Spatially and functionally distinct Ca2+ stores in sarcoplasmic and endoplasmic reticulum

Science

Volumn 275, Issue 5306, 1997, Pages 1643-1648

  Golovina, Vera A ^a   Blaustein, Mordecai P ^a  

^a UNIVERSITY OF MARYLAND SCHOOL OF MEDICINE   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ANIMAL CELL; ARTICLE; CALCIUM CELL LEVEL; CALCIUM TRANSPORT; CELLULAR DISTRIBUTION; ENDOPLASMIC RETICULUM; INTRACELLULAR TRANSPORT; NONHUMAN; PRIORITY JOURNAL; SARCOPLASMIC RETICULUM; SIGNAL TRANSDUCTION;

ANIMALIA;

EID: 0030999715     PISSN: 00368075     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1126/science.275.5306.1643     Document Type: Article

References (66)

1. M. J. Berridge, Nature 361, 315 (1993); ibid. 365, 388 (1993); R. D. Burgoyne and T. R. Cheek, Trends. Biochem. Sci. 16, 319 (1991); I. M. Robinson and R. D. Burgoyne, J. Neurochem. 56, 1587 (1991); T. Yamazawa, M. Iino, M. Endo, FEBS Lett. 301, 181 (1992); G. Hajnoczky, C. Lin, A. P. Thomas, J. Biol. Chem. 269, 10280 (1994); T. Pozzan, R. Rizzuto, P. Volpe, J. Meldolesi, Physiol. Rev. 74, 595 (1994); D. E. Clapham, Cell 80, 259 (1995); P. B. Simpson, R. A. J. Challiss, S. R. Nahorski, Trends Neurosci. 18, 299 (1995).
2. M. J. Berridge, Nature 361, 315 (1993); ibid. 365, 388 (1993); R. D. Burgoyne and T. R. Cheek, Trends. Biochem. Sci. 16, 319 (1991); I. M. Robinson and R. D. Burgoyne, J. Neurochem. 56, 1587 (1991); T. Yamazawa, M. Iino, M. Endo, FEBS Lett. 301, 181 (1992); G. Hajnoczky, C. Lin, A. P. Thomas, J. Biol. Chem. 269, 10280 (1994); T. Pozzan, R. Rizzuto, P. Volpe, J. Meldolesi, Physiol. Rev. 74, 595 (1994); D. E. Clapham, Cell 80, 259 (1995); P. B. Simpson, R. A. J. Challiss, S. R. Nahorski, Trends Neurosci. 18, 299 (1995).
3. M. J. Berridge, Nature 361, 315 (1993); ibid. 365, 388 (1993); R. D. Burgoyne and T. R. Cheek, Trends. Biochem. Sci. 16, 319 (1991); I. M. Robinson and R. D. Burgoyne, J. Neurochem. 56, 1587 (1991); T. Yamazawa, M. Iino, M. Endo, FEBS Lett. 301, 181 (1992); G. Hajnoczky, C. Lin, A. P. Thomas, J. Biol. Chem. 269, 10280 (1994); T. Pozzan, R. Rizzuto, P. Volpe, J. Meldolesi, Physiol. Rev. 74, 595 (1994); D. E. Clapham, Cell 80, 259 (1995); P. B. Simpson, R. A. J. Challiss, S. R. Nahorski, Trends Neurosci. 18, 299 (1995).
4. M. J. Berridge, Nature 361, 315 (1993); ibid. 365, 388 (1993); R. D. Burgoyne and T. R. Cheek, Trends. Biochem. Sci. 16, 319 (1991); I. M. Robinson and R. D. Burgoyne, J. Neurochem. 56, 1587 (1991); T. Yamazawa, M. Iino, M. Endo, FEBS Lett. 301, 181 (1992); G. Hajnoczky, C. Lin, A. P. Thomas, J. Biol. Chem. 269, 10280 (1994); T. Pozzan, R. Rizzuto, P. Volpe, J. Meldolesi, Physiol. Rev. 74, 595 (1994); D. E. Clapham, Cell 80, 259 (1995); P. B. Simpson, R. A. J. Challiss, S. R. Nahorski, Trends Neurosci. 18, 299 (1995).
5. M. J. Berridge, Nature 361, 315 (1993); ibid. 365, 388 (1993); R. D. Burgoyne and T. R. Cheek, Trends. Biochem. Sci. 16, 319 (1991); I. M. Robinson and R. D. Burgoyne, J. Neurochem. 56, 1587 (1991); T. Yamazawa, M. Iino, M. Endo, FEBS Lett. 301, 181 (1992); G. Hajnoczky, C. Lin, A. P. Thomas, J. Biol. Chem. 269, 10280 (1994); T. Pozzan, R. Rizzuto, P. Volpe, J. Meldolesi, Physiol. Rev. 74, 595 (1994); D. E. Clapham, Cell 80, 259 (1995); P. B. Simpson, R. A. J. Challiss, S. R. Nahorski, Trends Neurosci. 18, 299 (1995).
6. M. J. Berridge, Nature 361, 315 (1993); ibid. 365, 388 (1993); R. D. Burgoyne and T. R. Cheek, Trends. Biochem. Sci. 16, 319 (1991); I. M. Robinson and R. D. Burgoyne, J. Neurochem. 56, 1587 (1991); T. Yamazawa, M. Iino, M. Endo, FEBS Lett. 301, 181 (1992); G. Hajnoczky, C. Lin, A. P. Thomas, J. Biol. Chem. 269, 10280 (1994); T. Pozzan, R. Rizzuto, P. Volpe, J. Meldolesi, Physiol. Rev. 74, 595 (1994); D. E. Clapham, Cell 80, 259 (1995); P. B. Simpson, R. A. J. Challiss, S. R. Nahorski, Trends Neurosci. 18, 299 (1995).
7. M. J. Berridge, Nature 361, 315 (1993); ibid. 365, 388 (1993); R. D. Burgoyne and T. R. Cheek, Trends. Biochem. Sci. 16, 319 (1991); I. M. Robinson and R. D. Burgoyne, J. Neurochem. 56, 1587 (1991); T. Yamazawa, M. Iino, M. Endo, FEBS Lett. 301, 181 (1992); G. Hajnoczky, C. Lin, A. P. Thomas, J. Biol. Chem. 269, 10280 (1994); T. Pozzan, R. Rizzuto, P. Volpe, J. Meldolesi, Physiol. Rev. 74, 595 (1994); D. E. Clapham, Cell 80, 259 (1995); P. B. Simpson, R. A. J. Challiss, S. R. Nahorski, Trends Neurosci. 18, 299 (1995).
8. M. J. Berridge, Nature 361, 315 (1993); ibid. 365, 388 (1993); R. D. Burgoyne and T. R. Cheek, Trends. Biochem. Sci. 16, 319 (1991); I. M. Robinson and R. D. Burgoyne, J. Neurochem. 56, 1587 (1991); T. Yamazawa, M. Iino, M. Endo, FEBS Lett. 301, 181 (1992); G. Hajnoczky, C. Lin, A. P. Thomas, J. Biol. Chem. 269, 10280 (1994); T. Pozzan, R. Rizzuto, P. Volpe, J. Meldolesi, Physiol. Rev. 74, 595 (1994); D. E. Clapham, Cell 80, 259 (1995); P. B. Simpson, R. A. J. Challiss, S. R. Nahorski, Trends Neurosci. 18, 299 (1995).
9. M. J. Berridge, Nature 361, 315 (1993); ibid. 365, 388 (1993); R. D. Burgoyne and T. R. Cheek, Trends. Biochem. Sci. 16, 319 (1991); I. M. Robinson and R. D. Burgoyne, J. Neurochem. 56, 1587 (1991); T. Yamazawa, M. Iino, M. Endo, FEBS Lett. 301, 181 (1992); G. Hajnoczky, C. Lin, A. P. Thomas, J. Biol. Chem. 269, 10280 (1994); T. Pozzan, R. Rizzuto, P. Volpe, J. Meldolesi, Physiol. Rev. 74, 595 (1994); D. E. Clapham, Cell 80, 259 (1995); P. B. Simpson, R. A. J. Challiss, S. R. Nahorski, Trends Neurosci. 18, 299 (1995).
10. J. Bian, T. K. Ghosh, J.-C. Wang, D. L. Gill, J. Biol. Chem. 266, 8801 (1991).
11. Y. Tanaka and A. H. Tashjian Jr., Biochemistry 32, 12062 (1993).
12. R. M. Tribe, M. L. Borin, M. P. Blaustein, Proc. Natl. Acad. Sci U.S.A. 91, 5908 (1994).
13. P. D. Walton et al., J. Cell Biol. 113, 1145 (1991); K. J. Seymour-Laurent and M. E. Barish, J. Neurosci. 15, 2592 (1995); S. L. Carl et al., J. Cell Biol. 129, 673 (1995).
14. P. D. Walton et al., J. Cell Biol. 113, 1145 (1991); K. J. Seymour-Laurent and M. E. Barish, J. Neurosci. 15, 2592 (1995); S. L. Carl et al., J. Cell Biol. 129, 673 (1995).
15. P. D. Walton et al., J. Cell Biol. 113, 1145 (1991); K. J. Seymour-Laurent and M. E. Barish, J. Neurosci. 15, 2592 (1995); S. L. Carl et al., J. Cell Biol. 129, 673 (1995).
16. F. S. Menniti et al., J. Biol. Chem. 266, 13646 (1991); Y. Sagara and G. Inesi, ibid., p. 13503.
17. F. S. Menniti et al., J. Biol. Chem. 266, 13646 (1991); Y. Sagara and G. Inesi, ibid., p. 13503.
18. G. Inesi and Y. Sagara, J. Membr. Biol. 141, 1 (1994).
19. V. Golovina, L. Bambrick, P. Yarowski, B. K. Krueger, M. P. Blaustein, Glia 16, 296 (1996).
20. I. Bezprozvanny, J. Watras, B. E. Ehrlich, Nature 351, 751 (1991).
21. M. Endo, Physiol. Rev. 57, 71 (1977); E. Rousseau and G. Meissner, Am. J. Physiol. 256, H328 (1989); V. Henzi and A. B. MacDermott, Neuroscience 46, 251 (1992).
22. M. Endo, Physiol. Rev. 57, 71 (1977); E. Rousseau and G. Meissner, Am. J. Physiol. 256, H328 (1989); V. Henzi and A. B. MacDermott, Neuroscience 46, 251 (1992).
23. M. Endo, Physiol. Rev. 57, 71 (1977); E. Rousseau and G. Meissner, Am. J. Physiol. 256, H328 (1989); V. Henzi and A. B. MacDermott, Neuroscience 46, 251 (1992).
24. G. Meissner, J. Biol. Chem. 261, 6300 (1986); F. A. Lattanzio Jr., R. G. Schlatterer, M. Nicar, K. P. Campbell, J. L. Sutko, ibid. 262, 2711 (1987); P. S. McPherson and K. P. Campbell, ibid. 268, 13765 (1993); R. Coronado, J. Morrissette, M. Sukhareva, D. M. Vaughan, Am. J. Physiol. 266, C1485 (1994).
25. G. Meissner, J. Biol. Chem. 261, 6300 (1986); F. A. Lattanzio Jr., R. G. Schlatterer, M. Nicar, K. P. Campbell, J. L. Sutko, ibid. 262, 2711 (1987); P. S. McPherson and K. P. Campbell, ibid. 268, 13765 (1993); R. Coronado, J. Morrissette, M. Sukhareva, D. M. Vaughan, Am. J. Physiol. 266, C1485 (1994).
26. G. Meissner, J. Biol. Chem. 261, 6300 (1986); F. A. Lattanzio Jr., R. G. Schlatterer, M. Nicar, K. P. Campbell, J. L. Sutko, ibid. 262, 2711 (1987); P. S. McPherson and K. P. Campbell, ibid. 268, 13765 (1993); R. Coronado, J. Morrissette, M. Sukhareva, D. M. Vaughan, Am. J. Physiol. 266, C1485 (1994).
27. G. Meissner, J. Biol. Chem. 261, 6300 (1986); F. A. Lattanzio Jr., R. G. Schlatterer, M. Nicar, K. P. Campbell, J. L. Sutko, ibid. 262, 2711 (1987); P. S. McPherson and K. P. Campbell, ibid. 268, 13765 (1993); R. Coronado, J. Morrissette, M. Sukhareva, D. M. Vaughan, Am. J. Physiol. 266, C1485 (1994).
28. M. Terasaki, N. T. Slater, A. Fein, A. Schmider, T. S. Reese, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 91, 7510 (1994).
29. Primary cultured mouse cortical astrocytes were prepared from the brains of 17-to 18-day-old embryos (8); rat cortical astrocytes were prepared from 1-day-old pups (18). Primary cultured MA myocytes were prepared from 150-g rats (19). All cells were grown on 25-mm glass cover slips. Arterial myocytes lose myosin and thus cannot contract after a few days in culture [J. Chamley-Campbell, G. R. Campbell, R. Ross, Physiol. Rev. 59, 1 (1979)].
30. 2+-insensitive) and 380 nm. To improve the signal-to-noise ratio, we averaged 32 consecutive video frames to obtain each image.
31. R. E. London, L. A. Levy, E. Murphy, U.S. Patent 5,516,911 (1996). Fura-2FF is 2-[2(5-carboxyethyloxazole)]-5-[2-(2-bis(carboxymethylmethyl)amino-5,6- difluorophenoxy)]ethoxy-6-bis(carboxymethylmethyl)aminobenzofuran.
32. A. M. Hofer and T. E. Machen, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 90, 2598 (1993).
33. T. Sugiyama and W. F. Goldman, Am. J. Physiol. 269, C698 (1995).
34. W. F. Goldman, P. J. Yarowsky, M. Juhaszova, B. K. Krueger, M. P. Blaustein, J. Neurosci. 14, 5834 (1994).
35. M. K. Slodzinski, M. Juhaszova, M. P. Blaustein, Am. J. Physiol. 269, C1340 (1995).
36. 2+ content.
37. 2+ content.
38. 2+ content.
39. 2+ content.
40. 2+ content.
41. M. C. Glennon et al., J. Biol. Chem. 267, 25568 (1992).
42. M. Konishi, S. Hollingworth, A. B. Harkins, S. M. Baylor, J. Gen. Physiol. 97, 271 (1991).
43. B. Raju, E. Murphy, L. A. Levy, R. D. Hall, R. E. London, Am. J. Physiol. 256, C540 (1989); E. Murphy, Miner. Electrolyte Metab. 19, 250 (1993).
44. B. Raju, E. Murphy, L. A. Levy, R. D. Hall, R. E. London, Am. J. Physiol. 256, C540 (1989); E. Murphy, Miner. Electrolyte Metab. 19, 250 (1993).
45. M. Terasaki, Methods Cell Biol. 29, 125 (1989).
46. V. Sorrentino and P. Volpe, Trends Pharmacol. Sci. 14, 98 (1993).
47. V. Golovina and M. P. Blaustein, unpublished data.
48. M. Miyata et al., Am. J. Physiol. 261, H1123 (1991); S. P. Allen, V. M. Darley-Usmar, J. G. McCormack, D. Stone, J. Mol. Cell. Cardiol. 25, 949 (1993); S.-S. Sheu and M.-J. Jou, J. Bioenerg. Biomembr. 26, 487 (1994); A. M. Lawrie, R. Rizzuto, T. Pozzan, A. W. M. Simpson, J. Biol. Chem. 271, 10753 (1996).
49. M. Miyata et al., Am. J. Physiol. 261, H1123 (1991); S. P. Allen, V. M. Darley-Usmar, J. G. McCormack, D. Stone, J. Mol. Cell. Cardiol. 25, 949 (1993); S.-S. Sheu and M.-J. Jou, J. Bioenerg. Biomembr. 26, 487 (1994); A. M. Lawrie, R. Rizzuto, T. Pozzan, A. W. M. Simpson, J. Biol. Chem. 271, 10753 (1996).
50. M. Miyata et al., Am. J. Physiol. 261, H1123 (1991); S. P. Allen, V. M. Darley-Usmar, J. G. McCormack, D. Stone, J. Mol. Cell. Cardiol. 25, 949 (1993); S.-S. Sheu and M.-J. Jou, J. Bioenerg. Biomembr. 26, 487 (1994); A. M. Lawrie, R. Rizzuto, T. Pozzan, A. W. M. Simpson, J. Biol. Chem. 271, 10753 (1996).
51. M. Miyata et al., Am. J. Physiol. 261, H1123 (1991); S. P. Allen, V. M. Darley-Usmar, J. G. McCormack, D. Stone, J. Mol. Cell. Cardiol. 25, 949 (1993); S.-S. Sheu and M.-J. Jou, J. Bioenerg. Biomembr. 26, 487 (1994); A. M. Lawrie, R. Rizzuto, T. Pozzan, A. W. M. Simpson, J. Biol. Chem. 271, 10753 (1996).
52. D. W. Jung, C. J. Chapman, K. Baysal, D. R. Pfeiffer, G. P. Brierley, Arch. Biochem. Biophys. 332, 19 (1996).
53. X.-J. Yuan, T. Sugiyama, W. F. Goldman, L. J. Rubin, M. P. Blaustein, Am. J. Physiol. 270, C321 (1996).
54. M. R. Duchen and T. J. Biscoe, J. Physiol. (London) 450, 33 (1992); G. Isenberg, S. Han, A. Schiefer, M.-F. Wendt, Cardiovasc. Res. 27, 1800 (1993); D. D. Friel and R. W. Tsien, J. Neurosci. 14, 4007 (1994).
55. M. R. Duchen and T. J. Biscoe, J. Physiol. (London) 450, 33 (1992); G. Isenberg, S. Han, A. Schiefer, M.-F. Wendt, Cardiovasc. Res. 27, 1800 (1993); D. D. Friel and R. W. Tsien, J. Neurosci. 14, 4007 (1994).
56. M. R. Duchen and T. J. Biscoe, J. Physiol. (London) 450, 33 (1992); G. Isenberg, S. Han, A. Schiefer, M.-F. Wendt, Cardiovasc. Res. 27, 1800 (1993); D. D. Friel and R. W. Tsien, J. Neurosci. 14, 4007 (1994).
57. H. Shima and M. P. Blaustein, Circ. Res. 70, 968 (1992).
58. I. Parker and I. Ivora, J. Physiol. (London) 433, 229 (1991); G. R. Brown, L. G. Sauyers, C. J. Kirk, R. H. Michell, F. Michelangeli, Biochem. J. 282, 309 (1992); I. Bezprozvanny, S. Bezprozvannaya, B. E. Ehrlich, Mol. Biol. Cell 5, 97 (1994).
59. I. Parker and I. Ivora, J. Physiol. (London) 433, 229 (1991); G. R. Brown, L. G. Sauyers, C. J. Kirk, R. H. Michell, F. Michelangeli, Biochem. J. 282, 309 (1992); I. Bezprozvanny, S. Bezprozvannaya, B. E. Ehrlich, Mol. Biol. Cell 5, 97 (1994).
60. I. Parker and I. Ivora, J. Physiol. (London) 433, 229 (1991); G. R. Brown, L. G. Sauyers, C. J. Kirk, R. H. Michell, F. Michelangeli, Biochem. J. 282, 309 (1992); I. Bezprozvanny, S. Bezprozvannaya, B. E. Ehrlich, Mol. Biol. Cell 5, 97 (1994).
61. A. H. Cornell-Bell, S. M. Finkbeiner, M. S. Cooper, S. J. Smith, Science 247, 470 (1990); A. M. Jensen and S. Y. Chiu, J. Neurosci. 10, 1165 (1990).
62. A. H. Cornell-Bell, S. M. Finkbeiner, M. S. Cooper, S. J. Smith, Science 247, 470 (1990); A. M. Jensen and S. Y. Chiu, J. Neurosci. 10, 1165 (1990).
63. I. Parker and Y. Yao, Proc. R. Soc. London Ser. B 246, 269 (1991); T. R. Cheek et al., Biochem. J. 301, 879 (1994).
64. I. Parker and Y. Yao, Proc. R. Soc. London Ser. B 246, 269 (1991); T. R. Cheek et al., Biochem. J. 301, 879 (1994).
65. J.-Y. Chatton, H. Liu, J. W. Stucki, FEBS Lett. 368, 165 (1995).
66. We thank E. M. Santiago for arterial cell cultures, G. McNamara for help with imaging software, G. R. Monteith for recommending fura-2FF, R. S. Rogowski for technical assistance, R. J. Bloch, M. L. Borin, B. K. Krueger, W. J. Lederer, G. R. Monteith, I. Parker, J. B. Wade, and W. G. Wier for comments on the manuscript, and L. Pavarotti for setting the mood for image analysis. Supported by NIH grants NS-16106 and HL-32276 and by funds from the University of Maryland at Baltimore School of Medicine and Graduate School.