Solution NMR study of the electronic and molecular structure of the heme cavity in high-spin, resting state horseradish peroxidase

Journal of the American Chemical Society

Volumn 119, Issue 20, 1997, Pages 4732-4739

  De Ropp, Jeffrey S ^a   Mandal, Pravat ^a   Brauer, Samuel L ^a   La Mar, Gerd N ^a  

^a UNIVERSITY OF CALIFORNIA   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

ARGININE; BENZOHYDROXAMIC ACID; HEME; HORSERADISH PEROXIDASE; ISOENZYME; PHENYLALANINE;

ARTICLE; CHEMICAL STRUCTURE; ELECTRON SPIN RESONANCE; ENZYME STRUCTURE; NUCLEAR MAGNETIC RESONANCE; NUCLEAR OVERHAUSER EFFECT; TEMPERATURE DEPENDENCE;

EID: 0030946609     PISSN: 00027863     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja9642018     Document Type: Article

References (55)

1. Abbreviations used: ppm, parts per million; DSS, 2,2-dimethyl-2-silapentane-5-sulfonate; HRP, horseradish peroxidase; WEFT, watereliminated Fourier transform; BHA, benzhydroxamic acid; NOESY, two-dimensional nuclear Overhauser spectroscopy; TOCSY, two-dimensional total correlation spectroscopy; PNP, peanut peroxidase; NOE, nuclear Overhauser effect; ZFS, zero-field splitting; metMb, ferric high-spin myoglobin.
2. Dunford, H. B. Peroxidases in Chemistry and Biology; (Everse, S. L., Everse, K. E., Grisham, M. B., Eds.; CRC Press: Boca Raton, FL, 1991; Vol. II, pp 1 -23. Ortiz de Montellano, P. R. Annu. Rev. Pharmacol. Toxicol. 1992, 32, 89-107. Poulos, T.; Fenna, R. E. Metal Ions in Biological Systems; Sigel, H., Sigel, A., Eds.; Dekker: New York, 1994; Vol. 30, pp 25-76.
3. Dunford, H. B. Peroxidases in Chemistry and Biology; (Everse, S. L., Everse, K. E., Grisham, M. B., Eds.; CRC Press: Boca Raton, FL, 1991; Vol. II, pp 1 -23. Ortiz de Montellano, P. R. Annu. Rev. Pharmacol. Toxicol. 1992, 32, 89-107. Poulos, T.; Fenna, R. E. Metal Ions in Biological Systems; Sigel, H., Sigel, A., Eds.; Dekker: New York, 1994; Vol. 30, pp 25-76.
4. Dunford, H. B. Peroxidases in Chemistry and Biology; (Everse, S. L., Everse, K. E., Grisham, M. B., Eds.; CRC Press: Boca Raton, FL, 1991; Vol. II, pp 1 -23. Ortiz de Montellano, P. R. Annu. Rev. Pharmacol. Toxicol. 1992, 32, 89-107. Poulos, T.; Fenna, R. E. Metal Ions in Biological Systems; Sigel, H., Sigel, A., Eds.; Dekker: New York, 1994; Vol. 30, pp 25-76.
5. Spiro, T. G., Ed. Biological Application of Roman Spectroscopy; Wiley: New York, 1988; Vol. 3. Palmer, G. The Porphyrins; Dolphin, D., Ed.; Academic Press: New York, 1979, Vol. IVB, pp 313-353. Andersson, L. A.; Dawson, J. H, Struct. Bonding 1990, 74, 2-40. Bertini, I.; Turano, P.; Vila, A. J. Chem. Rev. 1993, 93, 2833-2932.
6. Spiro, T. G., Ed. Biological Application of Roman Spectroscopy; Wiley: New York, 1988; Vol. 3. Palmer, G. The Porphyrins; Dolphin, D., Ed.; Academic Press: New York, 1979, Vol. IVB, pp 313-353. Andersson, L. A.; Dawson, J. H, Struct. Bonding 1990, 74, 2-40. Bertini, I.; Turano, P.; Vila, A. J. Chem. Rev. 1993, 93, 2833-2932.
7. Spiro, T. G., Ed. Biological Application of Roman Spectroscopy; Wiley: New York, 1988; Vol. 3. Palmer, G. The Porphyrins; Dolphin, D., Ed.; Academic Press: New York, 1979, Vol. IVB, pp 313-353. Andersson, L. A.; Dawson, J. H, Struct. Bonding 1990, 74, 2-40. Bertini, I.; Turano, P.; Vila, A. J. Chem. Rev. 1993, 93, 2833-2932.
8. Spiro, T. G., Ed. Biological Application of Roman Spectroscopy; Wiley: New York, 1988; Vol. 3. Palmer, G. The Porphyrins; Dolphin, D., Ed.; Academic Press: New York, 1979, Vol. IVB, pp 313-353. Andersson, L. A.; Dawson, J. H, Struct. Bonding 1990, 74, 2-40. Bertini, I.; Turano, P.; Vila, A. J. Chem. Rev. 1993, 93, 2833-2932.
9. Satterlee, J. D. Annu. Rep. NMR Spectrosc. 1986, 17, 79-178.
10. Williams, R. J. P.; Wright, P. E.; Mazza, G.; Ricard, J. R. Biochem. Biophys. Acta 1975, 412, 127-147. Morishima, I.; Ogawa, S.; Inubushi, T.; Yonezawa, T.; Iizuka, T. Biochemistry 1977, 16, 5109-5115. de Ropp, J. S.; La Mar, G. N.; Smith, K. M.; Langry, K. C. J. Am. Chem. Soc. 1984, 106, 4438-4444. Banci, L.; Bertini, I.; Turano, P.; Ferrer, J. C.; Mauk, A. G. Inorg. Chem. 1991, 30, 4510-4516. Sette, M.; de Ropp, J. S.; Hernandez, G.; La Mar, G. N. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 5237-5245. de Ropp, J. S.; Yu, L. P.; La Mar, G. N. J. Biomol NMR 1991, 1, 175-190. Thanabal, V.; de Ropp, J. S.; La Mar, G. N. J. Am. Chem. Soc. 1987, 109, 265-272. Thanabal, V.; de Ropp, J. S.; La Mar, G. N. J. Am. Chem. Soc. 1988, 110, 3027-3035.
11. Williams, R. J. P.; Wright, P. E.; Mazza, G.; Ricard, J. R. Biochem. Biophys. Acta 1975, 412, 127-147. Morishima, I.; Ogawa, S.; Inubushi, T.; Yonezawa, T.; Iizuka, T. Biochemistry 1977, 16, 5109-5115. de Ropp, J. S.; La Mar, G. N.; Smith, K. M.; Langry, K. C. J. Am. Chem. Soc. 1984, 106, 4438-4444. Banci, L.; Bertini, I.; Turano, P.; Ferrer, J. C.; Mauk, A. G. Inorg. Chem. 1991, 30, 4510-4516. Sette, M.; de Ropp, J. S.; Hernandez, G.; La Mar, G. N. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 5237-5245. de Ropp, J. S.; Yu, L. P.; La Mar, G. N. J. Biomol NMR 1991, 1, 175-190. Thanabal, V.; de Ropp, J. S.; La Mar, G. N. J. Am. Chem. Soc. 1987, 109, 265-272. Thanabal, V.; de Ropp, J. S.; La Mar, G. N. J. Am. Chem. Soc. 1988, 110, 3027-3035.
12. Williams, R. J. P.; Wright, P. E.; Mazza, G.; Ricard, J. R. Biochem. Biophys. Acta 1975, 412, 127-147. Morishima, I.; Ogawa, S.; Inubushi, T.; Yonezawa, T.; Iizuka, T. Biochemistry 1977, 16, 5109-5115. de Ropp, J. S.; La Mar, G. N.; Smith, K. M.; Langry, K. C. J. Am. Chem. Soc. 1984, 106, 4438-4444. Banci, L.; Bertini, I.; Turano, P.; Ferrer, J. C.; Mauk, A. G. Inorg. Chem. 1991, 30, 4510-4516. Sette, M.; de Ropp, J. S.; Hernandez, G.; La Mar, G. N. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 5237-5245. de Ropp, J. S.; Yu, L. P.; La Mar, G. N. J. Biomol NMR 1991, 1, 175-190. Thanabal, V.; de Ropp, J. S.; La Mar, G. N. J. Am. Chem. Soc. 1987, 109, 265-272. Thanabal, V.; de Ropp, J. S.; La Mar, G. N. J. Am. Chem. Soc. 1988, 110, 3027-3035.
13. Williams, R. J. P.; Wright, P. E.; Mazza, G.; Ricard, J. R. Biochem. Biophys. Acta 1975, 412, 127-147. Morishima, I.; Ogawa, S.; Inubushi, T.; Yonezawa, T.; Iizuka, T. Biochemistry 1977, 16, 5109-5115. de Ropp, J. S.; La Mar, G. N.; Smith, K. M.; Langry, K. C. J. Am. Chem. Soc. 1984, 106, 4438-4444. Banci, L.; Bertini, I.; Turano, P.; Ferrer, J. C.; Mauk, A. G. Inorg. Chem. 1991, 30, 4510-4516. Sette, M.; de Ropp, J. S.; Hernandez, G.; La Mar, G. N. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 5237-5245. de Ropp, J. S.; Yu, L. P.; La Mar, G. N. J. Biomol NMR 1991, 1, 175-190. Thanabal, V.; de Ropp, J. S.; La Mar, G. N. J. Am. Chem. Soc. 1987, 109, 265-272. Thanabal, V.; de Ropp, J. S.; La Mar, G. N. J. Am. Chem. Soc. 1988, 110, 3027-3035.
14. Williams, R. J. P.; Wright, P. E.; Mazza, G.; Ricard, J. R. Biochem. Biophys. Acta 1975, 412, 127-147. Morishima, I.; Ogawa, S.; Inubushi, T.; Yonezawa, T.; Iizuka, T. Biochemistry 1977, 16, 5109-5115. de Ropp, J. S.; La Mar, G. N.; Smith, K. M.; Langry, K. C. J. Am. Chem. Soc. 1984, 106, 4438-4444. Banci, L.; Bertini, I.; Turano, P.; Ferrer, J. C.; Mauk, A. G. Inorg. Chem. 1991, 30, 4510-4516. Sette, M.; de Ropp, J. S.; Hernandez, G.; La Mar, G. N. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 5237-5245. de Ropp, J. S.; Yu, L. P.; La Mar, G. N. J. Biomol NMR 1991, 1, 175-190. Thanabal, V.; de Ropp, J. S.; La Mar, G. N. J. Am. Chem. Soc. 1987, 109, 265-272. Thanabal, V.; de Ropp, J. S.; La Mar, G. N. J. Am. Chem. Soc. 1988, 110, 3027-3035.
15. Williams, R. J. P.; Wright, P. E.; Mazza, G.; Ricard, J. R. Biochem. Biophys. Acta 1975, 412, 127-147. Morishima, I.; Ogawa, S.; Inubushi, T.; Yonezawa, T.; Iizuka, T. Biochemistry 1977, 16, 5109-5115. de Ropp, J. S.; La Mar, G. N.; Smith, K. M.; Langry, K. C. J. Am. Chem. Soc. 1984, 106, 4438-4444. Banci, L.; Bertini, I.; Turano, P.; Ferrer, J. C.; Mauk, A. G. Inorg. Chem. 1991, 30, 4510-4516. Sette, M.; de Ropp, J. S.; Hernandez, G.; La Mar, G. N. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 5237-5245. de Ropp, J. S.; Yu, L. P.; La Mar, G. N. J. Biomol NMR 1991, 1, 175-190. Thanabal, V.; de Ropp, J. S.; La Mar, G. N. J. Am. Chem. Soc. 1987, 109, 265-272. Thanabal, V.; de Ropp, J. S.; La Mar, G. N. J. Am. Chem. Soc. 1988, 110, 3027-3035.
16. Williams, R. J. P.; Wright, P. E.; Mazza, G.; Ricard, J. R. Biochem. Biophys. Acta 1975, 412, 127-147. Morishima, I.; Ogawa, S.; Inubushi, T.; Yonezawa, T.; Iizuka, T. Biochemistry 1977, 16, 5109-5115. de Ropp, J. S.; La Mar, G. N.; Smith, K. M.; Langry, K. C. J. Am. Chem. Soc. 1984, 106, 4438-4444. Banci, L.; Bertini, I.; Turano, P.; Ferrer, J. C.; Mauk, A. G. Inorg. Chem. 1991, 30, 4510-4516. Sette, M.; de Ropp, J. S.; Hernandez, G.; La Mar, G. N. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 5237-5245. de Ropp, J. S.; Yu, L. P.; La Mar, G. N. J. Biomol NMR 1991, 1, 175-190. Thanabal, V.; de Ropp, J. S.; La Mar, G. N. J. Am. Chem. Soc. 1987, 109, 265-272. Thanabal, V.; de Ropp, J. S.; La Mar, G. N. J. Am. Chem. Soc. 1988, 110, 3027-3035.
17. Williams, R. J. P.; Wright, P. E.; Mazza, G.; Ricard, J. R. Biochem. Biophys. Acta 1975, 412, 127-147. Morishima, I.; Ogawa, S.; Inubushi, T.; Yonezawa, T.; Iizuka, T. Biochemistry 1977, 16, 5109-5115. de Ropp, J. S.; La Mar, G. N.; Smith, K. M.; Langry, K. C. J. Am. Chem. Soc. 1984, 106, 4438-4444. Banci, L.; Bertini, I.; Turano, P.; Ferrer, J. C.; Mauk, A. G. Inorg. Chem. 1991, 30, 4510-4516. Sette, M.; de Ropp, J. S.; Hernandez, G.; La Mar, G. N. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 5237-5245. de Ropp, J. S.; Yu, L. P.; La Mar, G. N. J. Biomol NMR 1991, 1, 175-190. Thanabal, V.; de Ropp, J. S.; La Mar, G. N. J. Am. Chem. Soc. 1987, 109, 265-272. Thanabal, V.; de Ropp, J. S.; La Mar, G. N. J. Am. Chem. Soc. 1988, 110, 3027-3035.
18. Thanabal, V.; de Ropp, J. S.; La Mar G. N. J. Am. Chem. Soc. 1987, 109, 7516-7525.
19. Chen, Z.; de Ropp, J. S.; Hernandez, G.; La Mar, G. N. J. Am. Chem. Soc. 1994, 116, 8772-8783.
20. Morishima, I.; Ogawa, S. J. Biol. Chem. 1979, 254, 2814-2820.
21. La Mar, G. N.; de Ropp, J. S.; Smith, K. M.; Langry, K. C. J. Biol. Chem. 1980, 255, 6646-6652.
22. La Mar, G. N.; Thanabal, V.; Johnson, R. D.; Smith, K. M.; Parish, D. W. J. Biol. Chem. 1989, 264, 5428-5434.
23. Thanabal, V.; de Ropp, J. S.; La Mar, G. N. J. Am. Chem. Soc. 1986, 108, 4244-4245. Thanabal, V.; La Mar, G. N.; de Ropp, J. S. Biochemistry 1988, 27, 5400-5407.
24. Thanabal, V.; de Ropp, J. S.; La Mar, G. N. J. Am. Chem. Soc. 1986, 108, 4244-4245. Thanabal, V.; La Mar, G. N.; de Ropp, J. S. Biochemistry 1988, 27, 5400-5407.
25. La Mar, G. N.; de Ropp, J. S. Biochem. Biophys Res. Commun. 1979, 90, 36-41.
26. de Ropp, J. S.; La Mar, G. N. J. Am. Chem. Soc. 1991, 113, 4348-4350.
27. Schonbaum, G. R. J. Biol. Chem. 1973, 248, 502-511.
28. Gueron, M. J. Magn. Reson. 1975, 19, 58-66. Vega, A. J.; Fiat, D. Mol. Phys. 1976. 31, 347-353.
29. Gueron, M. J. Magn. Reson. 1975, 19, 58-66. Vega, A. J.; Fiat, D. Mol. Phys. 1976. 31, 347-353.
30. La Mar, G. N.; de Ropp, J. S. in Biological Magnetic Resonance; Berliner, L. J., Reuben, J.,. Eds.; Plenum Press: New York, 1993; Vol. 12, PP 1-73.
31. Jesson, J. P. NMR of Paramagnetic Molecules: Principles and Applications; La Mar, G. N., Horrocks, W. D., Jr., Holm, R. H., Eds.; Academic Press: New York, 1973; pp 1-52.
32. Clark, K.; Dugad, L. B.; Bartsch, R. G.; Cusanovich, M. A.; La Mar, G. N. J. Am. Chem. Soc. 1996, 118. 4654-4664.
33. Maltempo, M. M.; Ohlsson, P. I.; Paul, K. G.; Petersson, L.; Ehrenberg, A. Biochemistry 1979, 18, 2935-2941.
34. Sakurada, J.; Takahashi, S.; Hosoya, T. J. Biol. Chem. 1986, 261, 9657-9662.
35. La Mar, G. N.; Hemandez, G.; de Ropp, J. S. Biochemistry 1992, 31, 9158-9168.
36. Gonzalez-Vergara, E.; Meyer, M.; Goff, H. M. Biochemistry 1985, 24, 6561-6567.
37. Welinder, K. G. Plant Peroxidase 1980-1990: Topics and Detailed Literature on Molecular, Biochemical, and Physiological Aspects; Penel, C., Gaspar, T., Greppin, H., Eds.; University of Geneva Press: Geneva, Switzerland, 1992; pp 1-24.
38. Welinder, K. G. Private communication.
39. Schuller, D. J.; Ban, N.; van Huystee, R. B.; McPherson, A.; Poulos, T. L. Structure 1996, 4, 311-321.
40. Macura, S.; Ernst, R. R. Mol. Phys. 1980, 41, 95-117.
41. Griesinger, C.; Otting, G.; Wüthrich, K.; Ernst, R. R. J. Am. Chem. Soc. 1988, 110, 7870-7872.
42. Cross, K. J.; Wright, P. E. J. Magn. Reson. 1985, 64, 220-231. Wishart, D. S.; Sykes, B. D.; Richards, F. M. J. Mol. Biol. 1991, 222, 311-333.
43. Cross, K. J.; Wright, P. E. J. Magn. Reson. 1985, 64, 220-231. Wishart, D. S.; Sykes, B. D.; Richards, F. M. J. Mol. Biol. 1991, 222, 311-333.
44. Pan, S. L.; Sykes, B. D. J. Chem. Phys. 1972, 56, 3182-3184.
45. de Ropp, J. S., Chen, Z.; La Mar, G. N. Biochemistry 1995, 34, 13477-13484.
46. Mandal, P.; de Ropp, J. S.; La Mar, G. N. Manuscript in preparation.
47. Brackett, G. C.; Richards, D. L.; Caughey, W. S. J. Chem. Phys. 1971, 54, 4383-4401.
48. Kao, Y.-H.; Lecomte, J. T. J. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 9754-9762.
49. Rajarathnam, K.; La Mar, G. N.; Chiu, M. L.; Sligar, S. G.; Singh, J. P.; Smith, K. M. J. Am. Chem. Soc. 1991, 113, 7886-7892.
50. Walker, F. A.; La Mar, G . N. Annu. N.Y. Acad. Sci. 1973, 206, 328-348.
51. Smulevich, G.; English, A. M.; Mantini, A. R.; Marzocchi, M. P. J. Am. Chem. Soc. 1991, 30, 772-779.
52. Takano, T. J. Mol. Biol, 1977, 110, 569-584. Bolognesi, M.; Onesti, S.; Gatti, G.; Coda, A.; Ascenzi, P.; Brunori, M. J. Mol. Biol. 1989, 205, 529-544. Quillin, M. L.; Arduini, R. M.; Olson, J. S.; Phillips, G. N., Jr. J. Mol. Biol. 1993, 234, 140-155.
53. Takano, T. J. Mol. Biol, 1977, 110, 569-584. Bolognesi, M.; Onesti, S.; Gatti, G.; Coda, A.; Ascenzi, P.; Brunori, M. J. Mol. Biol. 1989, 205, 529-544. Quillin, M. L.; Arduini, R. M.; Olson, J. S.; Phillips, G. N., Jr. J. Mol. Biol. 1993, 234, 140-155.
54. Takano, T. J. Mol. Biol, 1977, 110, 569-584. Bolognesi, M.; Onesti, S.; Gatti, G.; Coda, A.; Ascenzi, P.; Brunori, M. J. Mol. Biol. 1989, 205, 529-544. Quillin, M. L.; Arduini, R. M.; Olson, J. S.; Phillips, G. N., Jr. J. Mol. Biol. 1993, 234, 140-155.
55. Buchler, J. W.; Kokisch, W.; Smith, P. D. Struct. Bonding 1982, 34, 79-134.