McDonald, C. C.; Phillips, W. D. Biochemistry 1973, 12, 3170-3186. Smith, G. M. Biochemistry 1979, 18, 1628-1634. Senn, H.; Wüthrich, K. Biochim. Biophys. Acta 1983, 743, 69-81. Timkovich, R.; Cork, M. S.; Taylor, P. V. Biochemistry 1984, 23, 3521-3533. Turner, D. L. Eur. J. Biochem. 1993, 211, 563-568. Turner, D. L. Eur. J. Biochem. 1995, 227, 829-837.
25. Keller, R. M.; Wüthrich, K. Biochim. Biophys. Acta 1972, 285, 326-336. McDonald, C. C.; Phillips, W. D. Biochemistry 1973, 12, 3170-3186. Smith, G. M. Biochemistry 1979, 18, 1628-1634. Senn, H.; Wüthrich, K. Biochim. Biophys. Acta 1983, 743, 69-81. Timkovich, R.; Cork, M. S.; Taylor, P. V. Biochemistry 1984, 23, 3521-3533. Turner, D. L. Eur. J. Biochem. 1993, 211, 563-568. Turner, D. L. Eur. J. Biochem. 1995, 227, 829-837.
26. Keller, R. M.; Wüthrich, K. Biochim. Biophys. Acta 1972, 285, 326-336. McDonald, C. C.; Phillips, W. D. Biochemistry 1973, 12, 3170-3186. Smith, G. M. Biochemistry 1979, 18, 1628-1634. Senn, H.; Wüthrich, K. Biochim. Biophys. Acta 1983, 743, 69-81. Timkovich, R.; Cork, M. S.; Taylor, P. V. Biochemistry 1984, 23, 3521-3533. Turner, D. L. Eur. J. Biochem. 1993, 211, 563-568. Turner, D. L. Eur. J. Biochem. 1995, 227, 829-837.
27. Keller, R. M.; Wüthrich, K. Biochim. Biophys. Acta 1972, 285, 326-336. McDonald, C. C.; Phillips, W. D. Biochemistry 1973, 12, 3170-3186. Smith, G. M. Biochemistry 1979, 18, 1628-1634. Senn, H.; Wüthrich, K. Biochim. Biophys. Acta 1983, 743, 69-81. Timkovich, R.; Cork, M. S.; Taylor, P. V. Biochemistry 1984, 23, 3521-3533. Turner, D. L. Eur. J. Biochem. 1993, 211, 563-568. Turner, D. L. Eur. J. Biochem. 1995, 227, 829-837.
28. Brennan, L.; Turner, D. L. Biochim. Biophys. Acta 1997, 1342, 1-12. Banci, L.; Bertini, I.; Luchinat, C.; Pierattelli, R.; Shokhirev, N. V.; Walker, F. A. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 8472-8479.
29. Brennan, L.; Turner, D. L. Biochim. Biophys. Acta 1997, 1342, 1-12. Banci, L.; Bertini, I.; Luchinat, C.; Pierattelli, R.; Shokhirev, N. V.; Walker, F. A. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 8472-8479.
30. Emerson, S. D.; La Mar, G. N. Biochemistry 1990, 29, 1556-1566.
31. Rajarathnam, K.; La Mar, G. N.; Chiu, M. L.; Sligar, S. G. J. Am. Chem. Soc. 1992, 114, 9048-9058.
32. Nguyen, B. D.; Xia, Z.; Yeh, D. C.; Vyas, K.; Deaguero, H.; La Mar, G. N. J. Am. Chem. Soc., in press.
33. (a) Oosterhuis, W. T.; Lang, G. Phys. Rev. 1969, 178, 439-456.
34. (b) Byrn, M. P.; Katz, B. A.; Keder, N. L.; Levan, K. R.; Magurany, C. J.; Miller, K. M.; Pruitt, J. W.; Strouse, C. E. J. Am. Chem. Soc. 1983, 105, 4916-4922.
35. Shokhirev, N. A.; Walker, F. A. J. Am. Chem. Soc. 1998, 120, 981-990.
36. Baldwin, J. M. J. Mol. Biol. 1980, 136, 103-128.
37. Walker, F. A.; Simonis, U. Biol. Magn. Reson. 1993, 12, 133-274 and references therein.
38. Banci, L.; Pierattelli, R.; Turner, D. L. Eur. J. Biochem. 1995, 232, 522-527.
39. La Mar, G. N.; Budd, D. L.; Viscio, D. B.; Smith, K. M.; Langry, K. C. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1978, 75, 5755-5759.
40. La Mar, G. N.; Davis, N. L.; Parish, D. W.; Smith, K. M. J. Mol. Biol. 1983, 168, 887-896. Lecomte, J. T. J.; Johnson, R. D.; La Mar, G. N. Biochim. Biophys. Acta 1985, 829, 268-274.
41. La Mar, G. N.; Davis, N. L.; Parish, D. W.; Smith, K. M. J. Mol. Biol. 1983, 168, 887-896. Lecomte, J. T. J.; Johnson, R. D.; La Mar, G. N. Biochim. Biophys. Acta 1985, 829, 268-274.
42. La Mar, G. N.; Yamamoto, Y.; Jue, T.; Smith, K. M.; Pandey, R. K. Biochemistry 1985, 24, 3826-3831.
43. Levy, M. J.; La Mar, G. N.; Jue, T.; Smith, K. M.; Pandey, R. K.; Smith, W. S.; Livingston, D. J.; Brown, W. D. J. Biol. Chem. 1985, 260, 13694-13698.
44. La Mar, G. N.; Smith, K. M.; Gersonde, K.; Sick, H.; Overkamp, M. J. Biol. Chem. 1980, 255, 66-70. Peyton, D. H.; La Mar, G. N. Gersonde, K. Biochim. Biophys. Acta 1988, 954, 82-94.
45. La Mar, G. N.; Smith, K. M.; Gersonde, K.; Sick, H.; Overkamp, M. J. Biol. Chem. 1980, 255, 66-70. Peyton, D. H.; La Mar, G. N. Gersonde, K. Biochim. Biophys. Acta 1988, 954, 82-94.
46. Teale, F. W. J. Biochim. Biophys. Acta 1959, 35, 543.
47. Antonini, E.; Burnori, M.; Caputo, A.; Chiancone, E.; Rossi-Fanelli, A.; Wyman, J. Biochim. Biophys. Acta 1964, 79, 284-292.
48. La Mar, G. N.; Toi, H.; Krishnamoorthi, R. J. Am. Chem. Soc. 1984, 106, 6395-6401.
49. Smith, K. M.; Eivazi, F.; Langry, K. C.; Almeida, J. A. P. B.; Kenner, G. W. Bioorg. Chem. 1979, 8, 485-495.
50. La Mar, G. N.; de Ropp, J. S.; Smith, K. M.; Langry, K. C. J. Am. Chem. Soc. 1983, 105, 4576-4580.
51. Gupta, R. K. J. Magn. Reson. 1976, 24, 461-465.
52. Emerson, S. D.; Le Mar, G. N. Biochemistry 1990, 29, 1546-1556.
53. Jeener, J.; Meier, B. H.; Bachmann, P.; Ernst, R. R. J. Chem. Phys. 1979, 71, 4546-4553.
54. States, D. J.; Haberkorn, R.; Ruben, D. J. Magn. Reson. 1982, 48, 286-296.
55. Griesinger, C.; Otting, G.; Wütrich, K.; Ernst, R. R. J. Am. Chem. Soc. 1988, 110, 7870-7872.
56. 10,14,20,25,26 has been redefined to bring it into conformity with that used elsewhere, with the x′, y′ axes passing through the pyrrole N-Fe-N rather than the meso-Fe-meso axis; moreover, α is defined as the angle between the projection of the z axis on the x′y′ plane and the x′ rather than the -x′ axis. The definition of β is unchanged, but leads to α(new) = α(old) + 135°, κ(new) = κ(old) -45°.
57. Mabbutt, B. C.; Wright, P. E. Biochim. Biophys. Acta 1985, 832, 175-185. Dalvit, C.; Wright, P. E. J. Mol. Biol. 1987, 194, 313-327. Theriault, Y.; Pochapsky, T. C.; Dalvit, C.; Chiu, M. L.; Sligar, S. G.; Wright, P. E. J. Biomol. NMR 1994, 4, 491-504.
58. Mabbutt, B. C.; Wright, P. E. Biochim. Biophys. Acta 1985, 832, 175-185. Dalvit, C.; Wright, P. E. J. Mol. Biol. 1987, 194, 313-327. Theriault, Y.; Pochapsky, T. C.; Dalvit, C.; Chiu, M. L.; Sligar, S. G.; Wright, P. E. J. Biomol. NMR 1994, 4, 491-504.
59. Mabbutt, B. C.; Wright, P. E. Biochim. Biophys. Acta 1985, 832, 175-185. Dalvit, C.; Wright, P. E. J. Mol. Biol. 1987, 194, 313-327. Theriault, Y.; Pochapsky, T. C.; Dalvit, C.; Chiu, M. L.; Sligar, S. G.; Wright, P. E. J. Biomol. NMR 1994, 4, 491-504.
60. Bundi, A.; Wüthrich, K. Biopolymers 1979, 18, 285-297.
61. Wishart, D. S.; Sykes, B. D.; Richards, F. J. Mol. Biol. 1991, 222, 311-333.
62. Cross, K. J.; Wright, P. E. J. Magn. Reson. 1985, 64, 240-231.
63. rh.
64. Viscio, D. B.; La Mar, G. N. J. Am. Chem. Soc. 1978, 100, 8092-8096.
65. Emerson, S. D.; Lecomte, J. T. J.; La Mar, G. N. J. Am. Chem. Soc. 1988, 110, 4176-4182.
66. Qin, J.; La Mar, G. N. J. Biomol. NMR 1992, 2, 597-618.
67. Rajarathnam, K.; Qin, J.; La Mar, G. N.; Chiu, M. L.; Sligar, S. G. Biochemistry 1993, 32, 5670-5680.
68. Budd, D. L.; La Mar, G. N.; Langry, K. C.; Smith, K. M.; Nayyir-Mazhir, R. J. Am. Chem. Soc. 1979, 101, 6091-6096.
69. La Mar, G. N.; Walker, F. A. In The Porphyrins; Dolphin, D., Ed.; Academic Press: New York, 1978; pp 61-157.
70. Satterlee, J. D.; La Mar, G. N. J. Am. Chem. Soc. 1976, 98, 2804-2808.
71. Miki, K.; Harada, S.; Hato, Y.; Iba, S.; Kai, Y.; Kasai, N.; Katsube, Y.; Kawabe, K.; Yoshida, Z.; Ogoshi, H. J. Biochem. 1986, 100, 277-284.