Spectroscopic characterization of the catalytically competent ferrous site of the resting, activated, and substrate-bound forms of phenylalanine hydroxylase

Journal of the American Chemical Society

Volumn 119, Issue 8, 1997, Pages 1901-1915

  Loeb, Kelly E ^a   Westre, Tami E ^a   Kappock, T Joseph ^c   Mitić, Nataša ^c   Glasfeld, Elizabeth ^c   Caradonna, John P ^c   Hedman, Britt ^b   Hodgson, Keith O ^a,b   Solomon, Edward I ^a  

^a STANFORD UNIVERSITY   (United States)

^b SLAC NATIONAL ACCELERATOR LABORATORY   (United States)

^c YALE UNIVERSITY   (United States)

Author keywords

[No Author keywords available]

Indexed keywords

PHENYLALANINE 4 MONOOXYGENASE;

ARTICLE; CIRCULAR DICHROISM; ENZYME ACTIVATION; ENZYME ACTIVE SITE; ENZYME ANALYSIS; ENZYME BINDING; THERMAL ANALYSIS; X RAY ANALYSIS;

EID: 0030932624     PISSN: 00027863     EISSN: None     Source Type: Journal    
DOI: 10.1021/ja962269h     Document Type: Article

References (106)

1. Shiman, R. In Folates and Pterins: Chemistry and Biochemistry of Pterins; Blakley, R. L., Benkovic, S. J., Eds.; John Wiley & Sons: New York, 1985; Vol. 2, p 179.
2. Kappock, T. J.; Caradonna, J. P. Chem. Rev. 1996, 96, 2659.
3. Katopodis, A. G.; Wimalasena, K.; Lee, J.; May, S. W. J. Am. Chem. Soc. 1984, 106, 7928.
4. Stoddard, B. L.; Howell, P. L.; Ringe, D.; Petsko, G. A. Biochemistry 1990, 29, 8885.
5. Baldwin, J. E.; Bradley, M. Chem. Rev. 1990, 90, 1079.
6. Samuelsson, B.; Dahlén, S.-E.; Lindgren, J. Å.; Rouzer, C. A.; Serhan, C. N. Science 1987, 237, 1171.
7. Que, L., Jr. In Iron Carriers and Iron Proteins; Loehr, T. M., Ed.; VCH Publishers, Inc.: New York, 1989; Vol. 5, p 467.
8. Lipscomb, J. D.; Orville, A. M. In Metal Ions in Biological Systems; Sigel, H., Sigel, A., Eds.; Marcel Dekker, Inc.: New York, 1992; Vol. 28, p 243.
9. Batie, C. J.; LaHaie, E.; Ballou, D. P. J. Biol. Chem. 1987, 262, 1510.
10. Salowe, S. P.; Marsh, E. N.; Townsend, C. A. Biochemistry 1990, 29, 6499.
11. Kaufman, S. Adv. Enzymol. Relat. Areas Mol. Biol. 1993, 67, 77.
12. Kaufman, S.; Kaufman, E. E. Tyrosine Hydroxylase; John Wiley & Sons: New York, 1985; Vol. 2.
13. Dix, T. A.; Kuhn, D. M.; Benkovic, S. J. Biochemistry 1987, 26, 3354.
14. Fitzpatrick, P. F. Biochemistry 1991, 30, 3658.
15. Kuhn, D. M.; Ruskin, B.; Lovenberg, W. J. Biol. Chem. 1980, 255, 4137.
16. Kuhn, D. M.; Lovenberg, W. In Folates and Pterins: Chemistry and Biochemistry of Pterins; Blakley, R. L., Benkovic, S. J., Eds.; John Wiley & Sons: New York, 1985; Vol. 2, p 353.
17. Eisensmith, R. C.; Woo, S. L. C. Adv. Genet. 1995, 32, 199.
18. Scriver, C. R.; Kaufman, S.; Eisensmith, R. C.; Woo, S. L. C. In The Metabolic and Molecular Bases of Inherited Disease, 7th ed.; Scriver, C. R., Beaudet, A. L., Sly, W. S., Valle, D., Eds.; McGraw-Hill: New York, 1995; Vol. 1.
19. Scriver, C. R.; Eisensmith, R. C.; Woo, S. L. C.; Kaufman, S. Annu. Rev. Genet. 1994, 28, 141.
20. Gottschall, D. W.; Dietrich, R. F.; Benkovic, S. J.; Shiman, R. J. Biol. Chem. 1982, 257, 845.
21. Shiman, R. J. Biol. Chem. 1980, 255, 10029.
22. Shiman, R.; Jones, S. H.; Gray, D. W. J. Biol. Chem. 1990, 265, 11633.
23. Monod, J.; Wyman, J.; Changeux, J. J. Mol. Biol. 1965, 12, 88.
24. Shiman, R.; Gray, D. W. J. Biol. Chem. 1980, 255, 4793.
25. Fisher, D. B.; Kaufman, S. J. Biol. Chem. 1973, 248, 4345.
26. Tourian, A. Biochim. Biophys. Acta 1971, 242, 345.
27. Xia, T.; Gray, D. W.; Shiman, R. J. Biol. Chem. 1994, 269, 24657.
28. Dix, T. A.; Benkovic, S. J. Biochemistry 1985, 24, 5839.
29. Dix, T. A.; Bollag, G. E.; Domanico, P. L.; Benkovic, S. J. Biochemistry 1985, 24, 2955.
30. Martínez, A.; Abeygunawardana, C.; Haavik, J.; Flatmark, T.; Mildvan, A. S. Adv. Exp. Med. Biol. 1993, 338, 77.
31. Glasfeld, E.; Xia, Y.-M.; Debrunner, P. G.; Caradonna, J. P. Submitted for publication.
32. Martínez, A.; Olafsdottir, S.; Flatmark, T. Eur. J. Biochem. 1993, 211, 259.
33. Wallick, D. E.; Bloom, L. M.; Gaffney, B. J.; Benkovic, S. J. Biochemistry 1984, 23, 1295.
34. Shiman, R.; Gray, D. W.; Hill, M. A. J. Biol. Chem. 1994, 269, 24637.
35. Bloom, L. M.; Benkovic, S. J.; Gaffney, B. J. Biochemistry 1986, 25, 4204.
36. Solomon, E. I.; Pavel, E. G.; Loeb, K. E.; Campochiaro, C. Coord. Chem. Rev. 1995, 144, 369.
37. Westre, T. E.; Kennepohl, P.; DeWitt, J. G.; Hedman, B.; Hodgson, K. O.; Solomon, E. I. Submitted for publication.
38. Kasibhatla, B. T.; Loeb, K. E.; Westre, T. E.; Rodriguez, J. H.; Debrunner, P. G.; Hedman, B.; Hodgson, K. O.; Solomon, E. I.; Caradonna, J. P. Manuscript in preparation.
39. Loeb, K. E.; Zaleski, J. M.; Westre, T. E.; Guajardo, R. J.; Mascharak, P. K.; Hedman, B.; Hodgson, K. O.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 4545.
40. Pavlosky, M. A.; Zhang, Y.; Westre, T. E.; Gan, Q.-F.; Pavel, E. G.; Campochiaro, C.; Hedman, B.; Hodgson, K. O.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 1995, 117, 4316.
41. Pavel, E. G.; Martins, L. J.; Ellis, W. R., Jr.; Solomon, E. I. Chem. Biol. 1994, 1, 173.
42. Mabrouk, P. A.; Orville, A. M.; Lipscomb, J. D.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 1991, 113, 4053.
43. Whittaker, J. W.; Solomon, E. I. J. Am. Chem. Soc. 1988, 110, 5329.
44. Shiman, R.; Gray, D. W.; Pater, A. J. Biol. Chem. 1979, 254, 11300.
45. Kappock, T. J.; Harkins, P. C.; Friedenberg, S.; Caradonna, J. P. J. Biol. Chem. 1995, 270, 30532.
46. Glasfeld, E. Ph.D. Thesis, Yale University, 1994.
47. Williams, C. H., Jr.; Kamin, H. J. Biol. Chem. 1962, 237, 587.
48. Kappock, T. J. Ph.D. Thesis, Yale University, 1996,
49. Siegel, L. M.; Monty, K. J. Biochim. Biophys. Acta 1996, 112, 246.
50. Glasfeld, E.; Kappock, T. J.; Caradonna, J. P. Manuscript in preparation.
51. Browett, W. R.; Fucaloro, A. F.; Morgan, T. V.; Stephens, P. J. J. Am. Chem. Soc. 1983, 105, 1868.
52. Scott, R. A.; Hahn, J. E.; Doniach, S.; Freeman, H. C.; Hodgson, K. O. J. Am. Chem. Soc. 1982, 104, 5364.
53. Lytle, F. W. In Applications of Synchrotron Radiation; Winick, H., Xiam, D., Ye, M.-H., Huang, T., Eds.; Gordon and Breach Science Publishers: New York, 1989; p 135.
54. Cramer, S. P.; Tench, O.; Yochum, M.; George, G. N. Nucl. Instrum. Methods Phys. Res. 1988, A266, 586.
55. George, G. N.; Pickering, I. J. To be published.
56. Cramer, S. P.; Hodgson, K. O.; Stiefel, E. I.; Newton, W. E. J. Am. Chem. Soc. 1978, 100, 2748.
57. Cramer, S. P.; Hodgson, K. O. Prog. Inorg. Chem. 1979, 15, 1.
58. Scott, R. A. Methods Enzymol. 1985, 117, 414.
59. Iball, J.; Morgan, C. H. Acta Crystallogr. 1967, 23, 239.
60. Roof, R. B. J. Acta Crystallogr. 1956, 9, 781.
61. Johansson, L. Chem. Scr. 1976, 9, 30.
62. Johansson, L.; Molund, M.; Oskarsson, Å. Inorg. Chim. Acta 1978, 31, 117.
63. 3 = hydrotris(3,5-diisopropyl-1-pyrazolyl)borate; TMC = tetramethylcyclam; salen = N,N′-ethylenebis-(salicylideneiminato); acac = acetylacetonate.
64. Kitajima, N. Private communication.
65. Hodges, K. D.; Wollman, R. G.; Barefield, E. K.; Hendrickson, D. N. Inorg. Chem. 1977, 16, 2746.
66. Burbridge, C. D.; Goodgame, D. M. L. Inorg. Chim. Acta 1970, 4, 231.
67. Kistenmacher, T. J.; Stucky, G. D. Inorg. Chem. 1968, 7, 2150.
68. Gerloch, M.; Mabbs, F. E. J. Chem. Soc. A 1967, 1598.
69. Agarwal, B. K. X-ray Spectroscopy; Springer-Verlag: Berlin, 1979.
70. Lytle, F. W.; Greegor, R. B.; Sandstrom, D. R.; Marques, E. C.; Wong, J.; Spiro, C. L.; Huffman, G. P.; Huggins, F. E. Nucl. Instrum. Methods Phys. Res. 1984, A226, 542.
71. Tyson, T. A.; Roe, A. L.; Frank, P.; Hodgson, K. O., Hedman, B. Phys. Rev. B 1989, 39, 6305.
72. Piepho, S. B.; Schatz, P. N. Group Theory in Spectroscopy: With Applications to Magnetic Circular Dichroism; John Wiley & Sons: New York, 1983.
73. Schatz, P. N.; McCafferty, A. J. Rev. Chem. Soc. 1967, 23, 552.
74. Campochiaro, C.; Pavel, E. G.; Solomon, E. I. Inorg. Chem. 1995, 34, 4669.
75. Johnson, M. K.; Robinson, A. E.; Thomson, A. J. In Iron Sulfur Proteins; Spiro, T. G., Ed.; John Wiley & Sons: New York, 1979; Vol. 4, p 367.
76. Thomson, A. J.; Johnson, M. K. Biochem. J. 1980, 191, 411.
77. Werth, M. T.; Johnson, M. K. Biochemistry 1989, 28, 3982.
78. Roe, A. L.; Schneider, D. J.; Mayer, R. L.; Pyrz, J. W.; Widom, J.; Que, L., Jr. J. Am. Chem. Soc. 1984, 106, 1676.
79. Randall, C. R.; Shu, L.; Chiou, Y.-M.; Hagen, K. S.; Ito, M.; Kitajima, N.; Lachicotte, R. J.; Zang, Y.; Que, L., Jr. Inorg. Chem. 1995, 34, 1036.
80. Hamilton, W. C. Acta Crystallogr. 1962, 15, 353.
81. Montgomery, H.; Chastain, R. V.; Natt, J. J.; Witkowska, A. M.; Lingafelter, E. C. Acta Crystallogr. 1967, 22, 775.
82. Cingi, M. B.; Lanfredi, A. M. M.; Tiripicchio, A.; Cornelissen, J. P.; Haasnoot, J. G.; Reedijk, J. Acta Crystallogr. 1986, C42, 1296.
83. Kitajima, N.; Fukui, H.; Moro-oka, Y.; Mizutani, Y.; Kitagawa, T. J. Am. Chem. Soc. 1990, 112, 6402.
84. Butcher, R. J.; Addison, A. W. Inorg. Chim. Acta 1989, 158, 211.
85. Miller, L. L.; Jacobson, R. A.; Chen, Y.-S.; Kurtz, D. M., Jr. Acta Crystallogr. 1989, C45, 527.
86. Chiou, Y.-M.; Que, L., Jr. J. Am. Chem. Soc. 1992, 114, 7567.
87. Zang, Y.; Elgren, T. E.; Dong, Y.; Que, L., Jr. J. Am. Chem. Soc. 1993, 115, 811.
88. Kitajima, N.; Tamura, N.; Amagai, H.; Fukui, H.; Moro-oka, Y.; Mizutani, Y.; Kitagawa, T.; Mathur, R.; Heerwegh, K.; Reed, C. A.; Randall, C. R.; Que, L., Jr.; Tatsumi, K. J. Am. Chem. Soc. 1994, 116, 9071.
89. Hagen, K. Private communication.
90. Ainscough, E. W.; Brodie, A. M.; Plowman, J. E.; Brown, K. L.; Addison, A. W.; Gainsford, A. R. Inorg. Chem. 1980, 19, 3655.
91. Cox, D. D.; Que, L., Jr. J. Am. Chem. Soc. 1988, 110, 8085.
92. Lauffer, R. B.; Heistand, R. H., II; Que, L., Jr. Inorg. Chem. 1983, 22, 50.
93. Malfant, I.; Morgenstern-Badarau, I.; Philoche-Levisalles, M.; Lloret, F. J. Chem. Soc., Chem. Commun. 1990, 1338.
94. McDevitt, M. R.; Addison, A. W.; Sinn, E.; Thompson, L. K. Inorg. Chem. 1990, 29, 3425.
95. Okamoto, K.-I.; Kanamori, K.; Hidaka, J. Acta Crystallogr. 1990, C46, 1640.
96. Raymond, K. N.; Isied, S. S.; Brown, L. D.; Fronczek, F. R.; Nibert, J. H. J. Am. Chem. Soc. 1976, 98, 1767.
97. Clarke, E. T.; Martell, A. E.; Reibenspies, J. Inorg. Chim. Acta 1992, 196, 177.
98. Heistand, R. H., II; Roe, A. L.; Que, L., Jr. Inorg. Chem. 1982, 21, 676.
99. Koch, S. A.; Millar, M. J. Am. Chem. Soc. 1982, 104, 5255.
100. Figgis, B. N. Introduction to Ligand Fields; Interscience Publishers: New York, 1966.
101. Gibbs, B. S.; Wojchowski, D.; Benkovic, S. J. J. Biol. Chem. 1993, 268, 8046.
102. Ramsey, A. J.; Daubner, S. C.; Ehrlich, J. I.; Fitzpatrick, P. F. Protein Sci. 1995, 4, 2082.
103. Debrunner, P. G. In EMR of Paramagnetic Molecules; Berliner, L. J., Ruben, J., Eds.; Plenum Press: New York, 1993; Vol. 13.
104. Martínez, A.; Andersson, K. K.; Haavik, J.; Flatmark, T. Eur. J. Biochem. 1991, 198, 675.
105. Shiman, R.; Xia, T.; Hill, M. A.; Cray, D. W. J. Biol. Chem. 1994, 269, 24647.
106. Martínez, A.; Abeygunawardana, C.; Haavik, J.; Flatmark, Mildvan, A. S. Biochemistry 1993, 32, 6381.